尹雪　穆立蔷　李中跃　韩明浩

(东北林业大学，哈尔滨，150040)



3种鸟类对东北红豆杉的取食方式及传播1)

尹雪穆立蔷李中跃韩明浩

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

2014年秋季在黑龙江省穆棱镇东北红豆杉自然保护区内调查取食东北红豆杉(Taxuscuspidata)的鸟类及其取食方式。结果表明：鸟类活动与坡向、坡位有关，与海拔、冠幅无关，在阳坡和阴坡上部活动频繁；取食鸟类有3种，灰背鸫(Turdushortulorum)和白腹鸫(T.pallidus)取食方式为整颗吞下假种皮和种子，消化假种皮后，种子完好随粪便排出从而得以传播；普通(Sittaeuropaea)取食方式是啄食种子，种子被破坏，不利于种子的传播。未经取食的东北红豆杉自然掉落在树冠下，假种皮腐烂或被昆虫取食，种子在母树下正常萌发，但存活率很低。东北红豆杉为鸟类提供食物，鸟类帮助其传播种子，二者之间形成了一种互利关系。

东北红豆杉；灰背鸫；白腹鸫；普通；穆棱

In Autumn 2014, we observed three kinds of birds eatingTaxuscuspidateand their foraging patterns in the Heilongjiang Province Muling Nature Reserve. The bird activity has relations with the aspect and slope position, but is irrelevant to elevation and the crown. Birds are moving frequently in sunny slope and shady slope upper part. We observed three kinds of birds which ate seeds of natural yew populations. Among three kinds of birds, gray back Thrush (Turdushortulorum) and pale thrush (Turduspallidus) ate both arils and seeds. They spread the seeds with excrements. The other one, general Sitta (Sittaeuropaea) ate and damaged the seeds, and they cannot spread the seeds. The falling fruits around the mother trees were eaten by insect and rotting. The seeds grow up as usual around the mother trees. But, the germination rate was very low. Taxus cuspidate provides food to birds, and the birds disperse its seeds. Therefore, mutually beneficial relationship between them was formed.

植物为了获得更多的生存机会，将种子用不同的方式实现散布，如通过动物、风、水和自我扩散[1]。其中，鸟类扩散是种子进行传播的主要方式[2]。鸟类扩散具有避免捕食者在母树下过度取食种子[3-4]、避免生长过程中幼苗与母树间的激烈竞争，使种子可以占据新的生境[5-7]、加强基因流动[8-9]等多种潜在作用。

红豆杉属(Taxus)植物种子外部包被一层肉质假种皮且不易脱落，在种子成熟后，假种皮呈红色且味道甘甜，常常吸引鸟类捕食[10-11]。研究表明，欧洲红豆杉(T.bacatta)种子主要依靠乌鸫(Turdusmerula)、环颈鸫(T.torquatus)和槲鸫(T.viscivorus)及画眉(Garrulaxcanorus)等鸟类捕食及传播[12-13]。南方红豆杉(T.chinensis)种子的捕食和传播主要依靠红嘴蓝鹊(Urocissaerythrorhyncha)、白头鹎(Pycnonotussinensis)、栗背短脚鹎(Hemixoscastanonotus)、绿翅短脚鹎(Hypsipetesmcclellandii)、黑短脚鹎(Hypsipetesleucocephalus)[14-16]。

东北红豆杉(Taxuscuspidata)自然条件下雄树多、雌树少，天然结实率低，且种子具有深度休眠性[17]。在自然条件下，需要两冬一夏才能萌发，大量的种子在漫长的休眠期间丧失生命力[18]。种子外层有假种皮包被，成熟时一起脱落，果径和质量大不能由风力传播，因此，主要依靠鸟类的取食排泄传播。文中将调查取食东北红豆杉鸟类的种类及其在天然种群更新中的作用，为东北红豆杉种群的保护、恢复与利用提供基础资料。

