王桃妮,张子莲,全为民

1 厦门大学海洋与地球学院 近海海洋环境科学国家重点实验室,厦门 361102 2 厦门大学海洋微型生物与地球圈层研究所 福建省海洋碳汇重点实验室,厦门 361102 3 中国水产科学研究院东海水产研究所农业农村部渔业遥感重点实验室,上海 200090

中国海岸带及近海的固碳能力、储碳潜力远大于相同气候带的陆地和大洋生态系统[1—2]。其中,海岸带蓝碳生态系统的固持碳量达到全球海洋活体生物的一半。然而,由于生态系统改变和被破坏,导致了全球每年多出近20%的CO2排放。众多研究表明通过保护和恢复蓝碳生态系统来增加生态碳汇已成为海岸带增汇的主要策略[3—6]。因此,为支撑ONCE计划、服务国家“双碳”战略和应对由CO2带来的全球变暖问题,中国应该加强海岸带生态系统的保护和修复,并且在增加海岸带整体碳汇的同时提高生态系统服务功能。

牡蛎(Ostreidae)是软体动物门双壳纲牡蛎科动物的总称。牡蛎礁生境是指由聚集的牡蛎和其他生物及环境组成的复合生态系统[7],包括养殖牡蛎、牡蛎礁(oyster reef)、牡蛎床(oyster bed)和牡蛎聚集体(oyster aggregation)。其中,牡蛎礁是牡蛎常见的聚集形式,生命周期大概3年以上(图1)。

图1 牡蛎礁生命周期(改自[8])Fig.1 Oyster reef life cycle

牡蛎礁生境广泛分布于全球河口、海湾和滨海区域,具有净化水体[9—10]、耦合能量[11—12]、提供栖息地[11,13—14]、防止海岸侵蚀[13,15]和碳汇[16—18]等多种生态系统服务功能。研究发现,牡蛎礁的生态系统服务价值(10.6万美元 hm-2a-1)远高于永久湿地(2.1万美元 hm-2a-1)、海草场(3.1万美元 hm-2a-1)和红树林(8.2万美元 hm-2a-1)(以 2017年市价计算)[19]。在碳汇方面,牡蛎的钙化过程会固定部分碳,活体牡蛎沉积作用会加速有机碳沉降及运输[20]。然而,由于人为活动的影响,目前全球85%的牡蛎礁已经消失[19,21—22]。研究显示自1700年至今,美国北卡罗莱纳州牡蛎礁被破坏后,氧化作用加强,释放的有机碳(organic carbon, OC)达到3.71×108Mg[23]。因此,保护和修复牡蛎礁生境,有望使其成为大气碳的汇[24]。另外,由于牡蛎的钙化和呼吸作用释放碳,使得对牡蛎礁生境碳源与汇的认识存在不足。因此,本研究围绕牡蛎礁生境生态系统,通过梳理和归纳国内外对牡蛎礁生境碳源与汇的研究,从其碳赋存形态与循环过程、牡蛎礁生境自身的碳汇作用、牡蛎礁生境与海洋“蓝碳”的耦合作用、碳源与汇需整体评估和微生物对牡蛎礁生境固碳和储碳影响的角度探讨了牡蛎礁生境的可持续发展碳汇价值,最后强调牡蛎礁生境可持续发展的技术体系,以期服务于海岸带增汇策略。

1 牡蛎礁生境中碳的源与汇

1.1 碳赋存形态及和碳循环过程

在牡蛎礁生境中,碳存在于牡蛎(壳、组织)、海水和沉积物中。牡蛎壳由外向里可分为角质层、棱柱层(白垩层)和珍珠层;牡蛎壳白垩层主要由比霰石/文石结构稳定的方解石型碳酸钙组成,在生物和非生物矿化下更容易沉积成岩。牡蛎壳中无机碳(inorganic carbon, IC)含量和有机碳含量分别约为11.1%和0.5%(干重)[25],牡蛎软体组织中有机碳含量为44%—46%(干重)[26]。与其他生境相同,海水和沉积物中无机碳由颗粒无机碳(particulate inorganic carbon, PIC)和溶解无机碳(dissolved inorganic carbon, DIC)组成,有机碳则由颗粒有机碳(particulate organic carbon,POC)和溶解有机碳(dissolved organic carbon,DOC)组成。

