王 璇,王 娉,葛毅强,陈 颖



食品中金黄色葡萄球菌致病性研究进展

王 璇1,2,王 娉1,葛毅强2,3,陈 颖1

金黄色葡萄球菌作为一种重要的食源性致病菌，可通过多种途径污染食品产生毒素而使食用者出现葡萄球菌性食物中毒症状。但除引发食品安全问题外，金黄色葡萄球菌还会造成临床感染。对其致病性进行研究既有利于预防和控制食源性疾病的发生，也能为临床治疗提供新的切入点。本文分析了食品中常见菌株类型及其特性，总结了食品加工方式对菌株致病性的影响以及目前致病性研究的主要技术方法，以期为金黄色葡萄球菌致病性相关研究提供参考。

金黄色葡萄球菌；食品安全；致病性

金黄色葡萄球菌(Staphylococcusaureus)简称金葡菌，隶属于葡萄球菌属(Staphylococcus)，在自然界中分布广泛，无论是空气、水、土壤等外界环境还是人畜皮肤粘膜表面或排泄物中均可检测到它们的存在[1]。近年来由金葡菌引起的食物中毒事件仍是威胁广大消费者生命健康的主要食品安全问题之一。2015年我国食物中毒人数占全年中毒总人数的53.7%。而这其中由金葡菌引起的食物中毒事件发生率高居前四位[2]。据欧洲食品安全局的报告显示，在欧洲仅2013年由葡萄球菌属引起的食源性疾病事件就高达386件，占欧盟各国所报道疫情总数的7.4%，其中多数事件是由金葡菌引起[3]。美国疾病控制与预防中心估算在美国平均每年发生约240000起葡萄球菌性食物中毒事件，造成约1000人住院治疗，甚至出现中毒人员死亡的情况[4]。

1 食源性金黄色葡萄球菌的致病性

肠毒素(Staphylococcalenterotoxins, SEs)是公认的金葡菌引发食物中毒的主要致病物质。目前已发现包括SEA～SEE、SEG～SET在内的19种具有催吐活性的肠毒素，以及3种不具有催吐活性或目前未确证是否具有催吐活性的类肠毒素蛋白SElU、SElU2、SElV[5]。肠毒素具有热稳定性，在100 ℃下加热30 min仍有活性，因此若食物被产肠毒素的金葡菌污染，即使经过加热处理灭活菌体后，仍有可能造成食用人员食物中毒[6]。除肠毒素外，杀白细胞素(panton-valentine leukocidin, PVL)、中毒休克综合征毒素1(toxic shock syndrom toxin, TSST-1)、表皮剥脱毒素(exfoliative toxins, ETs)以及血浆凝固酶、耐热核酸酶等其它金葡菌相关毒素和侵袭性酶类也可诱发人体化脓性感染、坏死性感染、中毒性休克、肺炎、脓毒血症等疾病。这些复杂多样的致病因子使得不同型别的金葡菌致病性差异较大。

1.1 食品中常见的菌株类型及致病特性 对金葡菌进行分型后，可以确定分离基质中金葡菌的优势克隆群(clonal complex, CC)[7]。目前金葡菌食品分离株中常见克隆群为CC398和CC5，这两种克隆群菌株不仅在各类食品中分布广泛，而且呈全球蔓延趋势，并有一定的致病特性。

1.1.1 CC398 2005年CC398克隆群菌株首次在欧洲地区的农场牲畜及其排泄物上分离出[8]。感染该菌株的人群主要是与牲畜直接接触的养殖人员。但后来发现与养殖人员间接接触或牲畜粪便等排泄物处理不当使菌株传播到养殖场外等情况均有可能使菌株脱离牲畜定植到人体，并在人与人之间传播引发相关感染病症[9]。而近年来，越来越多的CC398克隆株从动物源性食品中被分离出。2012年Paterson[10]等从英国5个农场采集的散装牛奶中分离出7株CC398克隆株，这是CC398在英国食品样品中首次检出的报道。2015年Chairat[11]等人首次从非洲肉类食品样品中检测出CC398克隆群相关菌株。Song[12]等人从我国上海市生鲜及加工食品中分离的金葡菌中也发现了这一克隆群菌株的存在。除上述国家外，美国、加拿大、澳大利亚等国家也已出现了CC398在食品中检出的报道[13]。CC398菌株具有一定的致病特性。研究人员发现从生鲜或加工类食品中分离出的CC398菌株，常携带可表达PVL的毒力基因[12]。PVL易引发皮肤、软组织感染、肺炎等疾病。且CC398克隆群是耐甲氧西林金葡菌(methicillin-resistantstaphylococcusaureus, MRSA)中的常见克隆群，对包括甲氧西林在内的青霉素类药物具有耐受性，而此类产PVL的MRSA-CC398菌株与其他产PVL菌株相比致死率更强。有报道表明MRSA引起感染或肺炎的病人中，PVL检出阳性的患者死亡率达100%，而阴性的患者死亡率为47%，阳性致死率扩大1倍[14]。此外，近期Kraushaar[15]等人在市售火鸡中分离的两株MRSA-CC398克隆株中检测出了sed肠毒素基因，因此该克隆群菌株也可能产肠毒素，诱发食用人员食物中毒。这一系列报道表明CC398克隆群已在全球食品中蔓延，除与牲畜直接接触之外，通过食用相关动物源性食品也可能使这一源于牲畜的菌株克隆群定植于人类，引发食物中毒或相关感染。