1　研究区概况

野外调查和观测地位于黑龙江省穆棱镇东北红豆杉自然保护区30号林班内。保护区位于东经130°00′～130°28′；北纬43°49′～44°06′，东西宽33 km，南北长31 km，总面积34 544 km2。主要气候特点为热量资源较少，水分资源较多，无霜期一般只有110 d左右(据1980—1988年气象资料统计)，年降水量440～510 mm，年平均温度为-2 ℃，年积温为1 736.7 ℃，土壤为黑棕色森林土[19]。东北红豆杉主要分布于保护区的中部，集中生长于温带针阔混交林中。在34 544 km2范围内，共分布有天然东北红豆杉179 613株，其中阴坡分布有127 416株，阳坡分布有52 197株[20]。主要伴生树种有：红松(Pinuskoraiensis)、小楷槭(Acerkomarovii)、色木槭(A.mono)、青楷槭(A.tegmentosum)、裂叶榆(Ulmuslaciniata)、水榆花楸(Sorbusalnifolia)、花楸树(S.pohuashanensi)、暴马丁香(Syingareticulata)、紫椴(Tiliaamurensis)、臭冷杉(Abiesnephrolepis)、红皮云杉(Piceakoraiensis)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)、山杨(Populusdavidiana)、枫桦(Betulacostat)、白桦(B.platyphylla)。本试验调查地为保护区的实验区，位于保护区的中部，很少有人为活动，很好地保留了东北红豆杉的天然状态。

2　材料与方法

母树选定及种子采集：在黑龙江省穆棱镇东北红豆杉自然保护区内进行野外调查，在了解分布格局的基础上，选取海拔、坡度、坡向、冠幅等不同生态位上的10株生长较好且利于观测的母树，并对母树进行如下信息的采集，包括地理位置、海拔、坡度、坡向、树高、胸径、冠幅、郁闭度等数据。采集刚成熟的东北红豆杉，观察假种皮颜色，测量并记录假种皮和种子的横径、纵径、质量。

观测鸟类取食东北红豆杉的方法：2014年8—9月份，在盛果期选取10株母树定点观测，观测分为人工观测和机器观测。人工观测为每天07:00—17:00，用佳能20D相机、70～300长焦镜头、博士能10×42望远镜进行观测。每天观测一株母树，记录访问鸟类的种类、取食行为、数量。机器观测为选取每株母树东、南、西、北4个方向且高度位于整株母树的下部、中部、上部，果实较为密集的小枝，每株母树绑2个机器进行观测(仅观测目标小枝)，在母树上装上lt-2510(A)摄像头，并设定感测到运动物体后拍3张照片和10 s录像，全天候观测。

捕捉和喂养观测到的鸟类：穆棱镇东北红豆杉自然保护区天然东北红豆杉结实母树多生长在阴坡且分布零散，半生树种生长密集，布网捕捉鸟类困难大。帽儿山地区鸟类共记录17目49科255种，鸟类的种类繁多，帽儿山老爷岭生态定位站设有鸟类生态环志站，布设粘网，网高3～4 m，长10 m，共布设150片。两地同属张广才岭，生境植被几乎相同，取食鸟类几乎都属于迁徙路过鸟类，非本地繁殖鸟，所以其食性几乎相同。针对人工观测和机器观测到的鸟类种类在生态站进行野外捕捉。每日06:00—18:00，分成两组，每组两人，每2 h巡视粘网1次，每天7次。

将网捕到的目标鸟类带到室内放入80 cm×35 cm×35 cm铁丝笼中用东北红豆杉进行喂养，食槽格中分别放置20颗有假种皮包被的东北红豆杉的种子和水，经过24～48 h的喂养后记录剩下的被假种皮包被的东北红豆杉的种子数目(含食槽内、混在粪便中和甩到笼子外面的)，收集排泄物，测量鸟的基本特征(质量、翅长、喙长、嘴裂宽等)，后放飞。对死亡的鸟类进行剖胃检查。

3　结果与分析

3.1母树及种子

天然东北红豆杉雌雄异株、数量非常稀少，又具有散生随机分布的特点，这给野外寻找“结果”的东北红豆杉母树的工作增加了难度(东北红豆杉属于裸子植物不具备果实，但为了后文叙述方便引用被子植物的果实这一名词来形容东北红豆杉带有假种皮包被的种子)。针对鸟类取食东北红豆杉的情况进行研究，共调查了“结果”母树10株，胸径为21～55 cm，树高为9～12 m，冠幅为4～10 m，主要分布在海拔650～750 m的阴坡、阳坡和岗顶。

东北红豆杉成熟时假种皮呈鲜红色，种子呈黑色，种子外部包被假种皮，种子裸露在外，选取成熟的东北红豆杉“果实”50枚，测假种皮和种子质量及大小。假种皮和种子平均质量0.385 5 g，假种皮呈椭圆形，横径平均5.94 mm，纵径平均6.89 mm，种子平均质量0.053 5 g，种子呈椭圆形，横径平均2.44 mm，纵径平均2.81 mm。

