王 伟， 张礼生， 陈红印， 李玉艳， 张 洁

（中国农业科学院植物保护研究所，农业部生物防治重点开放实验室，北京 100081）

瓢虫滞育的研究进展

王 伟， 张礼生＊， 陈红印， 李玉艳， 张 洁

（中国农业科学院植物保护研究所，农业部生物防治重点开放实验室，北京 100081）

滞育是瓢虫规避不良环境、使其发育与环境同步的重要策略。本文在分析国内外瓢甲科昆虫滞育文献的基础上，总结了已开展滞育研究的28种瓢甲类昆虫的滞育表现：滞育虫态多为成虫；滞育时期多在冬季；滞育诱导因子主要是光周期，其中夏季滞育者受长日照诱导，冬季滞育者受短日照诱导；若干种类瓢虫的不同地理种群间其滞育特征存有差异，其滞育表现较复杂。此外，分析了滞育判断、滞育调控、滞育后生理与生化特征等相关内容，并对深入研究瓢虫生殖滞育调控机理及相关应用研究进行了展望。

瓢虫； 滞育； 光周期； 温度； 调控

瓢虫的食性复杂，可分为植食性、捕食性和菌食性等，其中捕食性瓢虫所占比例较大［1］，并对蚜虫、粉虱、介壳虫以及一些鳞翅目害虫的卵和幼虫等具有良好的控制作用，因而成为害虫生物防治的重要天敌昆虫类群之一。如何简便、迅速、规模化地扩繁该类天敌昆虫？如何延长该类天敌产品的货架期？这些与应用相关的基础研究，实质上是围绕人工饲料和发育调控技术来展开的，近年来已见于国内外的研究成果。在人工饲料研究方面，我国开展了较为广泛的探索，围绕七星瓢虫、龟纹瓢虫、异色瓢虫、黑缘红瓢虫等的人工饲料研发与评价，取得了一些突破性的进展［2－7］；而另一个重要环节——发育调控及由此产生的滞育储存技术，相关研究却较少，目前国内仅见少量关于瓢虫的低温保存技术的报道［8－10］。因此，开展有益瓢虫生长发育的调控与滞育储存研究，不仅有助于深入掌握其生物学规律，还对开展人工扩繁技术、发育进度调控、延长产品贮存期等具有重要意义。

滞育是指昆虫在特定环境刺激下终止发育、又可在其他特定刺激后继续发育的一种遗传现象，是昆虫对环境适应性的一种表现［11－16］。昆虫进入滞育状态后，不经特殊处理解除滞育，一般会较长时间处于低代谢的缓慢发育或停滞发育状态，此时，滞育昆虫即使不取食，也能存活很长时间。这一特性既给天敌昆虫的人工扩繁增加了难度，也为调控其生长发育进而应用于规模化繁殖，特别是延长天敌昆虫产品货架期，提供了一种可能途径［15－16］。分析近百年来国内外瓢虫滞育研究的相关文献发现，许多瓢虫在生长发育过程中存在滞育现象。本文在归纳总结前人研究的基础上，围绕瓢虫滞育类型、滞育判断、滞育调控、滞育后生理与生化变化等内容进行论述，并对深入研究瓢虫生殖滞育的调控机理及相关应用研究的内容进行了展望，以期为瓢虫等重要天敌昆虫的生态学研究和大规模生产应用提供参考。

1 瓢虫的滞育类型

在整理CAB Abstracts Database收录的1910年以来文献的基础上，参考Hodek和Honek的专著“E-cology of Coccinellidae”（1996）并结合其他滞育研究文献，统计出已开展滞育研究的瓢甲类昆虫共28种；对滞育调控因子有较详细描述的有19种，涉及5个亚科，其中，瓢虫亚科10种，盔唇瓢虫亚科3种，小毛瓢虫亚科2种，食植瓢虫亚科4种（见表1）。

表1 瓢虫的滞育类型及滞育诱导的主导因子

从中可见，多数瓢虫以成虫进入滞育，诱导滞育的光周期主要为短光照，为长光照反应型［17］；从滞育的发生时期来看，既有冬滞育型，也有夏滞育型［18］；某些瓢虫的滞育表现出明显的地理多样性，即同种不同地理型的瓢虫滞育发生时间有所不同，如七星瓢虫（Coccinella septempunctata）、黄柏弯角瓢虫（Semi-adalia undecimnotata）在不同的地理区域，有的发生冬滞育，有的发生夏滞育。

