原海燕，张永侠，刘清泉，杨永恒，黄苏珍

江苏省中国科学院植物研究所（南京中山植物园），江苏 南京 210014

外源GSH对马蔺铅吸收动态及积累分布特性影响的研究

原海燕，张永侠，刘清泉，杨永恒，黄苏珍*

江苏省中国科学院植物研究所（南京中山植物园），江苏 南京 210014

采用营养液培养研究了马蔺（Iris lactea var. chinensis）对重金属铅（Pb）的短时间（0-4h）吸收动力学特征及积累分布特性。结果表明，0～4 h内，500 mg·L-1Pb胁迫以及500 mg·L-1Pb胁迫下添加外源GSH（谷胱甘肽）和BSO（丁胱亚磺酰胺，GSH合成专一性抑制剂）处理马蔺对Pb的吸收均随时间的延长呈逐渐上升的趋势。胁迫0～2 h内，3种处理下Pb向马蔺地上部的转运能力均随时间的延长呈逐渐增加的趋势；胁迫2 h后，3个不同处理下马蔺根系内Pb的增加速率均高于地上部，Pb转运率下降；在胁迫4 h时，Pb+GSH处理马蔺地上部Pb吸收量分别是Pb处理和Pb+BSO处理的2.36、1.52倍。扫描电镜结合能谱仪对马蔺幼苗根尖横切面进行X-ray微区分析表明，500 mg·L-1Pb胁迫4 h时，仅在表皮细胞检测到一定含量Pb，而外皮层、皮层、内皮层和中柱细胞内Pb含量因低于检测限而没有检测到。马蔺短时间Pb外流动力学实验表明，3种不同处理下Pb2+外流最快速的阶段均在0～2 h之间，代表Pb2+从细胞壁流出；Pb2+从木质部中流出发生在2～6 h之间；而最缓慢的交换阶段被认为是Pb2+从液泡中流出，发生在6～48 h之间。因此，短时间Pb胁迫下马蔺根系吸收的Pb可能主要积累于马蔺表皮细胞壁中。Pb+GSH处理下马蔺根细胞解析出的Pb含量均高于单Pb胁迫和Pb和BSO处理下相应部位的Pb含量，说明0～4 h短时间内GSH具有促进马蔺Pb吸收和转运的功能。

马蔺；Pb；吸收动态；积累分布

YUAN Haiyan， ZAHNG Yongxia， LIU Qingquan， YANG Yongheng， HUANG Suzhen. Effects of exogenous glutathion on kinetic characteristics of lead uptake， accumulation and distribution in short time by Iris lactea var. chinensis ［J］. Ecology and Environmental Sciences， 2016， 25（8）: 1401-1406.

当前重金属污染日趋严重，其中铅（Pb）是一种不可降解的有毒重金属，可通过食物链进入生物体内并在生物体内累积，进而影响生物体正常生理代谢，危害人类健康。土壤Pb污染具有隐蔽性、长期性和不可逆性（许延娜等，2013；杨刚等，2011）。植物提取技术因成本低、环境友好等优点在轻度铅污染土壤的原位修复中具有很大的潜力，利用生物量大、富集能力强和易栽培收获的植物提取土壤中的重金属是重金属污染土壤植物修复的策略之一（Ali et al.，2013；Rascio et al.，2011；Chaney et al.，1997）。马蔺（Iris lactea var. chinensis）为鸢尾科鸢尾属多年生宿根草本观赏植物，别名马兰，原产中国，广泛分布于我国西北、东北、华北等地，在欧洲和北美洲等北温带地区均有分布。马蔺不仅具有广布性，而且适应性强、耐盐碱、易繁殖、管理粗放，在园林绿化、盐碱地改良以及荒漠化治理中被广泛应用，是一种具多种抗逆性的非常优良的生态植被材料。近年来，研究人员发现马蔺对重金属Pb还表现出较强的富集和耐受能力（Han et al.，2013），且添加外源谷胱甘肽（GSH）还可显著增加马蔺根系对Pb的吸收和转运，500 mg·L-1Pb胁迫下添加150 mg·L-1GSH后马蔺地上部和根系Pb含量分别达1712、14603 μg·g-1，分别是对照的4.19、2.78倍（Yuan et al.，2015）。因此，研究Pb胁迫及外源GSH调节下马蔺根系Pb吸收转运特点对采取有效手段提高马蔺对Pb的吸收和转运效率，推进马蔺在Pb污染土壤中的修复应用具有重要的作用。然而，目前国内外对该植物的Pb吸收动力学特征尚未见报道。