图2 牡蛎礁生境的碳循环过程(改自[20,23,27])Fig.2 Carbon cycling process of oyster reef habitatsBCP: 生物碳泵; SP: 溶解泵; CCP:碳酸盐泵;MCP:微型生物碳泵;OC:有机碳;IC:无机碳:DOC:溶解有机碳;POC:颗粒有机碳;RDOC:惰性溶解有机碳

1.2 牡蛎礁生境自身的碳汇作用

牡蛎自身属性的碳汇主要来源于钙化、同化、沉积三种碳循环过程。在钙化固碳方面,沈新强等发现长江口牡蛎礁恢复工程的固碳量达 2700 g/m2,相当于营造1110 hm2热带森林,指出固碳潜力巨大[16]。公丕海等的研究表明,莱州湾海洋牧场圆管型增殖礁体上附着牡蛎总固碳量约为297.5 t, 相当于固定封存1071 t CO2[35]。在同化方面,牡蛎软体组织固定的部分碳是生物和微生物的能量供给,随着牡蛎礁的生长,剩余未被利用的成为有机埋藏碳的一部分[17]。Phillip等评估了牡蛎礁沉积物岩心的总碳,发现深水牡蛎礁含碳达2.13%,浅水牡蛎礁达8.92%,而潮下沉积物中含碳为3.09%,并指出牡蛎礁没有提高埋藏率,牡蛎礁栖息地对大气碳的减少可能来自于生物同化[36]。在碳沉降和沉积方面,牡蛎介导的生物沉积速度是自然沉积速度的40倍[37]。研究还发现,长牡蛎摄入的POC能量仅11%被机体吸收,绝大部分以粪便或假粪的形式排放到沉积物中[38]。在沉积速率方面,研究发现新建牡蛎礁体周边沉积物的有机碳含量相对较高[39—40]。Lee等从生物沉降和物理沉积过程量化了模拟实验中沉积物的OC与IC,发现活体牡蛎在运输悬浮颗粒物沉积和有机碳沉降速率方面是死亡牡蛎的2.9倍和3倍[20]。另外,与其他蓝碳相比,牡蛎礁周边的碳累积速率未低于平均水平,可达131g m-2a-1[41—42]。在碳埋藏效率方面,Fodrie指明牡蛎礁埋藏活动带下的有机碳可以脱离上覆水或大气相互作用而实现埋藏[23]。此外,牡蛎礁的三维稳定结构,有利于减缓水流、波浪和沉积再悬浮,从而促进沉积积累[43]。且随着海平面的上升,沿岸沉积物厚度的上升,浅水或潮下带有礁区域都有助于牡蛎礁生境的可持续碳埋藏[44—45]。

1.3 牡蛎礁生境与海洋“蓝碳”的耦合作用

牡蛎礁生境除自身碳循环碳汇价值外,对其他蓝碳系统也具有增加固碳和储碳的作用。 首先,牡蛎礁生境可提高浮游动物、底栖生物及鱼类的多样性和丰富度[19,46—49],从而直接增加渔业碳汇。另外,牡蛎的粪便和排泄物作为底栖营养物质,可充当有机肥(organic fertilizer, OF)供给其他蓝碳。例如,牡蛎可以通过滤食水体悬浮物和稳定沉积物促进水下海草的生长及恢复[50],进而增加海草的固碳和储碳效益。其次,牡蛎礁生境也可影响盐沼的生长与存活。如Fodrie等发现修复的美洲牡蛎(Crassostreavirginica)礁体附近的盐沼面积正在变大[23]。针对这个现象,通常认为牡蛎礁可防护盐沼湿地不受海浪侵蚀[51]。但也有另一种解释是牡蛎礁生境附近的沉积物增长到了盐沼的生存潮位[52—53],间接促进了盐沼的生存能力、固碳能力及沉积物积累。另外,研究发现牡蛎礁的物理沉积作用可以助力盐沼植物碳埋藏[53]。

