王安安，孙 雪，蔡景波，柴雪良，刘 健，商 栩

（1.温州医学院 环境与公共卫生学院,浙江 温州 325035；2.浙江省海洋水产养殖研究所,浙江温州 325000；3.温州医学院 检验医学院 生命科学学院,浙江 温州 325035）

互花米草入侵对红树林湿地潮滩大型底栖动物群落的影响

王安安1，孙 雪1，蔡景波2，柴雪良2，刘 健3，商 栩1

（1.温州医学院 环境与公共卫生学院,浙江 温州 325035；2.浙江省海洋水产养殖研究所,浙江温州 325000；3.温州医学院 检验医学院 生命科学学院,浙江 温州 325035）

为了解互花米草入侵对西门岛潮滩大型底栖动物多样性造成的影响,对位于乐清市西门岛的红树林保护区内及周边被互花米草 （Spartina alterniflora）所侵占潮滩的大型底栖动物群落进行调查。结果显示,调查样品中共检出大型底栖动物18种,其中红树林保护区断面有17种,而互花米草侵占区断面仅10种。红树林保护区内互花米草覆盖的中潮滩大型底栖动物平均密度和平均生物量均低于互花米草侵占区的中潮滩,而红树林保护区内红树林覆盖的高潮滩则高于互花米草侵占区高潮滩。红树林保护区断面互花米草覆盖的中潮滩上大型底栖动物群落的Marglef、Shannon-W iener、Pielou和Simpson等多样性指数均接近或略高于互花米草侵占区中潮滩,2个断面分别为红树和互花米草所覆盖的高潮滩的大型底栖动物各多样性指数值则相近。聚类及多维标度（MDS）分析结果显示,各互花米草覆盖潮滩的大型底栖动物群落结构相似度较高,而与红树林覆盖潮滩相比有显著不同。结果表明,被互花米草侵占的滩涂大型底栖动物多样性指数没有下降,但种类组成和群落结构已与原有红树林潮滩明显不同。

互花米草；大型底栖动物；多样性；潮间带；西门岛

作为全球变化的重要组成部分,生物入侵（Biological invasion）被认为是当前最棘手的3大环境问题之一［1-2］。滨海生态系统因受到扰动频繁,环境变化剧烈,生存条件恶劣,导致其间生物群落结构较为简单,往往还存有一定的空余生态位,这为竞争能力和 （或）适应能力很强的外来物种的入侵提供了更多的机会［3-4］。因此,滨海生态系统成为最易被外来物种入侵的生境之一而得到国际社会和学术界的广泛关注［5-6］。在众多海滨入侵生物中,互花米草因从位于美洲大陆大西洋沿岸的原产地成功扩散到北美西海岸、欧洲、澳洲和中国沿海等世界各地而成为潮滩湿地生态系统中最成功的入侵植物之一［7］。由于其适应性强,繁殖速度快, 20世纪70年代末从美国引入后就迅速在我国沿海滩涂滋生蔓延开来,现已广泛分布于除海南省以外的所有沿海省 （市）的滩涂湿地。在国家环境保护部于2003年初公布的我国首批16种外来入侵物种名单中,互花米草是唯一的盐沼植物。

随着互花米草所侵占潮滩面积的不断扩大,建立较为完善的互花米草对潮滩环境影响评价体系的需求日益迫切。而底栖动物作为潮间带滩涂生态系统的重要组成部分,生活区域相对稳定、活动能力较弱,且对坏境变化敏感,是反映潮滩生态系统健康程度的重要指标［8］。有研究指出,互花米草的入侵可大大降低大型无脊椎动物的密度和物种丰富度［9］。陈中义等［10］在长江口潮滩的研究也显示,与芦苇群落相比,互花米草群落中大型底栖动物的密度显著降低。谢桂林等［11］则发现,从生物多样性指数看互花米草等生物入侵对江苏省滩涂动物群落有一定影响。目前针对互花米草入侵影响底栖动物群落的研究多集中于盐沼湿地,而对互花米草入侵另一种重要的滨海湿地生态系统---红树林中的底栖动物所造成影响的相关研究开展较少。浙江省乐清湾西门岛的红树林湿地是目前中国最北端的一片红树林,近年来互花米草在该红树林湿地周边滩涂迅速扩散并占据了大部分潮间带滩涂。高爱根等［12］、郑荣泉等［13］曾对乐清湾红树林区大型底栖动物群落进行调查,但当时该区域尚未受到互花米草入侵,因此比较的是红树林和光滩生境间的差别。本研究试图通过对本土和入侵植物植被覆盖下潮滩中大型底栖动物分布特征的调查,分析不同生境下大型底栖动物群落结构的差异,以探讨互花米草入侵后对西门岛潮间带滩涂大型底栖动物群落所造成的影响。

