吴 帆，李海云*，赵 鑫，章家恩，罗明珠华南农业大学动物科学学院;华南农业大学热带亚热带生态研究所，广东广州5064

福寿螺Pomacea canaliculata Lamarck又名大瓶螺、苹果螺、苹果蜗牛，隶属于软体动物门腹足纲瓶螺科，是原产于南美洲亚马逊河流域的一种水生生物。20世纪80年代，福寿螺作为高蛋白特种经济动物，被引入我国养殖。因过度盲目引种养殖、腥味太浓、口味欠佳、市场销售状况差等原因而遭到弃养，最终在自然环境中大量繁殖，造成生态危害。2000年，国际自然保护联盟外来入侵物种专家委员会将其列为世界100种恶性外来入侵物种之一。2003年中华人民共和国环境保护总局将福寿螺列入首批入侵中国的16种“危害最大的外来物种”之一(杨叶欣等，2010)。

福寿螺入侵的危害性主要表现在3个方面:(1)危害农作物，由于福寿螺食性广，喜欢啃食水生农作物，其中，水稻受害最重，据报道，水稻受害株率一般为 7% ～15%，最高达64%(章家恩等，2010)，福寿螺已经成为我国南方水稻种植区的一大灾患;(2)破坏生态平衡，福寿螺具有较强的繁殖能力和环境适应能力，在适宜的环境中定居后可大量繁殖，与当地水生生物争夺生存资源，威胁当地物种的生存，破坏原有的生态平衡;(3)危害人类健康，福寿螺作为广州管圆线虫Angiostrongylus cantonensis Chen的中间宿主传播管圆线虫病，其大规模扩散有利于管圆线虫的生存和传播，直接危害人类健康。因此，防止福寿螺的大面积暴发具有重大意义(李小慧等，2009)。

目前，国内外学者研究了各种综合防治措施控制福寿螺的暴发，如物理防治、农业防治、药剂防治、生物防治等，但尚未有效控制福寿螺的危害(王志高等，2009)。究其原因是福寿螺具有很强的环境适应能力，能够有效应对不利条件。但我国对福寿螺生态适应性及其抗逆性的报道较少(章家恩和方丽，2008)。因此，本文对国内外有关福寿螺抗逆性研究的文献进行综述，旨在为防治福寿螺提供理论基础，也为进一步研究福寿螺抗逆性提供参考。

1 福寿螺抗物理因素

1.1 抗低温

我国学者研究了各种环境因子对福寿螺的影响，如光照、水质、食物、温度等。其中，温度对福寿螺的生长繁殖作用最大，是福寿螺在我国生存的限制因子(杨叶欣等，2010)，尤其是冬季低温严重制约福寿螺的扩散。周卫川等(2003)和董胜张等(2010)研究都证实，温度低于12℃时，福寿螺的生理活动基本停止。在我国，福寿螺不能越冬的地区占80.60%，冬季结冰的水域福寿螺不能存活(董胜张等，2010)。低温胁迫对动物的伤害主要表现在2个方面:(1)影响酶的活性，甚至造成酶失活，从而影响动物的生理功能;(2)使组织内水分结冰，冰晶刺破细胞膜，造成机体不可逆损伤。福寿螺是变温动物，环境温度对其有明显影响，因此在进化过程中福寿螺形成了耐低温机制。

福寿螺对低温适应主要表现在改变代谢途径和积累代谢产物。Matsukura et al.(2008)研究指出，福寿螺在冬季来临前，随着温度的降低，其抗低温能力加强，同时伴随着体内甘油、谷氨酰胺、肌糖原含量的增多和肝糖原、苯丙氨酸含量的减少。Matsukura et al.(2009)进一步研究发现，经低温驯化处理后，福寿螺肾脏后腔的葡萄糖浓度和消化腺内甘油浓度明显高于未经低温驯化的福寿螺，表明福寿螺在低温下糖代谢途径发生了改变。福寿螺体内小分子量化合物的积累可能是其抗低温能力增强的因素，但每种化合物的具体功能未知，因此研究这些小分子化合物的功能有助于揭示福寿螺抗低温的机理。

1.2 抗高温

高温对动物的损伤也表现在对酶活力的影响，过高的温度造成酶失活，从而影响生理功能，但亚致死高温的诱导可提高软体动物对高温的耐受性。Seuffert et al.(2010)研究发现，福寿螺经过高温诱导后，其抗高温的性能会提高;Tomanek＆Somero(1999)通过对4种软体动物的热诱导试验发现，经过热诱导处理后，瓦螺属Tegula的抗高温能力得到了提高，并伴随体内热激蛋白含量的增多。自Mathur＆Kumar(1962)发现热激蛋白后，越来越多的研究都证实热激蛋白在软体动物抗高温生理中发挥巨大作用(张其中等，2005;Dubeau et al.，1998;Tedengren et al.，1999)。

