李楠楠,毕远新,翁歆之,侯弘毅,程岩雄,范瑞良,陈渊戈,欧阳珑玲,全为民,*

1 中国水产科学研究院东海水产研究所,上海 200090 2 浙江省海洋水产研究所,舟山 316021 3 台州市水产技术推广总站,台州 318000 4 临海市港航口岸和渔业管理局,临海 317000

海洋牧场是指基于海洋生态系统原理,在特定海域通过人工鱼礁、增殖放流等措施,构建或修复海洋生物繁殖、生长、索饵或避敌所需的场所,增殖养护渔业资源,改善海域生态环境,实现渔业资源可持续利用的渔业模式[1]。据联合国粮农组织(FAO)统计,目前已有64个沿海国家发展了海洋牧场[2]。我国于2017年发布了《国家级海洋牧场示范区建设规划(2017—2025年)》,截至2023年农业农村部已创建命名169个国家级海洋牧场示范区。

人工鱼礁是用于修复和优化海域生态环境、建设海洋生物生息场的人工设施,是海洋牧场栖息生境营造的重要手段之一[3]。投放的人工鱼礁会在礁区产生流场效应、庇护效应和饵料效应等[4—6]。表面大型底栖动物(epibenthic macrofauna)是人工鱼礁饵料效应的重要载体,可为海洋牧场资源养护对象提供丰富的饵料生物,其种类组成、密度、生物量和群落结构直接影响着人工鱼礁的生态功能[7—9]。尽管我国沿海人工鱼礁建设范围和投放规模不断扩大,然而人工鱼礁大型底栖动物群落的研究还相对缺乏,研究区域主要集中于大亚湾[10]、珠江口[11]、莱州湾[12—13]、青岛石雀滩[14]、天津大神堂[15]等少数海域,制约着我国海洋牧场建设的综合效益评估。

临海市东矶海域已被列入《国家级海洋牧场示范区建设规划(2017—2025年)》和《台州市海洋牧场建设规划(2021—2030年)》。为满足国家级海洋牧场示范区的申报条件,临海市投资900多万元实施了海洋牧场人工鱼礁建设项目,2021年7月投放了600个礁体建成4个礁区,共计1.562万空m3。为评估投放人工鱼礁的生态效益,本研究于2022年5月和10月调查了人工鱼礁表面大型底栖动物群落,基于调查结果分析了大型底栖动物的种类组成、密度、生物量和群落结构。本研究的目标是揭示人工鱼礁表生大型底栖动物群落的早期发育与演替动态,具体回答以下科学问题:(1)在早期发育阶段,有哪些附着生物补充至人工鱼礁表面?(2)相对于投放海域的软相泥质生境,人工鱼礁表生大型底栖动物群落是否能提供更高密度和生物量的底栖饵料生物?(3)人工鱼礁表生大型底栖动物群落的优势种是什么?研究结果可为后期海洋牧场建设提供基础数据和技术支撑。

1 材料与方法

1.1 人工鱼礁布设

研究区域位于浙江省临海市东矶岛东南侧的人工鱼礁区(图1)。其中A礁区面积约为3351m2、有323个人工鱼礁礁体、约6541.2空m3;B礁区面积约为1527m2、有118个人工鱼礁礁体、约3817.5空m3;C礁区面积约为786m2、有75个人工鱼礁礁体、约1415.6空m3;D礁区面积约为616m2、有62个人工鱼礁礁体、约1478.2空m3(图1)。人工鱼礁礁体为钢筋混凝土框架式构件礁,外形为3m长×3m宽×3m高的正方体,棱柱宽0.20m。构件礁采用矩阵式排列,设计纵横间距均为3m。研究海域平均水深为14m、海水盐度介于24—28,海水温度介于5—33℃。

图1 临海东矶海域人工鱼礁的位置Fig.1 Location of the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province