l 材料与方法

1.1 研究区域概况

西门岛位于乐清湾北部 （图1）,拥有滩涂湿地总面积约1 867 hm2,被国际鸟类保护联盟列为重要鸟区。西门岛的红树林群落是目前中国最北端的一片红树林,为1957年西门岛渔民从福建省引种的秋茄 （Kandelia candel）繁衍形成。但由于种种原因,成林面积最多达10 hm2的数千株秋茄到20世纪末仅剩西北一隅约0.2 hm2,成为西门岛红树林保护区的核心。2000年后在残存红树林附近陆续种植新苗,形成幼红树林。随着互花米草在乐清湾内滩涂迅速蔓延,新、老红树林湿地均面临着来自米草的严峻竞争压力。

图1 西门岛的地理位置以及取样站的设置

1.2 调查方法

2012年9-10月,通过对西门岛红树林自然保护区及周边潮间带滩涂的实地考察,选取2个采样断面进行调查 （图1）。断面A位于红树林自然保护区 （图2）,高潮滩为红树林植被覆盖,中潮滩主要为互花米草覆盖,低潮滩为光滩。断面B位于互花米草侵占区 （图3）,位于红树林保护区800 m外,其中、高潮滩均已被互花米草侵占,低潮滩为光滩。因此在红树林保护区和互花米草侵占区的低、中、高潮滩分别设置1个取样站位 （红树林区依次为A1,A2,A3,米草区依次为B1, B2,B3）。每个站位采集6个样方,样方间距为10～15 m。用25 cm×25 cm×30 cm的采样框圈出样方,取出的沉积物用孔径0.5 cm的筛网淘洗以分离出大型底栖动物。所得样品用5%福尔马林固定后鉴定种类并计数、称重。

1.3 数据处理及统计分析

大型底栖动物多样性依以下计算公式。

式中：S为总种数；Pi为种i的个体数占总个体数的比例,用小数表示；ni为 i种的个体数；N为所有种的个体总数。

利用多元统计软件PRIMER5.0将本次调查获得的大型底栖动物分布密度数据转化为Bray-Curtis相似性矩阵,然后使用等级聚类 （CLUSTER）和多维标度 （MDS）进行群落结构分析。

不同样方间大型底栖动物的密度、生物量、各多样性指数间差异显著与否用SPSS 13.0进行单因素方差分析（one-way ANOVA）。

2 结果与分析

2.1 大型底栖动物种类组成

本次调查共检出大型底栖动物18种 （表1）。在红树林保护区断面,低潮区光滩、中潮区互花米草覆盖潮滩和高潮区红树林覆盖潮滩分别检出大型底栖动物6,10,11种。在互花米草侵占区断面,低潮区光滩、中潮区和高潮区的互花米草覆盖潮滩分别检出大型底栖动物5,8和8种。2个断面的光滩大型底栖动物的种类数均最少,而红树林覆盖潮滩则最多。红树林保护区断面的大型底栖动物种类总数 （17种）高于互花米草侵占区 （10种）。

表1 西门岛各生境大型底栖动物种类组成与分布

2.2 大型底栖动物密度和生物量

分布于不同调查站位的大型底栖动物的密度存在显著差别 （图2）。其中2个断面的低潮滩大型底栖动物平均密度均较高,分别达到1 533个· m-3（A断面）和3 512个·m-3（B断面）。A断面的中潮滩大型底栖动物平均密度最低,为 192个·m-3。B断面则是高潮滩最低,为285个·m-3。各调查站位生物量的分布模式与栖息密度也相似。2个断面间比较,B断面中、低潮滩大型底栖动物栖息密度和生物量均高于A断面对应高程潮滩,而A断面高潮滩 （红树覆盖）则高于B断面高潮滩 （互花米草覆盖）。

