张春霞 何明霞 刘 静 曹 旸 高 锋 许欣景 王文兵 王 云

（云南省热带作物科学研究所，云南 景洪 666100）

暗褐网柄牛肝菌-植物-根粉蚧三者关系的初步研究

张春霞 何明霞 刘 静 曹 旸 高 锋 许欣景 王文兵 王 云

（云南省热带作物科学研究所，云南 景洪 666100）

暗褐网柄牛肝菌俗称“黑牛肝菌”，是云南省名贵食用菌。在田间，暗褐网柄牛肝菌与根粉蚧、植物三者间形成特殊的营养关系，这种营养关系是通过暗褐网柄牛肝菌与根粉蚧在植物根上形成的“菌腔虫瘿”实现的。对暗褐网柄牛肝菌-根粉蚧-植物三者关系作出了初步的研究分析。

暗褐网柄牛肝菌；植物；根粉蚧；共生关系

1 暗褐网柄牛肝菌的研究简介

暗褐网柄牛肝菌（Phlebopus portentosus）隶属于小牛肝菌科（Boletinellaceae），网柄牛肝菌属（Phlebopus）［1］。国内主要分布在云南、广西和海南，国外分布于泰国和斯里兰卡，越南、印度尼西亚、澳大利亚、新西兰、墨西哥、阿根廷、哥伦比亚、巴西、南非、刚果和马达加斯加等国有近似种分布［2～4］。

暗褐网柄牛肝菌味美，俗称“黑牛肝菌”，每年雨季到来时，云南西双版纳农贸市场的暗褐网柄牛肝菌十分抢手，市售每千克60～80元，是当地消费者最喜爱的食用菌之一。随着大量的商业化采收，野生的暗褐网柄牛肝菌资源逐年减少。为了保护和扩大资源，云南省热带作物科学研究所对暗褐网柄牛肝菌人工栽培进行了系统研究。目前实现了菇房人工周年栽培和稳定供应，每个菌袋平均产牛肝菌鲜品100克；且出菇周期短，仅60天左右，出菇整齐，产量稳定（图1）。出菇后的废菌渣在凤凰木林下进行仿生栽培，接种的第2年就能出菇，亩产鲜菇60千克左右，实现了林菇双丰收的立体栽培（图2）。

暗褐网柄牛肝菌不同于牛肝菌科（Boletaceae）的种类，不是共生菌，营养方式十分复杂，特别是其可与土壤中的粉蚧形成一种特殊的虫瘿。这种虫瘿由暗褐网柄牛肝菌菌丝组成，这可能是暗褐网柄牛肝菌与粉蚧形成营养关系的纽带，被命名为“菌腔虫瘿”（图3）。暗褐网柄牛肝菌和粉蚧通过菌腔虫瘿又和植物产生一种特殊的寄生关系。菌腔虫瘿的发现是解开暗褐网柄牛肝菌营养关系的一个突破口，为研究暗褐网柄牛肝菌田间仿生栽培提供了一个新思路。

图1 菇房人工栽培

图2 田间凤凰木林下仿生栽培

图3 含羞草根系上的菌腔虫瘿

图4 菌腔虫瘿内部

图5 菌腔虫瘿上的通气孔

2 暗褐网柄牛肝菌与根粉蚧的关系

在生长暗褐网柄牛肝菌子实体的植物根系上，常生长有念珠状的菌腔虫瘿，在这种虫瘿中居住着根粉蚧的幼虫及成虫。显微观察发现，与一般的虫瘿不同，这种虫瘿的腔壁不是由植物组织组成，而是由暗褐网柄牛肝菌的菌丝组成，由此而命名为“菌腔虫瘿”［5］。菌腔虫瘿为根粉蚧提供了庇护场所，根粉蚧分泌的蜜露为菌丝生长提供额外的营养，两者形成共生关系。我们还发现菌腔虫瘿的形成和暗褐网柄牛肝菌子实体的发生有密切的关系，当菌腔虫瘿多时，暗褐网柄牛肝菌子实体发生就多。当菌腔虫瘿大量生长于植物根表面时，暗褐网柄牛肝菌菌丝会入侵植物根的表皮层，乃至皮层细胞，对宿主植物造成一定的伤害，但不会造成病理性伤害。

菌腔虫瘿最初单生，后逐渐成串群生，呈念珠状。菌腔虫瘿多为球形或半球形，初期黄褐色，与暗褐网柄牛肝菌菌丝体颜色相近，成熟后为黑褐色。菌腔虫瘿直径1～5毫米，虫瘿内可见各龄蚧虫，包括卵、幼虫和成虫，数量和龄期不一（图4）。每数个菌腔顶部有类似烟囱似的通气孔，实是蚧虫的出入口（图5）。老化后的菌腔虫瘿变黑褐色，表面干瘪，蚧虫转移。蚧虫转移后，通气口闭合（图6）。

虫瘿的腔是由暗褐网柄牛肝菌的菌丝体所形成，腔壁厚350～500微米，由三层菌丝组成（图7，图8）。最外面一层黑褐色，厚25微米，是由菌丝或菌丝掺杂一些土壤颗粒组成。中间一层，也是菌腔的主体，厚250微米，由交织的污白色的菌丝组成，菌丝直径5.5～11.0微米。与外面一层的交界处黄褐色，与里面一层的交界处由延伸菌丝组成，延伸菌丝长40微米，直径20微米。里面一层菌丝，100微米厚，由平行的黄色菌丝组成，部分菌丝因被腔内的蚧虫消化呈粘液状（图9）。菌腔内有蜜蜡和未知的黑色颗粒状结晶体（图10，图11）。

