李镇利，杨 田

(第二军医大学东方肝胆外科医院 肝胆外科，上海 200438)

专家论坛

黄色肉芽肿性胆囊炎的诊断和外科治疗

李镇利，杨 田

(第二军医大学东方肝胆外科医院 肝胆外科，上海 200438)

黄色肉芽肿性胆囊炎(XGC)是一类罕见的慢性胆囊炎，其特征性病变是胆囊壁上伴有巨噬细胞和泡沫细胞浸润的严重增生性纤维化。由于XGC与胆囊癌的临床表现和影像学特征具有相似性，临床上XGC常被误诊为胆囊癌，造成了不必要的大范围手术切除，给患者带来了不良的影响。目前XGC的术前诊断多是基于影像学检查(超声、CT和MRI等)，明确诊断仍然依赖于术中冰冻活组织检查或术后病理检查。同时，XGC诊断时应与胆囊腺肌瘤病、胆囊癌和胆囊放射菌病相鉴别。开腹或腹腔镜胆囊切除术是治疗XGC的最主要手段，其中，腹腔镜胆囊切除术耗时长、并发症多、中转率高。所以针对XGC，术前诊断和术中决策是外科医生面临的一大难题。

胆囊炎； 胆囊肿瘤； 诊断，鉴别； 胆囊切除术

黄色肉芽肿性胆囊炎(xanthogranulomatous cholecystitis,XGC)是一类罕见的慢性胆囊炎[1-2]，占所有胆囊炎症的1.46%～5.0%，多数为中老年患者[3]。目前术前诊断多基于影像学检查，难以确诊，主要依赖于病理学活组织检查明确诊断[4-5]。其特征性病理改变为胆囊壁上伴有巨噬细胞和泡沫细胞浸润的严重增生性纤维化。尽管XGC属于良性疾病，但常表现出破坏性的炎症反应[6-8]。广泛的炎性纤维化导致了胆囊壁的增厚以及多个黄褐色结节的形成，常蔓延至邻近的器官组织，如肝脏、网膜和十二指肠[4-5]。由于XGC与胆囊癌临床表现、影像学特征类似，临床上常被误诊为胆囊癌，造成了不必要的大范围手术切除[9-10]，给患者带来了不良影响。

笔者对上海东方肝胆外科医院1996年1月-2005年12月经病理确诊为XGC的病例资料进行了一系列的回顾性研究[11]，发现在行胆囊切除术的5827例患者中，33例经病理证实为XGC，易合并胆囊结石[12]，还存在合并胆囊内瘘[13]、Mirizzi综合征和十二指肠瘘[14]的情况，并且这类患者易误诊为胆囊癌，术中误诊率高达24.2%[15-16]。而近期在本院进行的调查显示，2006年1月-2015年12月行胆囊切除术的7533例患者中，有40例确诊为XGC，术中误诊率仍高达25%。最近，笔者新收入了1例58岁男性患者，因“右上腹部胀痛不适半年，皮肤巩膜黄染2个月”入院，术前影像学检查诊断为胆囊癌(图1,2)，而术中冰冻活组织检查和术后组织学检查的结果显示为XGC，其大体标本见图3。

上述发现与许多已发表的研究有一致性结论，即在近10年间XGC的漏诊或误诊率并无显著改善，临床医生对该疾病诊断的准确率仍有待于进一步提高。本文将对近几年来XGC的诊断和外科治疗现状及进展作一综述，以提高临床医生对该病的深入认识。

图1 肝脏增强CT扫描 a～d:CT平扫期、增强期、门静脉期、延迟期：肝门部见稍高密度软组织团块影，内见颗粒状极高密度影，增强见不均匀明显强化，与周围胆管、胆囊分界不清；肝内胆管扩张，胆囊腔内见高密度小颗粒影，胆囊壁弥散性增厚

图2 MRCP 囊内多发颗粒状低信号影，胆总管见不规则低信号影，符合Mirizzi综合征引起的压迫症状

图3 XGC大体标本 胆囊壁可见黄色颗粒样组织

1 发病机制

尽管XGC的发病机制尚未阐明，但大多数研究[17-18]认为XGC源于由急慢性胆管结石和胆囊压力增高引起的胆管阻塞。胆囊内压力增高以及间质组织胆汁的渗出引发了胆囊黏膜的溃疡和罗-阿氏窦的破裂，进而导致了黄色肉芽肿的形成。这种炎症反应通常累及范围较大，易蔓延至周围的组织器官，与胆囊周围组织形成大面积的黏附，导致胆囊切除术难度加大。

