吴 段，曾 玲，许益镌*

(1.华南农业大学红火蚁研究中心，广州 510642;2.广东省云浮市云城区农业技术推广中心，广东云浮 527300)

红火蚁Solenopsis invicta Buren 能够入侵多种生态系统，它与排蜜昆虫之间的互惠关系在其入侵生境中常有发生。由于红火蚁的积极觅食行为、集体的捕食、在数量上的控制地位，这种杂食性蚂蚁对整个食物网存在强大的直接和间接影响(Hölldobler and Wilson，1990)。这些影响可能由于排蜜昆虫的存在而得到加强，因为与排蜜昆虫具互惠关系的蚂蚁在植物上遇到其他节肢动物时显得更具攻击性(Way，1963)，并且在一般地面觅食的蚂蚁也开始向植物上转移(Way and Khoo，1992;Kaplan and Eubanks，2005)。排蜜昆虫对蚂蚁的促进可能使入侵蚂蚁对植物上食物网的影响更加剧烈和多样化(Holway et al.，2002;O'Dowd et al.，2003)。另外，有研究发现红火蚁与排蜜昆虫之间的互惠关系会直接影响到红火蚁的捕食范围及对其他节肢动物的干扰捕食强度，对田间生物多样性具有一定的影响(Vinson，1997;Holway et al.，2002)。

前期研究发现绿豆Vigna radiata 植株上的红火蚁和豆蚜种群数量随着绿豆植株的生长而增加，在田间都表现出聚集分布，且聚集形式为个体群，豆蚜强烈吸引红火蚁到绿豆植株上觅食(Huang et al.，2010)。我们在前期试验过程还发现红火蚁经常会将新蚁巢建在绿豆植株的附近，甚至是根部。红火蚁对绿豆的花蕾具有喜好性，它们经常会用碎泥土将整个花蕾包围住，常聚集在花蕾附近吸食绿豆植株，从而可能影响到绿豆上其他的访花昆虫。因此，红火蚁入侵及其与蚜虫互惠关系对绿豆田生态系统，尤其是绿豆植株上访花昆虫的影响是我们关注的问题。针对以上现象，我们提出以下科学假设:入侵的红火蚁与豆蚜形成互惠关系，该互惠关系增加了红火蚁在绿豆植株上的出现机会，从而对绿豆植株上的访花昆虫造成了干扰。

1 材料与方法

1.1 供试植物

绿豆种购自江苏宿迁金山花卉园艺。

1.2 供试昆虫

田间绿豆植株上的供试昆虫:绣线菊蚜Aphis spiraecola Patch、A.solanella Theobald、豆蚜 A.craccivora Koch，分别采自于田间鬼针草Bidens bipinnata L.、龙葵Solanum nigrum L.、室内蚕豆Vicia faba L.植株上。

1.3 试验设计

田间试验在华南农业大学增城市宁西教学实验基地进行，红火蚁蚁巢采自华南农业大学增城市宁西教学实验基地。绿豆试验田试验小区共设置15 个小区，均采取随机分组试验，每小区面积6 m2(2 m×3 m)，每小区间隔1 m (小区间开沟蓄水，以防止红火蚁迁移到别的小区)，每小区内大约种植250-300 粒种，待植株开花期前一周随机在10 小区内迁入大小相近(长宽高约:20 cm×15 cm×10 cm)的蚁巢，剩余5 小区为空白对照小区(对照小区不迁入红火蚁蚁巢)，紧接着于植株近开花期在迁入红火蚁的10 小区内随机选5 小区接蚜虫(由于降雨量较大且降雨频繁的原因，选择分批移接蚜虫)，每小区每次接蚜虫600-800 头。

试验种植时间为2013年3月8 日，每小区留苗160-200 株，4月22 日迁入蚁巢，5月2-8 日接蚜虫。即处理组1:绿豆植株上仅有红火蚁;处理组2:绿豆植株上蚜虫与红火蚁互作;未处理组(即对照组):绿豆植株上既无蚜虫又无红火蚁，其他管理措施等外界环境条件一致。

1.4 试验方法

在试验开展前，通过扫网法、观察法等确定绿豆植株上的主要的访花昆虫。试验中采取随机取样法，待移接的蚜虫定殖后，于5月9-14 日每天的上午9∶30-11∶30 期间，在绿豆植株每小区随机选择正在开放的6 个绿豆花朵，统计花朵中蓟马的数量;其他双翅目访花昆虫采取观察法(10 min)，并记录每小区访花昆虫种类及数量，连续调查5 次。