2 滞育的判断

判断指标的选择对于瓢虫滞育研究至关重要。现有研究除植食性的瓜黑斑瓢虫（Epilachna admirabilis）东京种群以4龄幼虫滞育外，其他种类均为成虫滞育。成虫滞育可通过若干指标来反映，如产卵前期、卵巢卵子的发育进度、生殖活动、体表特征等等［19］。已有资料显示，雌虫一定时间内是否产卵、生殖系统的发育状况、脂肪体的大小是判断瓢虫滞育的常用标准。

2.1 产卵时间

滞育瓢虫与非滞育瓢虫的产卵前期有很大差异。如非滞育瓜黑斑瓢虫东京种群在食料充足、25℃、短光照条件下的产卵前期为30d左右（均值），而滞育个体（同温度、长光照条件下）则70d内也不 产 卵［20］；七 星 瓢 虫 札 幌 种 群［21］、异 色 瓢 虫（Harmonia axyridi）希腊种群［22］、黄柏弯角瓢虫中欧种群［23］、二星瓢虫（Adalia bipunctata）［24］以及日本食螨瓢虫（Stethorus japonicus）［25］也表现出类似现象。因此成虫产卵前期的这种差异可以作为滞育的判断标准，而且不同于解剖判定的方法，这种方法可以不影响成虫的发育，有益于研究成虫的滞育发育时间、滞育结束后的生殖力、再次滞育等生物学特征，是一种较好的判断手段。

2.2 生殖系统发育状况

生殖系统发育受到抑制是成虫滞育的典型特征［19］。由于雄性瓢虫生殖发育早在蛹期就已开始，且多数个体的睾丸管在滞育期间依然保持活性，故无法从性腺的发育状态准确判断雄虫滞育［25］。雌性成虫滞育状态下卵巢发育几乎停滞，卵巢内无成熟卵；卵细胞的发育受到抑制，其发育阶段通常不超过卵黄形成期，如七星瓢虫、异色瓢虫、黄柏弯角瓢虫、茄二十八星瓢虫等［21－22，27－36］。

2.3 脂肪体的发育状况

脂肪体发育良好是瓢虫滞育的显著特征［37］。滞育成虫个体的脂肪体在滞育初期逐渐增大，滞育后脂肪体填充整个腹部，体积明显比非滞育个体大，如七星瓢虫、黄柏弯角瓢虫、茄二十八星瓢虫、异色瓢虫、黄柏弯角瓢虫希腊种群等［27，35－36］。

2.4 其他指标

七星瓢虫在夏滞育时鞘翅色泽也表现出一定的差异［27－29］：滞育成虫鞘翅颜色浅，长期呈现黄色，而非滞育个体鞘翅色泽较深，呈红色，由于瓢虫鞘翅色泽发育是一个渐变过程，与温度、食料、时间等诸多因素有关，该指标的定量化和可靠性方面有争议。此外七星瓢虫成虫飞行肌的发育状况以及起飞行为也可作为判定滞育的参考标准［37］。

3 滞育的调控

昆虫滞育是一系列因子（如光周期、温度、食料等环境因子、保幼激素等内在因子）综合调控的结果，环境发生胁迫变异时，滞育昆虫感受到环境因子，诱发一系列生理生化变化，进入滞育状态。在瓢虫滞育因子中，光周期因子因其稳定、准确，被作为最主要的诱导因子而得到了广泛研究；温度作为仅次于光周期的调控因子，在滞育过程中也起重要作用；食料因子等也有一定的贡献；激素则通过内在的作用调控昆虫的滞育发生、滞育以及滞育解除［11－12］。

3.1 光周期

光周期是指在一天中昼夜节律的固定变化。研究表明，光周期是瓢虫滞育的主导因子，目前有18种在滞育方面有较深入研究的瓢虫（25个地理种群），均受光周期的影响。感受光周期并进入滞育的敏感虫态除瓜黑斑瓢虫东京种群为幼虫外，其余18种24个地理种群均为成虫（见表1）。处于幼虫期和蛹期的横斑瓢虫（Coccinella transversoguttata）、十三星瓢虫（Hippodamia tredecimpunctata）其光照经历对滞育无显著影响［38－39］。也有个别学者［37］认为幼虫期和蛹期也可能是瓢虫滞育的敏感虫态。