3.2鸟类的取食

在定点观测中，共计观测到17种(其中人工观测和机器观测均观测到白腹鸫和灰背鸫)鸟类飞过、停留在东北红豆杉母树上(表1)。其中黑啄木鸟、小斑啄木鸟、大斑啄木鸟、銀喉长尾山雀、大山雀、旋木雀、松鸦、鹪鹩、灰头鹀、灰山椒10种鸟类在东北红豆杉母树周围飞过，没有取食东北红豆杉。普通、斑鸫、灰背鸫、白腹鸫、沼泽山雀、褐头山雀、煤山雀7种鸟类在东北红豆杉的母树上停留，观测到取食东北红豆杉的鸟类是普通、灰背鸫、白腹鸫3种鸟类。

表1　东北红豆杉母树周围观测到鸟的种类

10株母树共计观测到284只鸟类活动，其中1～4号母树共计观测到246只鸟类活动，占观测到总鸟类活动的86.62%，并且其中2号母树鸟类活动最多，为93只，占总鸟类活动的32.75%。

从表2可以看出，10株母树所在海拔高度663.0～747.0 m，对比鸟类活动频繁的1～4号母树和鸟类活动不频繁的5～10号母树的海拔高度，可以看出，海拔高度对鸟类的活动无明显影响。对比10株母树的冠幅，可以看出，2号和9号母树冠幅最大，但是2号母树的鸟类活动最频繁，9号母树鸟类活动最少，由此得出，冠幅对于鸟类活动无明显影响。

表2　鸟类活动和母树海拔、冠幅、坡向之间的关系

注：—表示5号母树为未死倒木，无法测量冠幅。

在10株母树的观测中，1～4号母树位于坡面的中上部，鸟类活动频繁，5～10号母树位于坡面的中部，鸟类相对取食较少，其中2号母树位于坡面阳面岗顶，鸟类活动最频繁。因此，鸟类活动与母树生长的坡向和位置有密切关系，在阳坡和阴坡中上部的东北红豆杉母树，鸟类取食较为集中。普通和白腹鸫主要集中在阳坡活动，阴坡活动较少，观测到的灰背鸫只在阳坡活动。

3.3笼内喂养鸟类取食东北红豆杉

在老爷岭环志站针对野外观测到的17种鸟类，进行捕捉、放入笼内喂养，在对以上鸟类进行24～48 h的喂养后，取食东北红豆杉的鸟类和野外观测到的结果相同，均是普通、灰背鸫、白腹鸫3种鸟类，进一步观测得到表3。

表3　捕食东北红豆杉假种皮和种子的鸟类

注：表中括号内数据为具体测量的范围值。

将3种鸟类放入笼中喂养，白腹鸫取食有两种方式，即整颗吞下后呕出或者随粪便排出，和野外观测有差异，随粪便排出的种子完整有活性，一次取食平均为4枚，取食范围为1～6枚，喙长为19.07 mm，嘴裂宽为10.41 mm；灰背鸫取食方式同野外观测相同，都为整颗吞下，种子随粪便排出，种子完整有活性，一次平均取食为3.8枚，取食1～5枚，喙长为17.10 mm，嘴裂宽为9.61 mm；普通与前两种不同，取食方式为啄食种仁，粪便中无完整种子，取食后的种子均被破坏且无活性，一次取食平均为5.4枚，取食2～8枚，喙长16.4 mm，嘴裂宽7.8 mm。其中，有2只雄性普通在喂养过程中死亡，对于死亡鸟类进行剖胃处理，未见完整种子，因此，确定取食方式只有啄食种仁。

质量对于食果实鸟类和食种子鸟类的取食性质差异不大，影响取食方式的是喙长和嘴裂宽，普通的嘴裂宽与东北红豆杉的假种皮大小相近，而白腹鸫和灰背鸫的嘴裂宽均大于东北红豆杉的假种皮大小，可以吞食假种皮。

4　结论与讨论

东北红豆杉假种皮和种子具有较大的质量和直径，成熟后不能借助风力离开母树周围，在野外观测中也观测到东北红豆杉成熟后自然落到母树树冠下，在母树周围8 m内散乱分布，其中3 m内聚集大量的种子[21]。东北红豆杉在研究地区呈散生状态，且分布面积较广，这样的分布状态和范围只能依靠动物传播完成。