植物根系养分离子的吸收动力学在植物矿质营养研究中已占有重要地位（Nishikawa et al.，2010）。植物矿质营养吸收动力学特性不仅与植物发育状况（如生育期、代谢强度等）密切相关，而且受外界环境因素（如生长介质的浓度、培养时间、温度、pH值等）的影响。目前，随着研究的不断深入和发展，动力学吸收特性的研究已由水稻、玉米等农作物扩展到对重金属具有富集或超富集的植物上（罗洁文等，2016；龙新宪等，2006；应蓉蓉等，2008）。李勤锋等（2012）采用水培的方法研究了红蛋植物（Echinodorus osiris）对镉的吸收动态，结果表明短时间内，红蛋对镉的吸收速率随时间增加而降低，1.0 h内表现为快速吸收模式，而在1.0 h后表现为缓慢吸收模式。Liu et al.（2011）就李氏禾（Leersia hexandra Swartz）对Cr（Ⅲ）吸收动力学特性研究表明，随着外源Fe（Ⅲ）的加入，李氏禾对Cr 的吸收速率明显降低。因此，研究植物对重金属吸收动态特征，对于了解植物吸收累积重金属的过程具有重要意义。本研究采用营养液培养试验，分析了在不同Pb处理水平及时间下马蔺的生长情况和体内Pb积累状况，研究其吸收Pb的动力学特征，以期为开发利用该植物提供依据。

1　材料与方法

1.1供试材料

供试材料为马蔺（Iris lactea var.chinensis），植物材料栽培于江苏省中国科学院植物研究所鸢尾种质资源圃，种子均为无性繁殖群体自然结实的当年种子。

1.2试验设计

1.2.1马蔺短时间Pb吸收动力学研究

试验于2015年夏、秋季进行。马蔺种子首先用自来水冲洗干净浸泡24 h，然后用0.5%的NaC1O溶液消毒20 min，自来水冲洗数次后播于干净的河沙中。待幼苗长至高约15 cm时选择长势一致的幼苗置于5 L周转箱中培养，幼苗用1 cm厚的泡沫板和海绵固定，培养液为1/2 Hoagland营养液，室温自然光照培养，每4天换1次营养液。预培养2周后，将幼苗转移至装有1/2 Hoagland营养液的50 mL塑料管中培养，1株1管，营养液培养24 h后，换成吸收液，吸收液组分为：CK——2 mmol·L-1Mes-Tris（pH=6.0）+0.5 mmol·L-1CaCl2+500 mg·L-1Pb；T1——2 mmol·L-1Mes-Tris（pH=6.0）+0.5 mmol·L-1CaCl2+500 mg·L-1Pb+ 250 mg·L-1GSH；T2——2mmol·L-1Mes-Tris（pH=6.0）+0.5 mmol·L-1CaCl2+500 mg·L-1Pb+250 mg·L-1BSO（丁胱亚磺酰胺，GSH合成专一性抑制剂）。每处理15管，分别于第0、0.5、1、2、4小时收集3株植株，先用去离子水冲洗，然后用EDTA-Na2溶液交换30 min，再用去离子水冲洗干净测定植株生物量和Pb含量。同时，培养4 h后收集不同处理植株根系，通过扫描电镜观察Pb在植物根系不同组织中的分布情况。

1.2.2马蔺短时间Pb外流特征研究

在进行马蔺短时间Pb吸收动力学试验的同时，设1组平行试验，材料、培养方法及吸收液均同1.2.1，每处理3管，共9管，吸收24 h后，根系用去离子水快速冲洗，换成解吸液处理，解吸液为2 mmol·L-1Mes-Tris （pH=6.0）+0.5 mmol·L-1CaCl2，分别于第0、2、4、6、24、48小时取5 mL解吸液，测定Pb含量，每次收集解吸液后冲洗管子和苗根系，重新加入解吸液。

1.3分析测定项目

1.3.1生物量

植株鲜重按照常规方法测定。

1.3.2Pb含量

幼苗从营养液中取出后，根系先用蒸馏水冲洗，然后用EDTA-Na2溶液交换30 min，再用去离子水冲洗干净，吸干水分，将叶片和根系分开，烘干至恒重。称量0.2 g植株样品用HNO3-HClO4消化，测定植物Pb含量，具体方法参照鲁如坤（2000）。水溶液Pb含量测定：收集的溶液过0.45 μm滤膜后用ICP-AES（Perkin Elmer 3300）测定Pb含量。