1.1.2 CC5 CC5作为另外一种全球常见的金葡菌MRSA克隆群，与CC398畜源MRSA(LA-MRSA)不同的是，CC5主要是院内感染MRSA(HA-MRSA)与社区感染MRSA(CA-MRSA)。近期美国NIH的Otto的研究表明，所有的CA-MRSA的克隆都是高毒力的，并且没有明确的毒力靶标[16]。但近几年从食品中分离出的CC5克隆株常检测出肠毒素基因，如Merz[17]等人在瑞士兔肉加工厂的原料兔宰体上分离出的137株金葡菌中，CC5为主要克隆群，并从该克隆群菌株中检测出sea、seb、sed、sej、ser5种肠毒素基因；日本1994-2012年间83起葡萄球菌中毒事件中分离出的203株金葡菌中，10.8%的菌株也为CC5克隆群菌株，为第四大优势克隆群，且菌株均检出seg、sei、sem、sen、seo肠毒素基因[7]。seg、sei、sem等基因所产毒素均已证实与葡萄球菌中毒患者的呕吐症状相关[18]。而在我国，Chang[19]等人对2010-2014年间3476份食品样品中分离的336株金葡菌检测后发现86株可产肠毒素，而这86株中20株为CC5克隆群菌株，这些菌株分离基质涵盖食品中的牛奶及乳制品和各类肉类产品。这一系列研究不仅表明CC5克隆群是各国食品中分离出金葡菌的主要型别之一，呈全球蔓延趋势，还表明该型别菌株普遍为肠毒素基因携带菌株，具有较强的产肠毒素能力。

1.2 食品加工、储藏、运输对菌株致病性的影响

1.2.1添加防腐剂对菌株致病性的影响 甜菜碱、茶多酚、山梨酸钾等常用食品防腐剂对食品中的金葡菌均具有较好的抑制或杀灭功能。然而除作用于菌体外，防腐剂对金葡菌肠毒素基因的表达也可产生影响。Souza[20]等人发现香芹酚和百里酚在亚致死剂量浓度下可抑制肠毒素产生，王琼[21]等人则发现苯甲酸钠，ε-聚赖氨酸，壳聚糖，茶多酚，Nisin 这六种防腐剂除也可显著降低sea、sed，等肠毒素基因在转录水平上的表达。肠毒素作为引发食品中毒的主要致病因子，防腐剂对其表达的抑制作用，可大大削弱金葡菌的致病力。但防腐剂的添加不是都产生抑制作用，Zeaki[22]等人的研究结果表明噬菌体可以调控sea基因的表达，NaCl作为一种防腐剂可通过诱导噬菌体裂解增加SEA的表达量，加大葡萄球菌性食物中毒的风险。因此，防腐剂应用过程中，除考虑到可防止食品腐败变质的作用，还应考虑防腐剂对毒力因子表达的影响，从而更好地评估在食品加工过程中添加防腐剂可能出现的益处和风险。