2.3 大型底栖动物物种多样性

2个断面的低潮滩区域大型底栖动物各多样性指数值均最小。断面A中潮滩 （互花米草覆盖）的Marglef种类丰度指数略小于高潮滩（红树林覆盖）,但中、高潮滩的Shannon-W iener多样性指数、Pielou均匀度指数、Simpson优势度指数均没有显著差异 （P＜0.01）。断面B各调查站位的几种多样性指数均呈现出低潮区 （光滩） ＜中潮区（互花米草覆盖） ＜高潮区 （互花米草覆盖） 的趋势。

2断面相对应高程潮滩间的大型底栖动物各物种多样性指数则差异不显著 （P＞0.01）（图3）。

图2 不同生境大型底栖动物的密度 （a）及生物量 （b）

图3 不同生境大型底栖动物多样性指数

2.4 大型底栖动物群落结构分析

聚类分析结果 （图4）显示,断面B的中、高潮滩的大型底栖动物群落结构有着较高的相似性,与断面A的中潮滩互花米草覆盖区的相似度也较高。生活于2个断面低潮滩的大型底栖动物群落也较为相似。而被红树林覆盖的断面A高潮滩中大型底栖动物群落则与其他各调查区域有较大的差异。

多维标度 （MDS）分布图提供了另一个确定各站位样品群间相似程度的依据,可见6个调查站位的大型底栖动物分成了3类,其结果与聚类分析的结果相似 （图5）。MDS分析的压力系数（Stress）小于0.20时,该图具有一定可信度。本次调查结果的MDS分析中Stress为0.15,表明该分析结果可信度较高。

图4 不同生境大型底栖动物群落相似度等级聚类

图5 不同生境大型底栖动物群落多维标度分布

3 小结和讨论

随着互花米草入侵的全球蔓延,其对潮间带滩涂大型底栖动物群落结构的影响也得到了广泛关注。Lana等［14］研究显示,巴西南部的Paranaguá海湾互花米草群落中大型底栖动物的密度和物种丰富度大于光滩。随后在同一地区的研究发现,互花米草植株的地上部分、地下部分和碎屑生物量对大型底栖动物的种类组成和分布具有着强烈的影响［15］。但周虹霞等［16］研究指出,与光滩区相比,江苏沿岸潮间带互花米草覆盖区大型底栖动物的多样性降低。Posey等［17］则认为,切萨匹克湾互花米草覆盖区的底栖动物群落与芦苇覆盖区相比没有明显区别。陈中义等［10］也发现,长江口互花米草入侵区大型底栖动物物种丰富度和密度与海三棱簏草群落相比无显著差异。互花米草入侵后对原有底栖动物群落的不同影响,表明生物入侵的机制和互花米草影响大型底栖动物群落的机制异常复杂,并可能与入侵地的位置以及环境特点、土著植物类型、互花米草的入侵时间长短、侵占程度等因素均有不同程度关联。

本研究中,互花米草入侵潮滩中的大型底栖动物群落的各多样性指数与原有的红树林潮滩相比并没有显著差别,而栖息于互花米草侵占区中潮滩的大型底栖动物密度甚至高于红树林覆盖潮滩。有些研究认为,互花米草入侵对大型底栖动物的生长没有明显的抑制［18］,有时会增加大型底栖动物的密度和物种丰富度,使得某些种类大型底栖动物的密度显著高于土著植物和光滩生境［19］。互花米草入侵后初期盐沼中大型底栖动物群落的物种丰富度和多样性处于较低水平,但随着受互花米草入侵后盐沼发育时间的延长,大型底栖动物群落会趋于稳定,物种丰富度和多样性将逐渐上升,并可能高于原有的水平［15,20］。