1.2 样品采集与分析

2022年5月(投放后10个月)和10月(投放后15个月)对东矶人工鱼礁区进行潜水调查, 每个礁区设1个调查站位(图1), 每个站位从礁体外侧垂直立柱(距离礁顶约0.5m处)中设置1个25cm×25cm样方,刮取样方内人工鱼礁表面所有生物,装入0.5mm孔径的筛绢网袋中,在调查船上将各站位的生物样品用75%乙醇固定保存,带回实验室进行挑拣、分类鉴定、计数和称重(鲜重,精确至0.001g)。基于外壳形态初步判断生物样品中的牡蛎为同一物种,从所有牡蛎样品中随机选择30个个体,用数字游标卡尺测量其壳高(SH,精确至1mm)后采集其贝壳肌组织,运用分子生物学方法鉴定其种类[16]。

1.3 数据统计

人工鱼礁表面大型底栖动物的密度(个/m2)和生物量(g/m2)分别表示为单位礁体表面积内(1m2)动物的数量和鲜重。密度和生物量数据经log(x+1)转换后运用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验不同礁龄间大型底栖动物密度或生物量的差异。运用多变量统计分析(PRIMER软件包,版本5.0)比较不同礁龄间大型底栖动物的群落结构;首先基于密度对数转换或物种存在/缺失数据计算底栖动物群落的排名相似度矩阵,据此产生非度量多维标度排序(MDS),并运用相似性分析(ANOSIM)检验不同礁龄间底栖动物群落结构的差异。相似度分析(SIMPER)用来检验不同礁龄间底栖动物群落的非相似性,识别对非相似性贡献大的物种(累计贡献大于60%)。

2 结果

2.1 种类组成

两次采样在人工鱼礁表面共记录到5类17种大型底栖动物(表1);其中,软体动物6种、节肢动物4种、环节动物3种、棘皮动物和刺胞动物各2种。礁体投放10个月后人工鱼礁表面记录到13种底栖动物,15个月后记录到11种(表1)。底栖动物群落的优势种为猫爪牡蛎Talonostreatalonata和侧花海葵Anthopleurasp.(表1)。

表1 临海东矶人工鱼礁大型底栖动物群落的种类名录、数量(N)、相对丰度(N%)和出现频率(F%)Table 1 Species list, abundances (N), relative abundance (N%) and frequency (F%) of epibenthic macrofauna communities on the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province

2.2 密度和生物量

礁体投放10个月后人工鱼礁表面大型底栖动物群落的总密度介于2750—4075个/m2,平均值为(3519±289)个/m2;总生物量介于3215—4454g/m2,平均值为(3657±273)g/m2。15个月后大型底栖动物群落的总密度介于7200—15050个/m2,平均值为(10056±1858)个/m2(图2);总生物量介于4379—13245g/m2,平均值为(8300±2045)g/m2(图2)。15个月后的总密度和总生物量均显著高于10个月后的(图2,P<0.05)。

图2 临海东矶人工鱼礁大型底栖动物群落总密度和总生物量的箱式图Fig.2 Box plots in the total densities and biomass of epibenthic macrofauna communities on the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province实线和中断线分别表示平均值和中值

2.3 群落结构

MDS图显示两个礁龄间大型底栖动物群落明显分隔(图3);相似性分析表明:不同礁龄间大型底栖动物群落结构具有显著性差异(GlobeR=0.573,P=0.029),导致群落结构差异的物种主要有曲膝薮枝螅Obeliagenicutata(贡献率=16.30%)、侧花海葵(贡献率=15.21%)、褐蚶Didimarcatenebricum(贡献率=8.59%)、丽核螺Tritonoharpaleali(贡献率=7.65%)、双纹须蚶Barbatiabistrigata(贡献率=6.35%)和疣荔枝螺Thaisclavigera(贡献率=6.00%)。

图3 临海东矶人工鱼礁大型底栖动物群落的非度量多维标度排序(NMDS)图Fig.3 Non multi-dimensional scaling plots of epibenthic macrofauna communities on the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province(a)基于密度数据log(x+1)转换后的非相似性分析 Dissimilarity based on the log-transformed density data,(b)基于物种存在/缺失转换后的非相似性分析 Dissimilarity based on the species presence/absence data