1.2.2 冷冻加工对对菌株致病性的影响 近年来速冻食品因食用方便被广大消费者所认可，速冻食品在加工过程需急速冷冻，并在-18 ℃下贮藏、运输和销售，在这种低温冷冻胁迫下，金葡菌部分菌株因细胞结构受损而死亡，但还有部分菌株会进入向死亡过渡的亚致死状态。尽管在这种状态下细菌活力降低，但在一定条件下可通过损伤修复可使菌株恢复正常，其致病性也可恢复原状[23]。且索标等人[24]研究发现冷冻胁迫下存活的亚致死金葡菌中分别与感染侵袭宿主和耐药性相关的两种毒力因子clfA和msrR的表达量不降反升。这些表明经过冷冻加工的食品可能会使金葡菌某些毒力因子的转录水平增强，表达量更多，致病力更强。一旦解冻使这些亚致死状态的金葡菌恢复活性，对消费者健康可能产生更大危害。

1.2.3 发酵加工对菌株致病性的影响 据Portocarrero[25]等人研究发现低酸发酵肉制品—干腌火腿与欧式萨拉米发酵香肠从未引起食物中毒事件，分析这与在发酵加工过程中向肉中加入盐类物质使肉类水分活度下降，低于金葡菌可存活的限值有关。此外发酵过程中的腌制与干燥步骤的温度分别为0～5 ℃与10～15.6 ℃，在这种温度下金葡菌的生长和毒素产生均受到抑制。除此之外，乳酸菌作为一种乳酸发酵加工方式中不可缺少的微生物，对金葡菌生长和肠毒素的产生也有一定的影响。早有研究发现保加利亚乳杆菌、嗜热链球菌这两种乳酸菌均可明显抑制金葡菌的生长和毒素的产生[26]，这其中其代谢产物乳酸菌素等物质发挥主要抑制作用[27]。

1.2.4 食品储藏、运输、销售环节环境因素对对菌株致病性的影响 即使在加工过程中经过严格质量安全把关的食品被消费者食用时也可能引发葡萄球菌性食物中毒，这是因为食品从加工厂过渡到消费者手中还需历经储藏、运输、销售等环节，即使食品最初菌株含量尚未达到可产肠毒素的105cfu/g，但在这些环节的环境因素影响下菌株生长后产生100～200 ng的少量毒素即有可能使食用人员食物中毒[28]。因此食品储藏、运输、销售过程中的环境因素对食品中金葡菌的致病性也存在很大影响。这其中温度为首要因素，Min[29]等人研究发现在20～30 ℃范围内寿司中肠毒素均随金葡菌量的增多而增多，但在17 ℃下储藏96 h后仍无明显的毒素增多现象，可以认为低于17 ℃储藏寿司可抑制金葡菌肠毒素的产生。Rajkovic[30]等人则发现向已检测不含金葡菌的牛肉火腿分别接种可产SEA、SEB、SEC、SED的菌株后发现，无论是真空还是有氧环境下，储藏于22～37 ℃下的牛肉火腿中均检出了接种菌株应产肠毒素，但12 ℃下储藏的牛肉火腿均未检出。可见储藏温度对于食品中金葡菌的产毒情况影响很大。除温度外，环境的水分活度也是影响菌株产毒的一大因素之一，低水分活度可抑制肠毒素产生，其他条件最适情况下，水分活度低至0.82时毒素的产生即受到抑制[25]。

2 研究金黄色葡萄球菌致病性常用的技术方法

对金葡菌的致病性进行研究既有助于预防和控制食物中毒和临床感染等疾病的发生，通过确定菌株的致病机理也为研发和筛选出更加安全有效的临床治疗手段具有重要意义。目前关于金葡菌的致病性研究常用的方法包括动物实验法、免疫学方法、分子生物学方法和基因组学方法四大类。

动物实验法通常选用猴[18]、兔[31]、猪[32]、小鼠[33]等动物作实验模型进行致病特性研究、不同金葡菌致病差异研究。且在金葡菌新型疫苗研制过程中小鼠和兔等实验动物常被作为免疫模型，通过检测其免疫前后各项指标变化对疫苗进行综合评价，提供给科研人员基础数据来分析所构建疫苗的有效性和可行性，从而为临床应用研究奠定基础[34]。

免疫学技术通常用于快速有效检测金葡菌外毒素，进而确定菌株致病性。在金葡菌肠毒素检测上免疫学技术应用较广泛[21]，且已有多种商业化的试剂盒或试纸条出现，具有快速、简便等优点。此外，免疫学技术在金葡菌相关疫苗研制中常在疫苗综合评价过程中用于检测抗体产生情况等指标[35]，从而为评价所研制疫苗的有效性和可行性提供数据参考。