光周期对瓢虫的滞育调控作用主要体现在以下几个方面：（1）光周期是诱发成虫滞育的主导因子。在特定温度下，光周期决定冬滞育的发生，短光照诱导滞育，长光照阻止滞育发生，如七星瓢虫札幌种群［21］、异色瓢虫［22］、黄柏弯角瓢虫［23］、横斑瓢虫［38］、深点食螨瓢虫（Stethorus punctillum）［37］、双斑唇瓢虫（Chilocorus bipustulatus）［40］、肾斑唇瓢虫（C.renipustulatus）［37］、孪斑唇瓢虫（C.geminus）［37］、瓜黑斑 瓢 虫 （东 京 种 群 ）［20］、九 星 瓢 虫 （Coccinella novemnotata）［41］以 及 七 星 瓢 虫 （中 欧 种 群）［31］等。（2）光周期调节滞育的深度，影响滞育持续时间。光周期对某些瓢虫的滞育诱导作用表现出数量反应特征和等级反应［17］，如二星瓢虫（Adalia bipunctata）在光照时长（L∥D＝13h∥11h）接近临界光周期（光照时长13～14h）时滞育强度最弱，滞育持续时间仅为L∥D＝10h∥14h条件下的一半左右［24］；不同长度的日照诱导出的墨西哥大豆瓢虫（Epilachna varivestis）滞 育 持 续 时 间 长 短 不 同［42］。（3）光周期是解除滞育的重要因子。光周期对滞育解除起到积极的活化作用，当滞育后期或滞育解除后，至少是滞育解除后的一段时间内，光周期才丧失调控作用。如将滞育初期的瓜黑斑瓢虫（东京种群）置于非滞育条件（L∥D＝13h∥11h）下5d后，雌虫开始恢复生殖［20］；长光照能促进七星瓢虫札幌种群冬滞育的解除［21］；七星瓢虫（西欧法国种群）［44］、黄柏弯角瓢虫［43］在滞育后期或滞育解除后，长光照和短光照下雌虫均能产卵。（4）光周期可诱发成虫再次滞育，七星瓢虫西欧（法国）种群在长光照（L∥D＝16h∥8h）、25℃处理40d解除滞育后，转移至短光照（L∥D＝12h∥12h，25℃）条件下产卵一段时间后，恢复光周期敏感性，停止产卵，再次进入滞育［44］。

3.2 温度

温度也是影响昆虫滞育的重要因子［45－47］。在很多光周期诱导昆虫滞育的研究中，温度常被设为恒定值，这使得温度的滞育诱导作用只能通过光周期而间接表现出来［47］。目前温度对瓢虫的滞育影响尚未得到系统研究，已有的研究表明，温度因子对瓢虫滞育的调控作用表现为：（1）是重要的诱导因子。高温促进长光照对夏滞育的诱导甚至决定夏滞育的诱导，如七星瓢虫本州岛种群在温度均值高于21.5℃时夏滞育率较高，而均温低于21.5℃时较低［48］；处理条件为25℃、L∥D＝10h∥14h时七星瓢虫本州岛种群产卵10d后停止产卵进入滞育状态［28－29］。（2）调节光周期的诱导强度［17］。温度的变化影响光周期的滞育诱导甚至会改变成虫的临界光周期，如七星瓢虫中欧种群［37］、肾斑唇瓢虫（C.renipustulatus）［37］、九 星 瓢 虫［41］、深 点 食 螨 瓢 虫（Stethorus picipes）［37］、苜 蓿 瓢 虫 （Subcoccinella vigintiquatuorpunctata）［49］。（3）是滞育活化（activation）及滞育解除的主导因子。对于七星瓢虫札幌种群来说，温度起着重要的活化（activation）作用，适当高温（30℃）配合长光照（L∥D＝16h∥8h）能阻止63%（n＝19）的个体滞育，而同样光周期下25℃的阻止作用降至37%（n＝30）［21］。高温能完全抑制短光照对深点食螨瓢虫的滞育诱导［37］。适当的高温能加速冬滞育的发育，从而促进滞育的解除，如七星瓢虫冬滞育解除的速度在12℃下明显高于低温（5、0℃）［38］。（4）影响滞育个体的存活率。如30℃、长光照（L∥D＝16h∥8h）处理瓜黑斑瓢虫（东京种群）的成虫55d，滞育雌虫的存活率下降为50左右，雄虫则下降更多，而25℃的成虫则全部存活［21］。