图6 通气孔闭合

图7 菌腔虫瘿在根上的生长情况

图8 菌腔虫瘿的腔

图9 腔内菌丝成粘液状

图10 腔内蜜蜡

图11 黑色颗粒状结晶体

3 暗褐网柄牛肝菌与植物的关系

在自然条件下，尽管暗褐网柄牛肝菌在没有植物的参与下也可以产生子实体，但在多数情况下，暗褐网柄牛肝菌与植物的关系十分密切。调查结果表明，暗褐网柄牛肝菌的发生和凤凰木、菠萝蜜、柚子、枇杷、蟛蜞菊、粉叶金花、蔓花、橘子、含羞草、小蓬草、藿香蓟等21科37种植物有关系［5］。暗褐网柄牛肝菌菌丝和菌索生长在这些植物的根系周围和根的表面，而且在大多数植物根系上形成菌腔虫瘿。在调查到的37种宿主植物中，形成菌腔虫瘿的植物有21种。

暗褐网柄牛肝菌与植物的营养关系，有人认为是外生菌根的关系。调查发现，与暗褐网柄牛肝菌有关系的植物均属于丛枝状菌根（AM）植物。暗褐网柄牛肝菌菌丝和菌索生长在这些植物的根系周围和根的表面，但无任何外生菌根结构的形成。我们在室内进行的暗褐网柄牛肝菌与思茅松和栲树的菌根合成试验，均未见有菌根结构的形成，也可说明其并不是一种菌根共生真菌（图12，图13）。

图12 思茅松根系上生长的暗褐网柄牛肝菌菌丝

图13 栲树根系被菌丝缠绕

4 根粉蚧与植物的关系

蚧虫与宿主植物是寄生关系。在无暗褐网柄牛肝菌子实体发生的柚子、咖啡等林下，根粉蚧可单独在土壤中靠吸食植物根部的汁液生存，但不形成菌腔虫瘿。在有暗褐网柄牛肝菌子实体发生的林下，根粉蚧既有在土壤中，又有菌腔虫瘿两种形态。经初步的观察，与暗褐网柄牛肝菌形成菌腔虫瘿的蚧虫有9种，其中8种隶属粉蚧科，1种隶属毡蚧科（表1）。

表1 与暗褐网柄牛肝菌形成菌腔虫瘿的蚧虫种类

形成菌腔虫瘿的蚧虫对寄主植物有一定的选择性，有些寄主植物仅有1种蚧虫与暗褐网柄牛肝菌菌丝形成“菌腔虫瘿”，如银合欢根部仅发现核桃皑粉蚧，蟛蜞菊根部仅发现伴毛地粉蚧。有些寄主植物上有两种或两种以上蚧虫，如凤凰木根部虫瘿中有伴毛地粉蚧和核桃皑粉蚧；柚子根部虫瘿中有西非垒粉蚧和柑橘棘粉蚧。也有几种不同的寄主植物根部中有同一种介壳虫，如伴毛地粉蚧形成菌腔虫瘿的寄主植物有菠萝蜜、凤凰木、蟛蜞菊、蔓花生和小蓬草等。

［1］ Kirk PM， Cannon PF， David JC， Stalpers JA. Dictionary of the Fungi， 10th edn［C］. CABI Europe， Willingford， 2008.

［2］ Singer R. The Agaricales in modern taxonomy［M］. 4thed. Koenigstein， Germany: Koeltz， 1986: 981.

［3］ Watling R. The relationships and possible distributional patterns of boletes in southeast Asia［J］. Mycol Res， 2001， 105: 1440-1448.

［4］ Palacio M， Gutiérrez Y， Franco-Molano AE. Nuevos registros de macrohongos （Basidiomycota） para Colombia procedentes de un bosque seco tropical［J］. Actual Biol， 2014， 37 （102）: 319-339.

［5］ Chun-xia Zhang， Ming-Xia He， Yang Cao， et al. Fungus-insect gall of Phlebopus portentosus［J］. Mycologia， 2015， 107（1）: 12-20.

Preliminary studies on trophic relationships of Phlebopus portentosus，soil mealybug and plant

Zhang Chunxia He Mingxia Liu Jing Cao Yang Gao Feng Xu Xinjing Wang Wenbing Wang Yun
（Yunnan Institute for Tropical Crops Research， Jinghong 666100， China）

Phlebopus portentosus， known as ‘black bolete’， is a popular edible wild mushroom in the tropical region of Yunnan， China. A unique biotrophic status among the P. portentosus， soil mealybug and plant （partrite） has been discovered in the field. This complicated biotrophic relationship among the three partners implements through a special gall formed by soil mealy bugs and the fungus. We call “fungus-insect gall”. The relationship among P. portentosus， soil mealybug and plant was reported in this paper.

Phlebopus portentosus； plant； soil mealybug； symbiotic relationship

S646

A

2095-0934（2015）06-359-05

云南省热带作物科技创新体系建设专项资金（RF2015-5）；云南省科研院所技术开发专项（2015DC014）；中国科学院“西部之光”人才培养项目（326）；云南省应用基础研究计划项目（2013FZ168）；景洪市科技三项费项目（2013.46）

张春霞（1981—），女，硕士，副研究员，主要从事暗褐网柄牛肝菌栽培技术研究。E-mail：zhangchunxia7084 @163.com