此外,其他蓝碳系统也具有促进牡蛎礁生境固碳和储碳的能力。研究表明海草生物量的增加可提高牡蛎的生长速率,最高生物量的海草可使牡蛎稚贝的生长速率提高40%[54]。类似地,研究还发现在海带养殖区附近牡蛎外壳与软体组织的生长速度明显更快,说明了其他蓝碳通过影响年轻牡蛎的生长,来贡献较多的固碳量及较少的CO2溢出[55]。在其他蓝碳对牡蛎礁生境的储碳影响方面,Fodrie的研究结果表明盐沼边缘礁起到了净碳汇作用[23]。另外,牡蛎与藻类的协同作用对提高整个系统的生态效益具有显著影响。例如,研究发现牡蛎礁群和海底藻林共生态系统的生物量、初级生产力和总生产力分别是单系统的44.04倍、5.03倍和5.34倍[56]。总之牡蛎礁生境与其他蓝碳的有机结合,不仅可以促进其他蓝碳的恢复,还能提高牡蛎礁生境的可持续固碳和储碳潜力,从而可持续增加大气CO2的吸收。

1.4 牡蛎礁生境碳源与汇的评估

图3 牡蛎礁生境的碳汇评估方法Fig.3 Carbon sink assessment methods for oyster reef habitats 数据来源:2016—2022《中国渔业统计年鉴》,图中蓝色区域代表埋藏

因此,牡蛎礁生境碳源与汇需要从牡蛎礁自身整体碳循环[20]和由牡蛎礁生态系统服务价值引起的碳汇效应进行评估。牡蛎礁自身的碳收支:净储存碳=(生物沉降作用+沉积作用+钙化作用)-(呼吸作用CO2+钙化作用CO2)-(侵蚀作用+再悬浮作用+矿化作用)(图1)。且牡蛎礁碳的源与汇需因地制宜,当储存的有机和无机埋藏量大于释放碳量,即总储存碳大于0, 则为碳汇。对于新建牡蛎礁,在建礁周期内总储碳为始末储碳差值,若为正值,则为碳汇[58]。另外,在不考虑侵蚀、再悬浮和矿化的情况下,2016—2020年的养殖牡蛎被全部埋藏或以牡蛎礁的形式生长,到目前为止是大气碳的汇(图3)。之所以如此,是因为牡蛎个体钙化释放碳大于呼吸释放碳[34](图3),且表观IC和OC埋藏碳量4.9×105t远大于释放碳。另一方面,牡蛎礁生态系统服务引起的碳汇效应需从牡蛎礁的生态系统服务价值角度进行评估,将生态系统服务价值及碳价值进行关联,从而纳入碳汇核算体系。

2 微生物对牡蛎礁生境碳汇的作用

2.1 牡蛎改善河口富营养化,促进有机固碳和储碳

微生物主导的碳循环过程控制着环境中碳的来源及去向,其对牡蛎礁生境的碳转化和储存效果与牡蛎改善富营养化的作用相关。在富营养化河口区域,营养盐浓度相对较高,C:N和C:P比例降低,微生物呼吸作用加强,且活化的溶解有机碳较多,容易将富营养化河口区域变成CO2的源[30,67]。牡蛎礁生境主要是通过牡蛎滤食藻类来控制富营养化,牡蛎日滤水量高达189 L(我国牡蛎产业发展报告)。此外,牡蛎滤食之后的排泄物沉积到海底,刺激底栖微生物发生反硝化作用,将硝酸盐及亚硝酸盐还原为气态氮化物和氮气,也可缓解富营养化并增加碱度[68—70]。另外,适宜的牡蛎容纳量不会添加额外的营养物质,因为底栖的营养物质和能量可支持植物的初级生产和系统的有效利用[71—72]。同时,牡蛎礁与牡蛎养殖具有相似的生物地球化学功能[72]。牡蛎礁生境在河口富营养化区域发挥作用后,微生物主要是通过以下4个过程参与固碳、转化和封存碳。第一,底栖环境的改善和营养物质的供给可能会提高其周边的植被多样性,影响微生物群落和功能,进而提升微生物的固碳能力[45]。第二,营养盐浓度相对降低有助于增加C:N和C:P的比例,使得有机碳的周转明显,可能增加RDOC。另外,营养物质降低后,微生物呼吸作用减弱,有机碳积累增加,有利于沉积储碳[30](图4)。第三,随着底栖牡蛎的生长,会增加有机埋藏。因为底部表层微生物好氧分解有机物会造成底栖环境的厌氧性,而厌氧是硫化物促使碳封存的主要条件[73]。第四,底栖微生物的厌氧呼吸代谢可产生较少的CO2和更多的碳酸氢盐,来增加额外的碳汇[70,73]。综上所述,牡蛎礁生境不仅扩大了水体净化和渔业碳汇的可持续发展,同时间接促进了微生物对碳的有机转化效率和储存能力。