但从物种种类分布角度 （表1）和聚类 （图4）及MDS（图5）分析结果来看,互花米草入侵后的潮滩大型底栖动物种类数有所下降,且群落组成和结构都发生了较为明显的变化。红树林覆盖潮滩上的11种大型底栖动物有7种出现在了互花米草覆盖潮滩上 （伍氏厚蟹,尖锥拟蟹守螺,珠带拟蟹守螺,短拟沼螺,日本刺沙蚕,细首纽虫,黑口滨螺）,但包括优势种可口革囊星虫在内的一些原本红树林群落中的种类在互花米草覆盖潮滩上消失了,而被缢蛏、脑纽虫等种类所取代。聚类和MDS分析的结果也显示,互花米草入侵区域与红树林覆盖区的大型底栖动物的群落结构有较为明显的差异。结果表明,在西门岛红树林保护区内及周边的潮间带滩涂受到互花米草入侵后,虽然其中大型底栖动物的多样性水平保持了较高的水平,但群落组成和结构与原有红树林覆盖潮滩间存在的差异表明米草入侵已使潮滩大型底栖动物群落发生明显改变。

在潮滩生态系统中,入侵植物往往能改变生态系统中水流、光照及沉积物等环境特征,同时影响着底栖动物的分布,扮演了 “生态工程师”的角色［21］。国内学者［22］认为,互花米草可为底栖动物提供大量生存所需的饵料和适宜的环境。而互花米草植株高大,分布密度高,根系发达,且盖度大,从而通过影响大型底栖动物的通气状况以及生存空间等方式对大型底栖动物的生活造成影响。一般认为,互花米草的生长会使潮间带土壤微生物功能群种类增多,增高微生物酶活性,同时土壤理化性质也随之改变［23-24］。与光滩相比,互花米草所在的土壤中通常具有更多微生物赖以生长的碳源种类,因此,其生长的土壤中的微生物量也相应较高［25］,从而影响该处大型底栖动物含量,造成某些种类大型底栖动物的密度显著高于土著植物和光滩生境［7］。

综上所述,本次调查结果显示,在西门岛红树林保护区及邻近潮间带滩涂,被互花米草侵占的滩涂与红树林覆盖潮滩相比,其中的大型底栖动物的多样性指数虽未降低,但二者间种类组成和群落结构却已有显著差别,表明互花米草的入侵已使该区域潮滩的大型底栖动物群落发生了改变,正在形成一个不同于原有体系但同样有着较高生物多样性的大型底栖动物群落。这种变化将如何对该处潮滩生态系统乃至周边滨海生态系统造成影响还需要进一步的研究,相应地,互花米草入侵对生态环境的影响也需要更长期的跟踪调研来加以评估。

［1］ Vitousek PM,D’Antonio C M,Loope L L,et al.Introduced Species：A significant componen t of human-caused global change［J］.New Zealand Journal of Ecology,1996,21（1）：1-16.

［2］ Sala O E,Chap in F S,Armest J J.Global biodiversity scenarios for the year 2100［J］.Science,2000, 287：1770-1774.

［3］ 袁红伟,李守中,郑怀舟,等.外来种互花米草对中国海滨湿地生态系统的影响评价及对策 ［J］.海洋通报, 2009,28（6）：122-128.

［4］ Franck N,Vaast P.Limitation of coffee leaf photosynthesis by stomatal conductance and light availability under different shade levels［J］.Trees-Structure and Function,2009,23（4）：761-769.

［5］ Grosholz E.Ecological and evolutionary consequences of coastal invasions［J］.Trends in Ecology and Evolution,2002,17：22-27.

［6］ Zedler JB,Kercher S.Causes and consequences of invasive plants in wetlands：opportunities,opportunists,and outcomes［J］.Critical Reviews in Plant Sciences,2004, 23：431-452.

［7］ 王卿,安树青,马志军,等.入侵植物互花米草-生物学、生态学及管理 ［J］.植物分类学报,2006,44（5）：559-588.

［8］ Levin L A,Talley T S.Influences of vegetation and abiotic environmental factors on saltmarsh invertebrates［J］.Concepts and Controversies in Tidal Marsh Ecology,2000,661-707.