2 影像学检查

针对XGC，明确的术前诊断不仅能避免不必要的大范围手术，而且能降低误诊为晚期胆囊癌以致无法进行手术切除的可能性。目前的术前诊断主要依靠影像学检查[10,19-21]。

2.1 超声 XGC和胆囊癌的超声表现相似，两者均存在胆囊壁增厚、胆囊壁增厚形态类似且均伴有胆囊结石,而胆囊黏膜线回声完整、胆囊壁内低回声结节、低水平回声带及病变血流信号不丰富则为XGC的特征性表现[22]，有助于鉴别两者。此外，XGC抗炎治疗炎症消退后，胆囊壁增厚会持续存在，因此超声的动态观察也有助于XGC与普通慢性胆囊炎鉴别[23]。临床上由于胆囊壁轻度增厚、胆囊萎缩、肠道气体干扰、超声分辨率低等因素的干扰[24]，缺乏经验的临床医师很难观察到典型的胆囊壁内低回声结节，因此单纯行超声检查极易造成XGC的漏诊和误诊。

2.2 计算机断层扫描(CT) 既往研究表明CT显示下XGC和胆囊癌的胆囊壁均可呈弥漫性增厚，多呈不均匀强化，两者都易合并胆囊结石，这些征象均不利于两者鉴别。而近年来有研究[25]发现，CT显示XGC胆囊壁增厚程度大约在4～18.5 mm，多为弥散性。两项研究[5，25]显示，CT显示胆囊壁弥散性增厚的XGC患者分别占88.9%和87.8%，局灶性增厚在XGC中少见，而更常见于胆囊癌。此外，XGC中胆囊壁的弥散性增厚多是对称性的，非对称的只占病例数的22.2%。

2.3 磁共振成像(MRI) MRI增强扫描能发现XGC的胆囊壁特征性的“夹心饼干” 样强化，并且有研究[26]发现XGC在胆囊壁内结节、胆囊壁黏膜线完整、胆管梗阻情况及周围淋巴结肿大方面与胆囊癌相比均有显著差异。XGC由于胆囊壁肌层出现水肿 (由于大量胆汁渗入)而增强较弱，但浆膜层与黏膜层增强明显，呈夹心饼干样；而胆囊癌时肿瘤由黏膜层起源，向肌层及浆膜层破坏，中间肌层难以形成水肿,故无 “夹心饼干样”强化[27]。

虽然XGC和胆囊癌都易侵犯邻近肝脏组织，导致周围脂肪间隙模糊，但两者侵犯邻近组织的病理机制不同，XGC表现为炎性浸润，邻近肝实质多呈长T2信号表现，主要是炎症细胞增多以及纤维组织增生所致，而邻近肝实质受到炎症刺激充血，肝动脉血流量增多，血流速度增快，导致在增强扫描动脉期呈一过性强化；胆囊癌为癌性浸润，侵及邻近肝组织与胆囊分界不清，增强扫描时多表现为轻度不均匀强化，强化程度较正常肝实质低[27]。此外，Kang等[28]研究证实了弥散加权磁共振成像(diffusion weight imaging,DWI)在鉴别XGC和胆囊癌方面的优势，相比于XGC，DWI弥散受限更常见于胆囊癌(68% vs 7%)，可以作为两者的重要鉴别点；研究还发现XGC的平均表观扩散系数值高于胆囊癌，所以可以推断DWI比传统MRI对XGC和胆囊癌的鉴别诊断效能更高。

2.4 其他影像学检查 Sawada等[29]通过研究发现PET鉴别XGC和胆囊癌的独特价值，但对于伴有CRP升高的急性期胆囊炎，PET特异性较差，无诊断意义。另外，还有研究[26]对比了超声、CT、MRI诊断XGC的优势，发现MRI优于高分辨力超声和CT，而高分辨力超声优于CT；另外，对于伴有胆石症、非局灶性胆囊壁增厚以及囊腔塌陷的XGC患者，高分辨力超声有独特的诊断价值。鉴于高分辨力超声更加经济且利用度更高，建议将高分辨力超声作为XGC检查和诊断的重要手段。