2.4 猫爪牡蛎种群

礁体投放10个月后人工鱼礁附着猫爪牡蛎密度介于2000—2175个/m2,平均值为(2075±37)个/m2;生物量介于3056—4304g/m2,平均值为(3500±275)g/m2(图4)。15个月后猫爪牡蛎密度介于1650—3350个/m2,平均值为(2194±397)个/m2;生物量介于3036—5293g/m2,平均值为(4120±466)g/m2(图4)。两个礁龄间猫爪牡蛎的密度和生物量均没有显著性差异(图4,P>0.05)。

图4 临海东矶人工鱼礁附着猫爪牡蛎总密度和总生物量的箱式图Fig.4 Box plots in total densities and biomass of sessile oyster Talonostrea talonata on the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province实线和中断线分别表示平均值和中值

礁体投放10个月后猫爪牡蛎SH介于15—31mm,平均值为24mm;15个月后猫爪牡蛎SH介于20—35mm,平均值为27mm(图5)。15个月后的平均SH显著高于10个月后的(图5,P<0.05)。

图5 临海东矶人工鱼礁附着猫爪牡蛎的壳高和频率分布Fig.5 Shell height and size-frequency distribution of sessile oyster Talonostrea talonata on the Dongji artificial reefs, Linhai, Zhejiang Province 实线和中断线分别表示平均值和中值

3 讨论

底栖动物次级生产力是支持食物链中较高营养级物种的能量基础,包括商业上重要的物种。然而,过去研究更多关注人工鱼礁对鱼类生产的支持和贡献,而很少研究人工鱼礁表面大型底栖动物群落[17]。已有研究表明,人工鱼礁表面大型底栖动物群落通常以自然环境中缺乏的岩相(hard-substrate)物种为主,常见类群包括多毛类、腹足类、双壳类、十足类、端足类、等足类、苔鲜虫、柳珊瑚和海鞘[18—19]。根据栖息方式,这些动物可划分为附着性(sessile)动物(如牡蛎、藤壶、苔鲜虫)和移动性(motile)动物(沙蚕、蟹类),附着性动物是定殖于礁体表面且不能移动的类群,而移动性动物是定居于礁体表面、可缓慢移动的类群;附着动物是人工鱼礁的先锋性种类,在其定殖后移动性动物才来此定居[20]。然而,国内文献常将这两个类群统称为附着生物[21—23],有待商榷。本研究中记录到的17种礁体动物中12种为岩相性种类,其他5种(岩虫、双齿围沙蚕、丽核螺、马粪海胆、金氏真蛇尾)也偏好栖息于天然岩礁和牡蛎礁等岩相环境中[24—25],研究表明临海东矶人工鱼礁丰富了当地的软相(soft-bottom)生物群落,提高了生境异质性和生物多样性。

人工鱼礁表面动物群落的生物多样性取决于环境因子和礁体结构,如礁体的结构复杂性和材质、海域深度以及与天然礁体的距离[26—27]。本研究发现,临海东矶人工鱼礁大型底栖动物的物种多样性低于珠江口竹洲人工鱼礁(12个月后36种)[11]、大亚湾人工鱼礁(24个月后79种)[10]、莱州芙蓉岛人工鱼礁(17个月后94种)[13]、青岛石雀滩人工鱼礁(20个月后69种)[14]、葡萄牙阿尔加维人工鱼礁(6个月后91种)[20]和意大利利古里亚海洛阿诺人工鱼礁(12个月后57种)[28],原因可能是临海东矶海域水深达到14m、水体混浊、距离海岸较远等因素有关,有研究发现人工鱼礁表面生物多样性与水深呈负相关性[29—30]。