1.5 数据处理

试验数据采用SPSS 14.0 分析软件进行处理，采用重复量数的方差分析比较不同调查日期和各处理下绿豆植株上主要访花昆虫种类数及总数量，采用Turkey 法进行多重比较;采用单因素方差分析绿豆植株上主要访花昆虫种类日观察数量，用Turkey 法进行多重比较;用重复量数的方差分析比较无蚜虫和有蚜虫与红火蚁互惠时绿豆植株上的红火蚁工蚁数量，并采用独立样本T 检验进行比较。

2 结果与分析

2.1 绿豆植物上主要访花昆虫

将捕捉回来的各种访花昆虫进行分类并邮寄到各位昆虫分类专家进行鉴定后，绿豆植株上的主要访花昆虫如表1。

2.2 田间红火蚁对绿豆上主要访花昆虫种类的影响

田间调查结果如下图1 所示，绿豆植株上主要访花昆虫种类数在不同的试验调查日期(F=6.945，df=4，P＜0.001)存在显著差异、不同的处理对绿豆植株上主要访花昆虫种类数亦有显著影响(F=3.302，df=2，P=0.044);其中，处理组2 (蚜虫与红火蚁互惠)主要访花昆虫种类比对照组明显下降了20.37%，对照组与处理组1 (仅有红火蚁无蚜虫)、两处理组之间主要访花昆虫种类差异不显著;在不同的处理下，访花昆虫种类随时间无显著变化 (F=1.238，df=8，P=0.293)。

表1 绿豆和油菜植株上主要访花昆虫种类Table 1 Species richness of flower-visiting insects on Vigna radiata

图1 绿豆植株上主要访花昆虫种类差异Fig.1 Species richness (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.3 田间红火蚁对绿豆植株上主要访花昆虫数量的影响

如下图2，绿豆植株上主要访花昆虫种类总数量在不同的试验调查日期(F=5.302，df=4，P=0.01)具有显著性差异，不同的处理对绿豆植株上主要访花昆虫种类的总数量无显著差异(F=2.922，df=2，P=0.061)，且在不同的处理下，访花昆虫数量随时间也无显著变化(F=1.680，df=8，P=0.122);

图2 绿豆上主要访花昆虫种类总数量比较Fig.2 Total number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiate in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.4 田间红火蚁对绿豆植株上主要访花昆虫日观察量的影响

试验结果表明，红火蚁入侵及其与蚜虫的互惠对绿豆植株上一些主要访花昆虫数量具有显著的影响，如图3 所示，小黑蝇(F=8.378，df=2，P=0.005)在处理组1、处理组2 的日观察数量显著低于对照组，但两处理组数量差异不显著;爪哇摇蚊(F=10.001，df=2，P=0.003)在有蚜虫与红火蚁互惠(处理组2)的小区的日观察量明显低于既无红火蚁又无蚜虫(对照组)小区，但其在仅有红火蚁无蚜虫(处理组1)的小区数量与对照组之间、处理组2 之间均无显著差异;红火蚁与蚜虫互惠与否对家蝇(F=3.414，df=2，P=0.067)、双齿芒蝇 (F=3.714，df=2，P=0.056)、普通大蓟马 (F=0.385，df=2，P=0.688)、果蝇 (F=2.00，df=2，P=0.178)、Rivllia basilaris (F=0.568，df=2，P=0.581)的日观察数量均无显著影响。

图3 绿豆上主要访花昆虫种类日观察数比较Fig.3 Daily number (mean±SE)of flower visitors on Vigna radiata in fire ant-excluded，fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

2.5 田间红火蚁与蚜虫互惠与否和调查日期对绿豆植株上红火蚁工蚁数量的影响

田间试验调查结果表明，蚜虫的存在与红火蚁形成互惠关系，该互惠关系明显增加了绿豆植株上红火蚁工蚁的数量(F=30.898，df=1，P＜0.001)，调查日期对绿豆植株上红火蚁工蚁头数亦有显著影响(F=2.981，df=4，P=0.030)，红火蚁与蚜虫互惠与否和调查日期间无显著交互作用(F=0.951，df=4，P=0.445);如下图4，通过T 检验得知在2013年5月7 日和5月9 日调查时，有蚜虫与红火蚁互作下的绿豆植株上的红火蚁工蚁数量显著多于没有蚜虫仅有红火蚁的绿豆植株小区(t=-3.836，df=4.366，P=0.016;t=-3.889，df=4.544，P=0.014)。而在5月6 日、13 日和14 日时差异不显著(t=-2.068，df=8，P=0.072;t=-1.363，df=8，P=0.210;t=-1.974，df=8，P=0.084)。

图4 绿豆植株上的红火蚁工蚁头数Fig.4 Workers number of Solenopsis invicta on on Vigna radiata in fire ant-included，and fire ants-and-aphids-included plots