3 病理学检查

许多研究表明[5,25,30-37]，目前多种无创的影像学检查和有创技术可用于区分XGC和胆囊癌，但在临床实践中，两者鉴别诊断的金标准仍然是组织病理学检查。XGC的肉眼观特征为胆囊壁异常增厚和腔内多个黄褐色结节形成伴广泛纤维性增生[10,35]。显微镜下，XGC大多数病例表现为胆囊黏膜上皮缺失，腺体减少或消失，部分形成溃疡。黏膜下及肌层内形成模糊结节，结节由大量增生纤维细胞、纤维母细胞弥散或密集排列，其内有小团状或大片状分布的组织细胞，部分胞浆为泡沫状(胆固醇)，部分充满脂色素；可见胆汁及胆固醇裂隙，异物型和Touton型巨细胞成片或散在分布，毛细血管增生、扩张，内皮细胞肿胀，大量淋巴细胞、浆细胞、嗜酸性粒细胞和中性粒细胞浸润。多数结节与黏膜溃疡相延续，少数与罗-阿氏窦相连接，且见罗-阿氏窦壁破裂[36]。镜下若发现成片的泡沫细胞、组织细胞伴有纤维母细胞和炎细胞组成的特征性肉芽肿性结构，可明确XGC的病理诊断[37]。

内镜超声或针吸细胞学下的穿刺活组织检查是一种可行的鉴别XGC和胆囊癌的手段[30]，获得阳性结果可以确诊胆囊癌,获得阴性结果并不能排除其可能性。大部分胆囊癌与XGC同时存在的病变发生在胆囊颈部，可能是由于胆囊压力的升高所引起。因此，通过内镜超声或针吸细胞学对胆囊颈和胆囊管仔细的检查可大幅减少误诊。有研究[30]报道，内镜超声引导下针吸细胞学诊断的准确性高达93.3%。Rammohan等[31]还发现，细针穿刺病理检查诊断胆囊癌的准确度为86%，但由于临床上XGC合并胆囊癌等复杂因素的干扰限制了其在诊断方面的应用。更重要的是，在不能排除胆囊癌的情况下，穿刺检查增加了肿瘤种植扩散的风险以及并发症的发生率。

4 实验室检查

Yu等[38]发现XGC中肿瘤标志物的升高加大了其与胆囊癌鉴别的难度。合并胆管结石、胆管炎、胆囊癌以及XGC 本身的某些特点均可能导致肿瘤标志物如CA19-9升高[32]。目前认为现有肿瘤标志物尚无法作为鉴别XGC与胆囊癌的有力证据。

5 鉴别诊断

5.1 胆囊腺肌瘤病 胆囊腺肌瘤病继发于慢性胆管阻塞的上皮细胞和平滑肌细胞的弥漫性增生。扩张的罗-阿氏窦导致了腔内憩室的形成，其内含有胆汁、胆固醇、结石等。超声能发现胆固醇结晶特征性的反射以及“V形彗星尾征”，MRI的T2加权相则能显示特征性的“珍珠项链征”[39]。此外，胆囊腺肌瘤病的腔内病灶常常较小且呈线性排列[40]，而XGC的腔内结节呈弥漫性分布，覆盖了增厚胆囊壁的大部分区域[32]。并且与胆囊腺肌瘤病相比，XGC并发症发生率更高，如果发现胆囊外的炎性改变应该高度怀疑XGC而非胆囊腺肌瘤病[41]。

5.2 胆囊癌 尽管根据临床特征和影像学结果准确鉴别XGC与胆囊癌的难度较大，但部分特征性影像学表现[5]有助于区分两者。另外，研究发现[25]淋巴结肿大更常见于胆囊癌，58.9%的胆囊癌会出现腹膜后的淋巴结肿大，而只有10.2%的XGC患者会有轻度淋巴结增大(直径1～1.5 cm)。需要强调的是，有学者[42]认为XGC为癌前病变，依赖于致癌基因Bcl-2和c-myc的激活，而非通过抑癌基因通路，但Takada等[43]认为，XGC本身不能直接导致胆囊癌的发生，长期炎症反复刺激是公认的癌变基础；且分子遗传学研究未发现XGC中p53基因突变，提示两者并非直接因果关系[44]。即使不能证明XGC为癌前病变，调查发现XGC与胆囊癌同时存在的可能性约为10%[18，45]，大部分确诊的XGC和胆囊癌均是切除术后活组织检查发现的。所以，在鉴别XGC和胆囊癌时应该慎重，即使术前已诊断为XGC，术中也应该仔细观察，必要时取切片进行活组织检查等待结果，以指导此后的术式[46]。

5.3 胆囊放射菌病 在CT和超声上，胆囊放射菌病常表现为浸入周围组织结构的团块，很难与XGC和胆囊癌鉴别[47]。对于难以确诊的患者，细致的临床、影像学随访以及影像学引导下的引流或穿刺有助于该病的诊断[46]。