3.3 食料因子

食料因子不仅影响昆虫的发育速度和发育质量，也是重要的滞育诱导信号，能从质量和数量两个方面影响昆虫的滞育［50］。食料因子对瓢虫滞育的调控作 用 表 现 为 影 响 滞 育 前 期、滞 育 率 等［35，48－49，51－52］。如当食料数量减至正常饲喂水平的30%～40%时，茄二十八星瓢虫的滞育光周期敏感性与正常饲喂个体相比延长一倍，滞育前期也比正常饲喂成虫长10d左右［35］。锚斑长足瓢虫在仅喂食水或向日葵茎秆时，滞育率为100%，而喂食地中海粉螟（Ephestia kuehniella）卵与水则降至60%左右［51］；就某些种的滞育诱导而言，光周期并无明显作用，食料因子起着主导作用，决定成虫的滞育，如锚斑长足瓢虫［51］、纤丽瓢虫（Harmonia sedecimnotata）［52］和波 纹瓢虫（Coccinella repanda）［37］，取食蚜虫时，成虫几乎不滞育，而取食其他饲料则多数滞育。

3.4 保幼激素

成虫体内保幼激素（juvenile hormone）的浓度与成虫的滞育密切相关，当成虫体内保幼激素含量不足时，卵黄蛋白合成受到抑制，成虫的生殖发育停滞，进入滞育状态；而随着滞育发育的进行，滞育强度逐渐减弱，JH的含量逐渐上升，卵黄蛋白合成逐渐恢复，成虫也慢慢解除滞育［54］。因此，处于滞育状态的瓢虫，通过注入JH或保幼激素类似物JHA能有效地解除滞育，如七星瓢虫、异色瓢虫和黄柏弯角瓢虫等［30－31，55－56］。也有观点认为，成虫滞育不仅仅是因为

JH缺乏，类固醇蜕皮酮也发挥一定的作用［17，37］。

3.5 其他因子

一般而言，光周期、温度与食料等存在相互作用，共同调控瓢虫的滞育启动和解除。自然条件下，不同地理区域甚至同一区域不同海拔，其环境条件（温度、光照、食物、湿度等）往往存在一定差异。这种栖息地环境条件的多样性也造就了同种不同地理种群的瓢虫适应方式的地理多样性，如七星瓢虫中欧种群以及日本札幌种群，其冬滞育是耐受严冬、保证存活的重要手段；而本州岛地区冬季相对温和，部分地区夏季高温不利于其种群的繁衍增殖，瓢虫表现出夏滞育［37，48，53］。因此已有的研究结果只能作为参考，特定区域瓢虫滞育的具体表现应展开有针对性的系统研究。

湿度、种群密度、亲代效应等其他因子对昆虫的滞育调控也发挥着作用［10－11］，但目前尚未见这些因子在瓢虫滞育调控中的具体报道。

4 瓢虫滞育期间的生理生化特点

从生态学和进化的角度看，瓢虫的滞育是其在长期进化过程中形成的与生活环境相适应的一种动态的发育机制［37］。在滞育的不同阶段，成虫体内发生着一系列的变化，表现出一些特有的生理生化特征。

4.1 生理变化

滞育成虫咽侧体明显偏小也是滞育个体较突出的特征，如七星瓢虫［20，30］、异色瓢虫［31］；其他较明显的生理特征是在滞育前期成虫一直维持较高的体重，如异色瓢虫［22，30］、茄二十八星瓢虫［35］，特别是在滞育早期，茄二十八星瓢虫体重的增加与滞育深度的加强成正相关［35］。此外，解剖七星瓢虫、黄柏弯角瓢虫和异色瓢虫滞育个体的中肠发现，其内部几乎是空的或仅填充有液体，非滞育个体中肠内则有明显的食物残留［21，34，36－37］。

滞育状态下瓢虫的呼吸速率比非滞育个体明显偏低，在整个滞育过程中呼吸速率的变化曲线呈U型，如七星瓢虫本州岛种群、异色瓢虫等［29－31］。因此在研究瓢虫成虫滞育的过程中，可将呼吸速率的变化作为滞育状态判断的参考标准。

越冬滞育昆虫滞育期间低温耐受能力增强，普遍存在过冷却点下降的现象［57］。异色瓢虫冬滞育时亦是如此，成虫的过冷却点在滞育初期（10月份）为－7℃，滞育中期（12月份至次年1月份）降至最低的－18℃，滞育后期（次年3、4月份）则回升至10月份水平［58］。