用于金葡菌致病性研究的分子生物学技术主要包括聚合酶链式反应(polymerase chain reaction, PCR)相关技术和DNA重组技术。PCR技术主要用于检测编码各类毒力因子的金葡菌毒力基因，从而在预测菌株的产毒能力、致病性上发挥作用。在PCR技术不断发展的基础上，衍生出的包括实时荧光定量PCR[36]、多重PCR[37]、环介导等温扩增技术(loop-mediated isothermal amplification, LAMP)[38-39]在内的一系列相关技术，从不同方面进一步提高了毒力基因的检测性能。而DNA重组技术作为一种分子生物学技术常用于构建基因突变株，用于相关毒力基因在某类病症的作用机理研究上[40-41]。

在微生物致病性相关研究上，全基因组序列为研究人员提供更为丰富而全面的基因组结构信息来确定哪一种基因或基因的组合可能造成中毒或感染等病症，从而有针对性地进行靶向基因治疗，对临床诊断治疗、新药和抗生素研发提供依据，也为理解新型毒力菌株的演变过程，为变异菌株进进行有效地预防和控制提供有利手段。2001年Kuroda[42]等人利用第一代鸟枪法测序技术首次对金葡菌进行了全基因组测序。到目前为止已有116株金葡菌公布了全基因组序列，金葡菌基因组序列的长度在2.6～3.2 Mb之间，G+C含量在32.69%～33.00%之间。在全基因组序列信息的基础上，利用比较基因组学将菌株之间致病性状的表型差异与基因组序列差异相关联，来发现与致病相关的特异基因，预测其转录蛋白功能，为进一步理解致病菌株的致病机制[43]，系统地研究该菌、开发相关治疗药物提供了更为详细的基因组学信息。

3 结束语

通过在基因组水平上全面分析菌株的基因序列信息后并与其它同种或不同种个体或群体进行比较，发现菌株间遗传上的共性和特性，结合生物信息学分析等手段，将基因型与其表型性状相关联，可在一定程度上加深对菌株致病相关分子机制和遗传基础的了解。目前关于金葡菌的全基因组测序分析主要集中于院内感染或社区感染的临床分离株，而对于食源性分离株的研究较少。对从食品中分离出的金葡菌进行全基因组测序研究，可补充这类基质中分离菌株基因的结构、功能及其致病性的特点和演变。越来越多不同来源不同特点金葡菌株全基因组测序的完成，也将使金葡菌致病性的发生机制和进化演变的分子机理更加清晰。

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Review on pathogenicity ofStaphylococcusaureusin food

WANG Xuan1,2, WANG Ping1, GE Yi-qiang2,3, CHEN Ying1

(1.Agro-productSafetyResearchCenter,ChineseAcademyofInspectionandQuarantine,Beijing100176,China；2.CollegeofFoodScienceandNutritionalEngineering,ChinaAgriculturalUniversity,Beijing100083,China;3.ChinaRuralTechnologyDevelopmentCenter,MinistryofScienceandTechnology,Beijing100045,China)

Staphylococcusaureus, an important foodborne pathogen, can contaminate foods through variety of ways and produce enterotoxin that may causeStaphylococcalfood poisoning. In addition to food safety problems,Staphylococcusaureuscould also cause clinical infection. The study of its pathogenicity is not only beneficial to prevent and control foodborne diseases, but also provide a new point for clinical treatment. This paper analyzes the types and characteristics of common strains ofStaphylococcusaureusin food, and summaries the effect of food processing on pathogenicity and the methods for pathogenicity research in order to provide reference for the related study on pathogenicity ofStaphylococcusaureus.

Staphylococcusaureus; food safety; pathogenicity

Chen Ying, Email: chenyingcaiq@163.com

10.3969/j.issn.1002-2694.2017.06.016

国家重点研发计划(No.2016YFD0401102)和中国检验检疫科学研究院院所基金项目(No.2016JK006)联合资助

陈 颖，Email: chenyingcaiq@163.com

1.中国检验检疫科学研究院农产品安全研究中心，北京 100176； 2.中国农业大学食品科学与营养工程学院，北京 100083； 3.科技部中国农村技术开发中心，北京 100045

R378.1

A

1002-2694(2017)06-0553-06

2016-11-18 编辑：李友松

This study was supported by the National key Research and Development Plan (No.2016YFD0401102) and the fund project supported by the Chinese Academy of Inspection and Quarantine (No.2016JK006).