图4 富营养化河口牡蛎礁生境N2去除对MCP的正反馈及增汇机制Fig.4 Positive feedback on MCP from oyster reef habitats with N2 removal in eutrophic estuaries

2.2 牡蛎发生侵蚀、溶解增加碱性和无机固碳

图5 牡蛎礁侵蚀、溶解及固化过程Fig.5 Erosion, dissolution and solidification processes of oyster reefs

3 研究展望

面对牡蛎礁生境被破坏的严峻现状,牡蛎礁生境保护和恢复措施受到广泛关注。快速厘清牡蛎礁生境OC和IC埋藏对大气CO2的影响,发展与其他蓝碳生态系统的耦合增汇模式,加强对牡蛎礁生境的保护和修复意识,成为维持海岸带生态系统平衡的重要前提。因此,建议未来研究的着力点应重点围绕以下几个方面:

3.1 厘清牡蛎礁生境碳的源与汇

从整体上认识牡蛎礁生境碳“源-汇”是正确评估牡蛎礁生境价值的关键,也是推动保护并修复牡蛎礁生境的前提。首先,在不同气候纬度下,选择不同地区、不同潮区、不同牡蛎礁生境类型,建立物质循环和能量传递模型,比较分析碳流途径包括牡蛎自身及食物网和微食物网作用、碳收支及与CO2直接相关的有机和无机碳通量。其次,应从BP、CCP和MCP三泵与生态系统功能相结合角度来建立牡蛎礁生境的碳汇计量体系,并且将微生物作用下的RDOC纳入其中。最后,将室内模拟与原位调查相结合,采取多因素调控的方法,研究牡蛎或牡蛎礁生境碳源引入其他蓝碳系统后,微生物对储存和释放碳过程的影响,进一步为牡蛎礁生境增汇的提供理论支撑。

3.2 发展牡蛎礁生境增汇模式

实践表明一个独立的生态系统是很难实现可持续增汇。研究发现将牡蛎礁生境与其他蓝碳系统耦合,是发挥碳汇倍增有效的途径。从物质循环和能量流动角度来看,利用牡蛎与其他蓝碳系统耦合来调节海岸带生态系统增汇,是实现BCP、CCP和MCP结合的最佳模式。其中,加速BCP的模式主要有两种:一是在适宜海区扩大牡蛎-大型海藻型海洋牧场[85—86],可采用挂式和礁石式牡蛎进行搭配;二是在不同潮区或海草床、红树林和盐沼区域,分别建立礁石式牡蛎、桩式牡蛎养殖、挂式牡蛎养殖等,从而实现多系统的协同增汇(图6)。同时在不同情景下,评估牡蛎、底栖动物、鱼类和微生物群落结构及多样性,环境和碳汇效益及通量等方面,打造中国海岸带可持续发展增汇模式,从而进行各国海岸带可持续增汇合作。

图6 中国海岸带牡蛎礁生境增汇的概念图Fig.6 Conceptual map of oyster reef habitats enrichment in coastal zones of ChinaOF:有机肥

3.3 加强牡蛎礁生境保护与修复

为实现牡蛎礁生境的可持续发展,在增汇背景下研究牡蛎礁的保护与修复成为未来的工作重点。牡蛎礁生境保护和修复的重点是营造牡蛎可生存及生活环境,从技术层面来讲,既可以增加牡蛎成活率又可以减排的附着基是增汇的关键。微生物可修复水泥石块和固化沉积物的特性给研究微生物、贝壳粉末和混凝土等材料结合的牡蛎礁基底提供了理论基础。其中可诱导碳酸盐沉淀的微生物包括Bacillusmucilaginous,Bacillussubtilis和Cyanobacteria等,代谢过程有反硝化途径,氨基酸途径,脲解途径,光合作用,硫酸盐还原和甲烷氧化[80,87—88]。研究还发现由脲酶(urease)和碳酸酐酶(carbonic anhydrase)驱动的脲素水解是生物胶产生的关键,bioMASON公司已经利用野生型芽孢杆这个特性产生了碳排放量少于传统水泥的基底材料[89]。因此,迫切需要企业、微生物与牡蛎礁专家协同合作探究海洋材料对牡蛎礁生境碳减排和增汇方面的研究,特别是牡蛎稚贝附着效果及环境效应研究。