4.2 生化变化

瓢虫滞育过程中在相关物质代谢上发生着一系列的变化。在营养物质的积累方面，滞育前期脂肪和糖原大量合成并在体内储存，随着滞育发育的进行逐渐降解，如二星瓢虫雌虫体内的脂肪含量由滞育初期的3.1mg／头降至滞育后期的0.4mg／头（以鲜重计），糖原含量则 由初期的 0.045mg／头 降至0.007mg／头（鲜重）［37］；不饱和脂肪酸、肌醇等抗寒性物质含量增加，低温耐受能力增强，如异色瓢虫［58］、黑缘红瓢虫 （Chilocorus rubidus）［37］、肾斑唇瓢虫［37］；核酸和蛋白质在滞育初期含量降低，滞育后期则逐渐恢复，黄蛋白原Vg的合成代谢在整个滞育期一直受到抑制［59－60］；与滞育相关的物质表达，与非滞育状态相比含量明显提高。如七星瓢虫夏滞育、异色瓢虫冬滞育期间出现与滞育相关联的蛋白条带，滞育解除后条带消失［30－31］。这些结果也从微观的角度表明瓢虫的滞育不是静止不变的，而是一种动态的发育过程。

5 滞育关联蛋白与激素

近年来关于昆虫滞育关联蛋白以及滞育过程中滞育激素调控的分子作用机理的研究十分活跃，也取得了一系列重大研究进展［60－64］，这对于我们深刻认识昆虫滞育的分子机制十分重要。而在这一领域，前面提到的滞育期间的七星瓢虫和异色瓢虫的相关研究外，尚未见其他更为深入的研究报道。

6 展望

在全黑暗、（15±2）℃条件下，七星瓢虫滞育个体储存3个半月左右的时间依然保持很高的存活率［44］；异色瓢虫滞育成虫10℃存储也能达3～4个月之久［9－10］。这些研究成果为我们实现捕食性瓢虫的长期储存、延长货架期［15］带来了曙光。然而不难发现，目前仅有少数种类瓢虫的滞育调控因子已经初步确定，且研究内容也主要局限于环境因子的滞育调控作用。考虑到目前许多种类昆虫的滞育研究已深入到分子和细胞水平［63－64］，因此无论是理论上还是在生产实践上，瓢虫滞育研究都有很多工作亟待展开。

脂肪体是七星瓢虫成虫卵黄蛋白合成代谢的重要场所［66－67］，而滞育瓢虫的脂肪体大量积累脂肪，并未合成卵黄原蛋白（卵巢管内无卵黄沉积）［59］，关于这种代谢差异形成的原因尚不明朗。但库蚊（Culex pipiens）［65］和黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）［64］成虫滞育以及秀丽隐杆线虫（Caenorhabditis elegans）［64］滞育代谢差异调节的重要候选途径即胰岛素信号路径已有报道，这方面的研究结果对于研究瓢虫的成虫滞育有借鉴意义。另外，探寻滞育过程中保幼激素代谢的调控机理、调控途径以及调控水平也有助于深刻认识成虫滞育的激素调控机制，揭示瓢虫滞育的内在本质。

当然要全面认识瓢甲科的生殖滞育机理，滞育关键基因的研究必不可少［63－64］。此外开展捕食性瓢虫的滞育持续期、滞育后的生物学（如生殖力的变化等）的研究也不可或缺，这方面研究对确定瓢虫的存储时间和货架期，评价瓢虫滞育后产品的品质及其生物防治能力至关重要。

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Research progress in diapause of the lady beetles

Wang Wei， Zhang Lisheng， Chen Hongyin， Li Yuyan， Zhang Jie
（Key Laboratory for Biological Control，Ministry of Agriculture，Institute of Plant Protection，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing100081，China）

Diapause is a key strategy for the lady beetles to avoid the unfavorable conditions and synchronize their development with the environments.This paper，based on reviewing most available literatures on the diapause issues of lady beetles，summarized the major diapause characteristics of 28 species of lady beetles which have been primarily studied：most diapauses occurs at the adult stage，during winter；and specific photoperiod was considered as the key regulatory environmental factors，among which long-day could induce summer diapause and short-day could result in the hibernation diapause；moreover，different geographical populations of several species showed high diversity of diapause characteristics，comparatively complicated.Additionally，this review included criteria of diapause recognition，diapause regulation and post-diapause physiochemical changes；furthermore，potential researches on the diapause mechanisms and its application to the production were also discussed.

lady beetle； diapause； photoperiod； temperature； regulation

Q 968；S433.5；S476.2

A

10.3969／j.issn.0529-1542.2011.05.004

2010-09-08

2010-10-17

公益性行业（农业）科研专项（200803032，201103002）；中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金资助项目（2009yw06，2010yw06）；国家科技支撑计划项目（2006BAD08A02）

＊ 通信作者 E-mail：zhangleesheng＠163.com

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