1.3.3X-ray微区分布

参照施卫明（1997）的方法进行样品制备，用双面刀片取距根尖1 cm处的根段（厚2～3 mm），迅速投入液氮冷冻。然后经LGJ-25型冷冻干燥机真空冷冻干燥、喷镀碳膜后，采用扫描电子显微镜（S-3000N，Hitachi）结合能谱仪（EMAX-250，Hitachi）分析样品。工作条件为：加速电压为20 kV，束流40 μA，工作距离15 cm，样品与能谱探头的夹角为35°。分析根部横切面部分的表皮细胞、外皮层细胞、皮层细胞、内皮层细胞和中柱部分的Pb含量。同一组织重复3次，运用点扫描、线扫描和面扫描对每个部分的相同组织进行分析。

1.3.4数据分析

采用Excel 2010和SPSS 11.5软件进行数据分析及差异显著性检验。

2　结果与分析

2.1马蔺短时间Pb吸收转运特征

由图1A、图1B可知，胁迫4 h内，3种不同处理下马蔺对Pb的吸收随时间的延长均呈逐渐上升的趋势。在0～0.5 h，3种不同处理下马蔺对Pb的吸收差异不大，Pb吸收量都呈直线上升趋势。0.5 h后，Pb+GSH处理马蔺地上部和根系吸收量均高于单Pb胁迫和Pb+BSO组合，尤其在处理4 h时，Pb+GSH处理马蔺地上部Pb吸收量分别是单Pb胁迫和Pb+BSO组合的2.36、1.52倍（图1A），吸收速率均高于其他两个处理。

短时间内Pb向地上部的转运特征见图1C。由图1C可知，当吸收时间小于2 h，3种处理下马蔺向地上部转运Pb的能力均呈逐渐增加的趋势，胁迫2 h后，Pb转运率下降，主要是由于2 h后3个不同处理下马蔺根系内Pb的增加速率均高于地上部，导致其向地上部转运Pb的能力下降（图1A、图1B）。

2.2短时间Pb胁迫下马蔺鲜重变化

不同处理下马蔺地上部和根系鲜重变化见图2。由图2A可知，4 h内3个处理下马蔺地上部鲜重变化差异不大，胁迫4 h时，Pb胁迫（CK）、Pb和外源GSH组合以及Pb和外源BSO组合下马蔺地上部鲜重分别是未处理前（0 h）植株鲜重的1.02、1.02和0.99倍，植株生长基本保持增长的趋势。

不同处理下马蔺根系鲜重变化与地上部稍有差异（图2B）。3种不同处理下马蔺根系鲜重基本上随胁迫时间的延长呈下降趋势，胁迫4 h时Pb胁迫（CK）、Pb和外源GSH组合以及Pb和外源BSO组合下马蔺根系鲜重分别较各自未处理前下降9.13%、9.24%和13.1%，短时间胁迫下Pb和外源BSO组合对马蔺幼株根系的抑制效应较为明显。

2.3短时间Pb胁迫下马蔺根系Pb组织分布

图3所示为500 mg·L-1Pb胁迫4 h时扫描电镜结合能谱仪对马蔺幼苗根部横切面进行X-ray微区分析结果，检测部位从外到内依次为表皮、外皮层、皮层、内皮层和中柱。结果表明：500 mg·L-1Pb胁迫4 h时，仅在表皮细胞检测到一定含量Pb（图3A，B），而外皮层、皮层、内皮层和中柱细胞内均没有检测到（图3C～F）。Pb+GSH处理以及Pb+BSO处理下马蔺幼苗根尖不同部位未检测出Pb（图略）。

图1　马蔺Pb吸收动力学及转运特征Fig. 1　Cumulative uptake and root to shoot translocation of Pb by Iris lactea var. chinensis in the time-course experiment

图2　短时间Pb胁迫下马蔺鲜重变化Fig. 2　The change of fresh weight of Iris lactea var.chinensis in short time-course experiment

2.4Pb在马蔺根系的区隔化

通过研究马蔺短时间内吸收Pb后根系Pb2+的外流特征，研究了Pb在马蔺根系的区隔化分布（图4）。关于金属离子外向流动力学特征，按照流出顺序大致可以分为3个阶段，金属离子依次从细胞壁、细胞质、液泡流出（Kochjan et al.，1982）。本研究表明，3种不同处理下Pb2+外流最快速的阶段均在0～2h之间，代表Pb2+从细胞壁流出；PPb2+从木质部中流出发生在2～6 h之间；而最缓慢的交换阶段被认为是Pb2+从液泡中流出，发生在6～448 h之间。另外，从图4中还可以看出，Pb和外源GSHH处理下马蔺根系细胞壁、细胞膜和细胞质等亚细胞部位解析出的Pb含量均高于单Pb胁迫和Pb和BSOO处理下相应部位的Pb含量。