东北红豆杉喜阴且生长缓慢[22]，多分布于阴坡，但鸟类活动在阳坡和阴坡中上部较为活跃，鸟类活动与海拔和冠幅无明显关系。在野外观测和笼养试验中发现有3种鸟类取食东北红豆杉，分别是普通、白腹鸫和灰背鸫。其中白腹鸫和灰背鸫属于食果实鸟类，取食和消化假种皮后种子完好无损随粪便排出，粪便随机散落在林间，由于量大，必然有部分种子达到适宜萌发的小生境中，从而完成了对于东北红豆杉种子的传播。食果实鸟类无疑是种子的有效传播者，但食种子鸟类也同样可以传播种子，在观测中发现普通在小枝上啄取到种子后，需要寻找周围树皮松散的树木进行协助取食，在这个过程中，种子有掉落现象，种子掉落后，普通会重新啄取其他的种子，被遗漏的种子有萌发的机会[23]。野外观测中，观测到普通共计67只，而白腹鸫和灰背鸫共计8只。表明鸟类对于东北红豆杉种子能起到传播作用，但破坏作用更为显著。

在野外很难直接观察到鸟类到底能将东北红豆杉的种子传播多远，但种子在食果实鸟类消化道的滞留时间意味着潜在的传播距离和能否到达适宜的萌发生境[24]。食果实鸟类对于东北红豆杉的传播意义在于通过取食过程将东北红豆杉的种子带离母树，由于在母树下东北红豆杉的更新较差，因此，食果实鸟类的携带传播是东北红豆杉种群天然更新的重要途径之一。

食果实鸟类捕食富有营养的果实以达到生存需求，果实在提供果肉的同时借助鸟类传播种子，两者之间形成一种互相依存的关系[25-26]。东北红豆杉“果实”成熟时，假种皮呈现醒目的红色，易被动物发现，且树冠较大，密闭性高，隐蔽性好，鸟类取食不易受到干扰，肉质假种皮营养丰富，符合鸟类选择果实的形态假说和营养假说[27]。其假种皮和种子的直径适合鸟类整吞取食，丰富的营养成分符合鸟类对营养的需要。

然而，在生态系统中，一种植物和一种食果实鸟类之间的互利关系很少见，多数为多种食果实鸟类和多种植物之间产生对应关系[28-29]。研究中，东北红豆杉同时向2种食果实鸟类提供食物，依靠2种食果实鸟类取食消化传播种子。对于这2种食果实鸟类来说，它们捕食的果实也不仅仅是东北红豆杉一种。通常情况下，鸟类对果径小于嘴裂宽的果实都可以进行不同情况的捕食[30-31]。在穆棱镇东北红豆杉自然保护区内，秋季提供鸟类捕食的肉质果植物还有水榆花楸和花楸树，果实呈红色或橘红色，结实量大、肉质肥厚，吸引大量食果实鸟类的取食[32]。东北红豆杉的“果实”单生于叶腋处，水榆花楸和花楸树是复伞房花序形成一串果实，东北红豆杉的果实数量少。水榆花楸及花楸树是东北红豆杉强而有力的食果实鸟类的竞争者。因此，食果实鸟类和东北红豆杉之间是一种松散的对应关系。

东北红豆杉结实的丰欠年变化是值得提出的一个问题。一般认为，果实和种子的丰欠年变化对逃避捕食者的捕食是有利的，偶然的丰年会有剩余的果实和种子留下来，进入种子库，从而有较多的幼苗更新[33-34]。同时，调查中发现，在所调查的10株母树周围啮齿类活动频繁，观测到啮齿类取食掉落在地上的东北红豆杉，啮齿类对于东北红豆杉种子的传播起什么作用，尚有待深入研究。

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Fruits Foraging Patterns and Seed Dispersal Effect of Three Kinds of Birds onTaxuscuspidate//

Yin Xue, Mu Liqiang, Li Zhongyue, Han Minghao

(Northeast Forestry University, Harbin 150040, P. R. China)//Journal of Northeast Forestry University，2016,44(1)：81-84,89.

Taxuscuspidata;Turdushortulorum;Turduspallidus;Sittaeuropaea; Muling

尹雪，女，1990年9月生，东北林业大学林学院，硕士研究生。E-mail:13339303092@163.com。

穆立蔷，东北林业大学林学院 ，教授。E-mail:mlq0417@163.com。

2015年9月17日。

Q958.1

1)国家林业局野生动植物保护项目资助(41312411)。

责任编辑：任俐。