人工鱼礁表面大型底栖动物的密度通常比天然软相海底高出1—2个数量级[30]。本研究中,礁体投放15个月后人工鱼礁表面大型底栖动物群落的平均密度和平均生物量分别为(10056±1858)个/m2和(8300±2045)g/m2,高于珠江口竹洲人工鱼礁(12个月后2648个/m2和4462g/m2)[11]、莱州芙蓉岛人工鱼礁(1龄礁区:2387个/m2和711g/m2;4—5龄礁区:5521个/m2和1437g/m2)[13],低于葡萄牙阿尔加维人工鱼礁(6个月后:(23585± 8148)个/m2)[19]。与人工鱼礁海域软相海底大型底栖动物的同期调查结果(平均密度:41个/m2,平均生物量:1.33g/m2,未发表数据)相比,大型底栖动物群落的总密度和总生物量分别增长了约240倍和6240倍。研究结果表明投放的人工鱼礁可显著增加海域饵料生物的丰度,为海洋牧场资源养护对象提供了丰富的食物,提升了人工鱼礁生境质量和生态系统功能。

附着生物是第一批定殖到人工鱼礁硬质表面的生物,其高密度聚集生长可增加人工鱼礁生境复杂性,为移动性动物(如节肢动物、环节动物)提供避难和摄食场所[31—32]。因此,人工鱼礁礁龄越长,其附着生物群落的发育将提供更好的栖息地质量、并将拥有更丰富的移动性动物,促进人工鱼礁生态系统的成熟[33]。尽管本研究仅调查了人工鱼礁投放后短期(15个月)内大型底栖动物群落,但也发现大型底栖动物群落总密度和总生物量随着礁体发育呈显著增长、群落结构也发生显著改变。另外,在17种礁体动物中仅6种为附着性动物,其它11种为移动性动物;礁体投放10个月后礁体表面定居有6种附着性动物和7种移动性动物、15个月后则为3种附着性动物和8种移动性动物,显示随着礁体发育附着性动物的占比在下降、而移动性动物的占比却增加,研究表明随着礁龄的增长,临海东矶人工鱼礁吸引越来越多的移动性动物在此栖息,且其生境功能也在逐步上升。

猫爪牡蛎分布于我国渤海、黄海、东海和南海沿岸,其通常与其他牡蛎共生于潮间带和潮下带海域,但数量少、为偶见种;但在上个世纪该种通过漂流或航运从亚洲扩张到南美,威胁着当地牡蛎的养殖[34—35]。本研究报道了临海东矶人工鱼礁表面附着有高密度的猫爪牡蛎,其平均密度达到或超过了自然或人工修复牡蛎礁中造礁牡蛎的密度[24—25],揭示了猫爪牡蛎能在较深海区聚集生长形成牡蛎礁,表明临海东矶人工鱼礁拓展了猫爪牡蛎种群的定殖空间,增殖了猫爪牡蛎种群,已发育成为以猫爪牡蛎为建礁物种的人工牡蛎礁,持续发挥着牡蛎礁的净化水体、提供生境、维持生物多样性和固碳等生态功能[24—25]。

4 结论和展望

本研究首次报道浙江沿海人工鱼礁表面大型底栖动物的种类组成、密度、生物量和群落结构,发现投放的人工鱼礁表面分布有低物种多样性和高密度的大型底栖动物群落,并发育成为以猫爪牡蛎为造礁物种的人工牡蛎礁生态系统,研究结果对人工鱼礁的效益评估和后期规划建设提供基础数据。同时,随着礁体发育人工鱼礁表面大型底栖动物群落的总密度和总生物量呈显著增长,其群落结构也显著变化,表明临海东矶人工鱼礁表面大型底栖动物群落还处于早期发育阶段,人工鱼礁生态系统还未进入成熟期。今后,应持续开展人工鱼礁表面大型底栖动物群落的跟踪监测,并检验礁体结构形状对表面大型底栖动物群落的影响,在较长时间尺度(>10年)上揭示人工鱼礁生物群落的演替过程和机制,从而为科学建设海洋牧场和人工鱼礁提供技术支撑。