图3　短时间PPb胁迫下马蔺根系Pb组织分布Figg. 3　Pb distributioon in root tissue off Iris lactea var. chhinensis in short tim e-course experimm ent

图4　马蔺根系Pbb2+外流短时间动力学特征Fig. 4　Short-tterm efflux of Pb2++from roots of Iriss lactea var. chinenn sis

3　讨论

一般认为，根系作为植物和土壤的重要界面，是重金属与植物直接接触的首要部位，也是遭受Pbb毒害的首要器官，在形态上表现出侧根数目减少，根系生物量下降等受害症状。本研究中，Pb胁迫44 h时，单Pb胁迫、Pb和外源GSH组合以及Pb和外源BSO组合下马蔺地上部鲜重基本保持增长的趋势，植株形态、生物量均未见毒害症状，但3种处理下马蔺根系鲜重基本上均出现不同程度下降，说明Pb胁迫对马蔺根系生长产生了一定的抑制作用。刘小文等（2014）在PPb胁迫对紫茎泽兰生长的影响研究也表明，高浓度Pb胁迫对紫茎泽兰地上部和根系生长及鲜质量有明显抑制作用，且对地下部分抑制作用更为明显。

重金属的吸收、运输和积累是一个复杂的系统过程，既表现在器官层面，又体现在细胞层次。Pb2+进入植物根系，最先接触到的是根细胞壁，细胞壁主要由纤维素、果胶质、木质素等组成，具有丰富的负电荷位点，如羧基、硫酸根、氨基等，为重金属离子交换和其他反应提供了大量位点，是Pb2+进入根细胞的第一道屏障，也是Pb2+积累的主要部位（Matos et al.，1994；杨素勤等，2015）。对于绝大多数植物而言，植物吸收的95%甚至更多的Pb都积累在根系，很难被运至地上部。本研究中3种不同处理下马蔺对Pb的吸收均随胁迫时间的延长呈逐渐上升的趋势，Pb向地上部转运的效率在吸收时间小于2 h时呈增加态势，2 h后出现不同程度下降，这可能是由于马蔺在遭受胁迫一定时间后生理上受到一定伤害进而影响了Pb的转运功能。马蔺Pb外流动力学实验和马蔺幼苗根部横切面X-ray微区分析进一步从细胞学水平上揭示了马蔺Pb吸收转运途径，马蔺吸收的Pb大部分积累于细胞壁上，Pb外流动力学实验中Pb2+被快速地从马蔺根细胞壁解析出来，而最缓慢的交换阶段被认为是Pb2+从根细胞液泡中流出。扫描电镜结合能谱仪对马蔺幼苗根部横切面X-ray微区分析也表明仅在表皮细胞检测到一定含量Pb，而外皮层、皮层、内皮层和中柱细胞内Pb含量因低于检测限而没有被检测到，这也证明了马蔺根系吸收的Pb可能主要积累于马蔺表皮细胞壁中。Pb高积累植物金丝草以及小麦和玉米体内的Pb同样主要沉淀在根细胞壁上（侯晓龙等，2012；孙贤斌等，2005）。

谷胱甘肽（GSH）是动植物细胞内普遍存在的含巯基的低分子肽，其不仅可以作为抗氧化剂减轻重金属造成的氧化胁迫，还可以直接与植物体内的重金属螯合而起到重金属的解毒作用，此外，它还是一种重要的促进重金属向地上部转运的有机配位体（Liu et al.，2010；宋相帝等，2011；Vadas et al.，2009）。本研究中，Pb+GSH处理下马蔺地上部和根系吸收量均高于单Pb胁迫和Pb+BSO组合，尤其外源GSH增加了Pb向马蔺地上部的转运效率，与前期研究Pb长时间胁迫下外源GSH对马蔺Pb积累转运作用相一致（原海燕等，2013）。Freeman et al.（2004）对镍超积累植物Thlaspi goesingense的研究表明，GSH在T. goesingense镍向地上部转运中起重要作用，与非超积累型植株T. arvense相比，超积累植株地上部Ni积累能力与地上部GSH含量存在显著的正相关关系。Zhu等（1999a）在镉超积累植物Brassica juncea过表达大肠杆菌谷胱甘肽合成酶基因gshII后，转基因植株不仅对镉的耐受性增强，且地上部镉含量显著增加，是野生型植株地上部镉含量的3倍。本研究中，马蔺Pb2+外流实验也间接证明了外源GSH对马蔺Pb吸收和转运具有一定的促进作用，Pb和外源GSH处理下马蔺根系细胞壁、细胞膜和细胞质外流Pb含量均高于单Pb胁迫和Pb和BSO处理下相应部位Pb含量。