董胜张等(2010)研究发现，不同地区的福寿螺经36和39℃高温处理18 d后，在39℃下，南宁地区福寿螺的存活率为23.3%，而36℃下的存活率达到83.3%，从而证实入侵我国的福寿螺已经形成不同耐温性的种群。福寿螺的抗高温能力可能与热激蛋白的表达有关，因此，可以通过试验检验高温胁迫是否可以诱导福寿螺热激蛋白的表达，以及表达的部位和表达量。另外，福寿螺对高温的抗性也表现在行为适应上，当温度过高，福寿螺会爬行到阴凉处或深水处躲避，长时间的高温会促使福寿螺进入夏眠状态，夏眠中的福寿螺活动能力减少，尿酸积累，耐受性增强(潘颖瑛等，2008;Giraud-Billoud et al.，2011)。

1.3 抗干旱

干旱对任何生物都是致命的，对水生生物更明显，但福寿螺对干旱胁迫有一套适应机制。傅先源和王洪全(1999)发现，休眠是福寿螺临时抵抗干旱环境的一种保护性适应能力，休眠时福寿螺分泌粘液将厣甲口封闭，减少水分蒸发，并使呼吸、心跳及新陈代谢等速率降到最低水平，以减少能量消耗。同时，福寿螺能够消除夏眠期间的氧化损伤。Giraud-Billoud et al.(2012)测定了夏眠期间和复苏后的福寿螺的氧化指标，发现其体内超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、尿酸、还原型谷胱甘肽、热激蛋白(Hsp70和Hsp90)的含量有所变化，从而推断这一系列的抗氧化物和分子参与了福寿螺的夏眠周期，从而使其能够抵御干旱环境。另外，福寿螺对干旱的耐性很强，谌江华等(2011)测试了福寿螺幼螺对干旱的耐受性，发现幼螺干旱1～8 d后，存活率达50%，干旱14 d仍有1%的幼螺存活。

2 福寿螺抗化学因素

2.1 抗酸碱性

软体动物贝壳的主要成分是碳酸钙，因此在贝壳形成过程中其对酸碱性十分敏感(Burton，1982)。淡水螺Planorbella trivolvis Say对环境酸碱性适应范围广，在pH 4.5～9.4均可生存(刘月英，1979)，高pH对淡水肺螺的一些种类没有不利影响，但pH过低会造成幼螺的贝壳薄而脆，死亡率高(刘保元，1993)。Douglas-Hunter(1990)研究发现，淡水螺在低pH值(4.6和4.7)下，成螺的生长速率和产卵量下降，认为造成产卵量下降的原因可能是低的pH抑制其囊胚或更早期的发育。另外，酸性环境下，一些重金属离子对软体动物的毒害会加大(Pynnonen，1995);魏若飞等(1991)研究表明，酸碱度能影响氨氮对福寿螺的毒性。从上述研究情况来看，酸碱环境对软体动物的影响是致命的，而福寿螺对酸碱胁迫有一定的抵御能力。当环境过酸或过碱时，福寿螺会选择逃离或分泌粘液并关闭厣甲。研究发现，当pH＞10时，福寿螺从刚接触高pH环境到96 h内一直是紧闭厣甲，直至死亡(尹绍武等，2000)。福寿螺应对突然的大幅度酸碱变化会有行为趋避，但对小幅度的酸碱变化是否有生理上的应对措施还有待证实。总体来说，福寿螺对环境强烈的酸碱变化只是消极应对，其生长繁殖仍会受到影响。因此，在农田休耕期内施有机肥，降低土壤酸碱度，可能会对福寿螺的繁殖产生一定干扰。

2.2 抗药物

目前，常用的杀螺化学药物有45%三苯醋锡、五氯酚钠、硫酸铜、95%巴丹原粉、巴丹、吠喃丹、毒杀芬等，它们的作用机理不尽相同。对于化学药物，福寿螺没有有效的防御机制。吴鸾玉(2007)研究表明，在低浓度药物作用下，福寿螺会爬动以躲避不利环境;而在高浓度条件下，其立即关闭厣甲停止活动，可短时间抵抗药物的危害，但随着时间的延长，福寿螺仍会死亡。