6 外科治疗

目前腹腔镜胆囊切除术是治疗胆囊疾病的金标准，但对于XGC，腹腔镜下的手术时间长、并发症发生率高，转为开放性胆囊切除术的中转率约为10%～80%[1,20,48-49]。故在临床上首选开腹胆囊切除术[6-7,50]。此外，鉴于胆囊三角的解剖位置复杂，以及肝硬化患者胆囊窝部位出血风险增加，实施部分胆囊切除比完全胆囊切除更加实用，前者保留了部分hartman袋、胆囊颈和依附于肝脏的胆囊前壁[51]。

由于XGC胆囊壁的增厚以及病灶破坏性的炎症反应，常在术中造成进展期胆囊癌的假象，因此建议在术中进行冰冻切片检查或针吸细胞学以证实XGC，并排除胆囊癌。对于不存在邻近器官浸润的患者，这些检查结果可能会改变手术策略(如将单纯胆囊切除术转变为联合肝切除的胆囊切除术)。考虑到胆囊三角解剖位置的复杂性，术中欲完整切除胆囊难度较大，并且手术时间会有一定的延长，术后并发症的发生率高达20%，住院时间也会相对增加。

当术中发现胆囊炎症与周围肝脏及组织黏连较为严重，且尚未排除胆囊癌时，笔者认为应该扩大切除范围，根据肿瘤完整切除的原则切取样本进行术中冰冻活组织检查。若病理结果证实是胆囊癌，再根据分期实施包括淋巴结清扫在内的胆囊癌根治术[52]，即使结果是XGC，也有效地控制了炎症，减少了复发的机会；与之相反，若此时采取保守的切除范围，导致腹腔内癌细胞的种植扩散，那么患者将可能面临二次手术，延误了最佳的手术时机，造成严重后果。

7 结语

根据近年来XGC的研究进展，尽管目前在影像学上诊断XGC的准确率有所提高，但确诊仍依赖于术中的病理学活组织检查。针吸细胞学有助于确诊，但在不能排除胆囊癌的情况下，穿刺检查增加了肿瘤种植扩散的风险以及并发症的发生率，限制了其在临床上的应用。腹腔镜胆囊切除术是胆囊疾病首选的治疗手段，但对XGC来说，其手术时间长，并发症发生率和中转率较高，建议选择开放性胆囊切除术。术中通过内镜超声和针吸细胞学对胆囊颈和胆囊管仔细的检查能大幅减少对XGC或胆囊癌的误诊，并且有助于选择最优的手术策略，利于患者的预后。

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引证本文：LI ZL,YANG T.Diagnosis and surgical treatment of xanthogranulomatous cholecystitis[J].J Clin Hepatol,2017,33(2):247-252.(in Chinese)

李镇利,杨田.黄色肉芽肿性胆囊炎的诊断和外科治疗[J].临床肝胆病杂志,2017,33(2):247-252.

(本文编辑：王 莹)

Diagnosis and surgical treatment of xanthogranulomatous cholecystitis

LIZhenli,YANGTian.

(DepartmentofHepatobiliarySurgery,EasternHepatobiliarySurgeryHospital,SecondMilitaryMedicalUniversity,Shanghai200438,China)

Xanthogranulomatous cholecystitis (XGC) is a rare type of chronic cholecystitis characterized by severe proliferative fibrosis with infiltration of macrophages and foamy cells in the gallbladder wall.Since XGC and gallbladder carcinoma have similar clinical manifestations and radiological features,XGC is often misdiagnosed as gallbladder carcinoma in clinical practice,which leads to unnecessary extensive surgical resection and has an adverse effect on patients.At present,the preoperative diagnosis of XGC is still based on imaging results (ultrasound,computed tomography,and magnetic resonance imaging),and a definite diagnosis of this disease relies on intraoperative frozen biopsy or postoperative pathological examination.Meanwhile,XGC should be differentiated from gallbladder adenomyomatosis,gallbladder carcinoma,and gallbladder actinomycosis.Laparotomy or laparoscopic cholecystectomy is the major method for the treatment of XGC,but laparoscopic cholecystectomy is associated with a longer time of operation,more complications,and a higher rate of conversion to laparotomy.Therefore,surgeons are facing difficulties in preoperative diagnosis and intraoperative decision-making process of XGC.

cholecystitis; gallbladder neoplasms; diagnosis,differential; cholecystectomy

10.3969/j.issn.1001-5256.2017.02.007

2016-12-06；

2016-12-19。

国家自然科学基金(81472284，81672699)；上海市浦江人才计划(16PJD004)；上海市青年拔尖人才计划

李镇利(1993-)，男，主要从事肝胆外科研究。

杨田，电子信箱：yangtian6666@hotmail.com。

R657.41

A

1001-5256(2017)02-0247-06