［9］ Neira C,Levin L A,Grosho1Z E D.Benthic macrobenthos communities of three sites in San Francisco Bay invaded by hybrid Spartina,with comparison to uninvaded habitats［J］. Marine Ecology Progress Series,2005,292：111-126.

［10］ 陈中义,付萃长,王海毅,等.互花米草入侵东滩盐沼对大型底栖无脊椎动物群落的影响 ［J］.湿地科学,2005,3（1）：1-7.

［11］ 谢桂林,赫福霞,谢桐音,等.米草入侵对江苏省滩涂动物群落的影响 ［J］.东北农业大学学报,2011,42（3）：68-76.

［12］ 高爱根,陈全震,曾江宁,等.西门岛红树林区大型底栖动物的群落结构 ［J］.海洋学研究,2005,23（2）：33-41.

［13］ 郑荣泉,葛宝明,张永普,等.乐清湾红树林和光滩大型底栖动物群落比较研究 ［J］.生态科学,2006,25（4）：299-302.

［14］ Lana P C,Guiss C.Influence of Spartina Alterniflora on structure and temporal variability ofmacrobenthic associations in a tidal flat of Paranagua Bay（Southeastern Brazil）［J］. Marine Ecology Progress Series,1991,73：231-244.

［15］ Netto S A,Lana P C.The role of above-ground and belowground components of Spartina alterniflora（Loisel）and detritus biomass in structuring macrobenthic associations of Paranaguá Bay（SE,Brazil） ［J］.Hyd robiologia,1999, 400：167-177.

［16］ 周虹霞,刘金娥,钦佩.外来种互花米草对盐沼土壤微生物多样性的影响 ［J］.生态学报,2009,35（4）：521-528.

［17］ Posey M H,A lphin T D,Meyer D L.Benthic communities of common reed Phragm ites australis and marsh cordgrass Spartina alterniflora marshes in Chesapeake Bay［J］.Marine Ecology Progress Series,2003,261：51-61.

［18］ Yuhas C E,Hartman JM,Weis J S.Benthic communities in Spartina alterniflora-and Phragmites australis-dominated salt marshes in the Hackensack Meadowlands,New Jersey［J］. Urban Habitats,2005,3：158-191.

［19］ Robertson T L,W eis J S.A comparison of epifaunal communities associated with the stems of salt marsh grasses Phragm ites australis and Spartina Alterniflora［J］.Wetlands, 2005,2（5）：1-7.

［20］ 谢志发,何文珊,刘文亮,等.不同发育时间的互花米草盐沼对大型底栖动物群落的影响 ［J］.生态学杂志, 2008,27（1）：63-67.

［21］ Neira C,Levin L A,Grosholz E D.Influence of invasive Spartina growth stages on associated macrofaunal communities［J］.Biological Invasions,2007（9）：975-993.

［22］ 李加林,张忍顺,沈永明,等.海冰对温带淤泥质潮滩发育的影响 ［J］.海洋通报,2003,22（3）：31-38.

［23］ 孙炳寅,朱长生.互花米草草场土壤微生物生态分布及某些酶活性的研究 ［J］.生态学报,1989,9（3）：240-244.

［24］ 周军,肖炜,钦佩.互花米草入侵对盐沼土壤微生物生物量和功能群的影响 ［J］.南京大学学报：自然科学版, 2007,43（5）：494-500.

［25］ 周虹霞,刘金娥,钦佩.外来种互花米草对盐沼土壤微生物多样性的影响：江苏滨海为例 ［J］.生态学报,2005, 25（9）：2304-2311.

（责任编辑：张瑞麟）

Q 954

：A

：0528-9017（2014）04-0572-06

文献著录格式：王安安,孙雪,蔡景波,等.互花米草入侵对红树林湿地潮滩大型底栖动物群落的影响 ［J］.浙江农业科学,2014（4）：572-577.

2013-11-24

国家自然科学基金 （40906072）；浙江省自然科学基金 （Y5090195）

王安安 （1993-）,浙江杭州人,环境科学方向本科生。E-mail：475071017@qq.com。