4　结论

（1）500 mg·L-1Pb胁迫以及Pb胁迫下添加外源GSH和BSO 3种不同处理下马蔺对Pb的吸收均随胁迫时间的延长呈逐渐上升的趋势，Pb向地上部转运率在吸收时间2 h后出现不同程度下降，结合3种处理下马蔺根系鲜重均出现不同程度下降的结果，说明马蔺根系遭受短时逆境伤害是导致Pb转运率降低的直接原因。马蔺Pb外流动力学实验和马蔺幼苗根部横切面X-ray微区分析表明马蔺吸收的Pb主要积累在根细胞壁上，且分布于表皮部位的Pb含量较高。

（2）Pb+GSH处理下马蔺地上部和根系吸收量均高于单Pb胁迫和Pb+BSO组合，尤其外源GSH增加了Pb向马蔺地上部的转运效率；马蔺Pb2+外流实验也间接证明了外源GSH对马蔺Pb吸收和转运具有促进作用，Pb和外源GSH处理下马蔺根系细胞壁、细胞膜和细胞质外流Pb含量均高于单Pb胁迫和Pb和BSO处理下相应部位Pb含量。

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Effects of Exogenous Glutathion on Kinetic Characteristics of Lead Uptake，Accumulation and Distribution in Short Time by Iris lactea var. chinensis

YUAN Haiyan， ZAHNG Yongxia， LIU Qingquan， YANG Yongheng， HUANG Suzhen*
Institute of Botany， Jiangsu Province and Chinese Academy of Sciences， Nanjing Botanical Garden Mem.SunYat-Sen， Nanjing 210014， China

Effects of exogenous glutathion on kinetic characteristics of lead （Pb） uptake， accumulation and distribution in short time by Iris lactea var. chinensis were studied with solution culture. It showed that Pb uptake increased with the extending of stress time under 500 mg·L-1Pb treatment and Pb with exogenous glutathione （GSH） and L-buthione （S， R） sulfoximi （BSO， GSH synthesis specific inhibitor）. The root to shoot Pb translocation under three different Pb treatments increased with stress time at 0～2 hours' exposure. After 4 hours， Pb increase rate in roots was higher than that in shoots and Pb translocation decreased. When Pb stress time reached to 4 hours， the shoot Pb accumulation under Pb+GSH treatment was 2.36 and 1.52 times respectively higher in comparison with Pb and Pb+BSO treatments. The X-ray microanalysis in cross-sectioned root by scanning electronic microscope and energy spectrometer showed that only Pb were detected in epidermis when 500 mg·L-1Pb stress for 4 hours， and Pb in outer cortex， cortex，endothelium and stele were lower than detection limit and not detected. Short-term efflux of Pb2+from roots of I. lactea var. chinensis under three different treatments showed that the fastest efflux time of Pb2+was in 0～2 hours and it standed for Pb2+from cell wall. The efflux time of Pb2+from xylem was in 2～6 hours. The slowest efflux stage of Pb2+in 6～48 hours and it standed for Pb2+from vacuole. Therefore， The root Pb in I. lactea var. chinensis was probably accumulated in cell wall of epidermis. The eluted Pb concentration from root cell under Pb+GSH treatment was higher in conparision to the other two treatments， which indicated GSH has promoting role in Pb absorption and translocation of I. lactea var. chinensis in 0～4 hours.

Iris lactea var. chinensis； lead （Pb）； absorption kinetics； accumulation and distribution

10.16258/j.cnki.1674-5906.2016.08.022

X171.5

A

1674-5906（2016）08-1401-06

国家自然科学基金项目（31300436）；国家科技重大专项（2012ZX07101-005）

原海燕（1979年生），女，副研究员，博士，研究方向为观赏植物种质资源抗逆评价及研究利用。E-mail: yuanhaiyan416@163.com

黄苏珍（1959年生），女，研究员，博士，研究方向为观赏植物种质资源抗逆性评价及研究利用。E-mail: Hsz 1959@163.com

2016-06-15

引用格式：原海燕， 张永侠， 刘清泉， 杨永恒， 黄苏珍. 外源GSH对马蔺铅吸收动态及积累分布特性影响的研究［J］. 生态环境学报， 2016， 25（8）: 1401-1406.