3 结论与讨论

本文通过田间试验研究了红火蚁的入侵、红火蚁与蚜虫互惠对绿豆植株昆虫访花的影响，结果表明，红火蚁与蚜虫的互惠关系对绿豆植株上主要访花昆虫具有不利影响。有研究表明蚂蚁与蚜虫的互利关系对同一植株上的其他节肢动物产生了明显的影响，对生物多样性具有一定的影响(Eubanks，2001;Eubanks et al.，2002;Harvey and Eubanks，2004;Kaplan and Eubanks，2005)。本研究显示在田间绿豆小区，当蚜虫存在并与红火蚁形成互惠关系时，更多的红火蚁工蚁会出现在绿豆植株上进行觅食，这与前期报道相一致:即当红火蚁与排蜜昆虫形成互惠时对红火蚁在植物上出现频率大大提高(Zhou et al.，2012，2013);当绿豆植株小区仅有红火蚁入侵而无蚜虫时，绿豆植株上的主要访花昆虫种类与对照组小区(既无红火蚁又无蚜虫)无显著差异，但当蚜虫存在并于红火蚁形成互惠关系时，此小区绿豆植株上主要访花昆虫种类比对照组小区显著下降了20.4%，其对绿豆植株上生物多样性也具有一定的影响，但与仅有红火蚁入侵无蚜虫的小区无明显差异;仅有红火蚁入侵小区及红火蚁入侵并与蚜虫形成互惠小区的绿豆植株上的访花昆虫小黑蝇日观察数量分别比红火蚁未入侵的对照区降低了68.1%、60.2%;红火蚁与蚜虫互惠的小区绿豆植株上的爪哇摇蚊的日观察量比对照区显著减少了61.5%，且仅有红火蚁入侵小区与对照组小区、红火蚁与蚜虫互惠小区的绿豆植株上爪哇摇蚊的日观察量差异均不显著。本研究结果表明，红火蚁入侵及其与蚜虫的互惠关系对绿豆植株上主要访花昆虫产生了明显的影响，而这种影响是否直接对绿豆产量的降低(Wu et al.，2014)产生影响有待进一步评价。

References)

Eubanks MD.Estimates of the direct and indirect effects of red imported fire ants on biological control in field crops［J］.Biological Control，2001，21:35-43.

Eubanks MD，Blackwell SA，Parrish CJ，et al.Intraguild predation of beneficial arthropods by red imported fire ants in cotton ［J］.Environmental Entomology，2002，31:1168-1174.

Holldobler B，Wilson EO.The Ants ［M］.Cambridge:Harvard University Press，1990.

Harvey CT，Eubanks MD.Effect of habitat complexity on biological control by the red imported fire ant (Hymenoptera:Formicidae)in collards［J］.Biological Control，2004，29 (3):348-358.

Holway DA，Lach L，Suarez AV，et al.The causes and consequences of ant invasions ［J］.Annual Review of Ecology and Systematics，2002，181-233.

Huang J，Xu YJ，Lu YY，et al.Effects of red imported fire ants(Hymenoptera:Formicidae)on the relationship between native ants and aphids in mung bean fields in China［J］.Sociobiology，2010，55 (2):415-426.

Kaplan I，Eubanks MD.Aphids alter the community-wide impact of fire ants［J］.Ecology，2005，86 (6):1640-1649.

O'Dowd DJ，Green PT，Lake PS.Invasional‘meltdown'on an oceanic island［J］.Ecology Letters，2003，6 (9):812-817.

Vinson SB.Invasion of the red imported fire ant (Hymenoptera:Formicidae):spread，biology，and impact ［J］.American Entomologist，1997，43 (1):23-39.

Way MJ.Mutualism between ants and honeydew-producing Homoptera［J］.Annual Review of Entomology，1963，8:307-344.

Way M，Khoo K.Role of ants in pest management［J］.Annual Review of Entomology，1992，37 (1):479-503.

Wu D，Zeng L，Lu YY，et al.Effects of Solenopsis invicta(Hymenoptera:Formicidae)and its interaction with aphids on the seed productions of mungbean and rapeseed plants［J］.Journal of Economic Entomology，2014，107 (5)，1758-1764

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，et al.Does mutualism drive the invasion of two alien species?The case of Solenopsis invicta and Phenacoccus solenopsis［J］.PLoS ONE 2012，7 (7):e41856.

Zhou AM，Lu YY，Zeng L，et al.Solenopsis invicta (Hymenoptera:Formicidae)，defend Phenacoccus solenopsis (Hemiptera:Pseudococcidae)against its natural enemies［J］.Environmental Entomolgy，2013，42 (2):247-252.