植物提取物是一类较为环保的杀螺剂，对其他生物的毒害作用较化学药剂低。目前，能够杀灭福寿螺的植物提取物较多，按其有效成分可分为生物碱类、萜类、黄酮类、光活化毒素类，可作用于消化系统、呼吸系统、神经肌肉系统等(付秀芹，2006;Dai et al.，2011)。与化学药物一样，福寿螺对植物杀虫剂也没有有效的防御机制，仅有行为规避反应。

3 福寿螺抗生物因素

3.1 抗细菌和寄生虫

福寿螺与其他软体动物一样，对入侵的细菌等异物有非特异性免疫作用。软体动物的免疫方式有细胞免疫和体液免疫。细胞免疫功能的完成主要依靠吞噬作用;体液免疫则主要以凝集素、抗菌肽、溶菌酶、酚氧化酶等诸多非特异性免疫因子的综合作用而完成(彭怀明和周书林，2010)。吴鸾玉(2007)研究表明，福寿螺血清中含有大量能够抑制病原微生物的活性物质，对金黄色葡萄球菌、赤皮病病原菌具有较强的抑制效果，但对绿脓杆菌的抑制效果较弱。因此，可以根据福寿螺的免疫特性，筛选针对福寿螺的特异性致病菌。软体动物除了依靠自身的免疫系统抵御外界有害细菌的威胁外，还能依靠与自己共生的有益菌来抵抗有害菌。Romanenko et al.(2008)从软体动物毛蚶 Scapharca subcrenata Lischke中分离的可培养的异养菌具有抗菌活性、溶血性和表面活性，证实这可能与毛蚶的抗菌能力有关。福寿螺作为软体动物中的一个类群，其体内是否也像毛蚶一样共生着一类有益菌，还需进一步研究。

福寿螺是广州管圆线虫的重要中间宿主，广州管圆线虫可感染人，造成脑膜炎(杨发柱等，2001)。自1998年首次从温州福寿螺体内发现广州管圆线虫幼虫以来，关于广州管圆线虫感染福寿螺的报道越来越多，但尚没有关于其感染机制和福寿螺遭感染死亡的报道，且感染率不高，广州地区的感染率约为3.08%，远低于同地区褐云玛瑙螺Achatina fulica Ferussac 的感染率(22.6%)(陈楚炫等，2012)。目前，对福寿螺因感染寄生虫、病原菌而产生的疾病缺乏系统的研究。

3.2 抗捕食者

福寿螺的天敌很多，如鸭子、水龟、蛇、鱼类等都可捕食其幼螺(周卫川等，2009)。因此，福寿螺进化出了与此相适应的生殖策略，即提高产卵量和提高孵化成活率。Ng＆Tan(2011)研究了福寿螺卵抗捕食者的策略，发现福寿螺卵内含有难以被消化的蛋白质和对小鼠致命的神经毒素，且螺卵呈鲜红色，对摄食者有警示作用。Nils(2004)研究发现，福寿螺能感知鱼类释放的化学信息素，当有肉食鱼类出现时，幼螺爬出水面逃避，成螺则沉入水底逃避，但福寿螺不能感知螃蟹等天敌的信息素。

4 小结与展望

较强的环境适应能力和抗逆性是福寿螺能在许多地区造成生态危害的主要原因。其抗逆性由外界环境因子诱发，环境因子促成其生理状态，如代谢途径、糖类和氨基酸积累等的改变，而这些是由基因调控的，并可遗传给后代。因此，可用分子生物学的方法分离鉴定福寿螺的抗逆性基因，以此来认识其抗逆性机理。目前，植物的抗逆性基因研究引起了科学家的广泛关注，并取得了一定成果，如植物的抗寒冻、抗旱、耐盐基因等(梁慧敏等，2003);动物抗性基因的研究及应用早已在畜禽养殖育种中得以应用，如动物热应激基因、抗寄生虫基因、抗大肠杆菌基因等(安立龙和效梅，1996)。这些对研究福寿螺抗逆性有一定的借鉴意义，如果能够分离鉴定福寿螺的抗逆性基因，可用基因工程技术改造福寿螺，抑制其抗性基因的表达，为消灭福寿螺提供便利条件。虽然福寿螺对细菌、寄生虫的抗性较强，但是对某些类型的细菌不具免疫性。因此，可尝试用一些针对性的致病菌感染福寿螺，或用病毒来破坏其免疫系统，造成其免疫缺陷，达到防治目的。

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