李殿伟 常诗麒 张承志 高明 曹钰炜 徐梦昊 王阳

摘  要：为了解东北地区寒温带森林啮齿动物对不同种子特征的选择规律，2018年和2019年夏季，在张广才岭地区采用标签标记法追踪调查释放的红松（Pinuskoraiensis）、毛榛（Corylus mandshurica）、蒙古栎（Quercus mongolica）3种林木种子，测定啮齿动物取食或扩散后的种子特征.调查结果表明：红松、毛榛、蒙古栎三种林木种子形态学特征和营养成分具有明显的差异，这些种子特征的差异可能会影响取食者的偏好和决策.种子大小、种子质量、种仁质量及比值、种皮厚度与硬度、种子的营养物质与其他成分等影响啮齿动物取食或者储食的重要因素，啮齿动物对种子做出的行为，是基于种子特征而做出的综合评估的结果.

关键词：啮齿动物；食物选择；种子特征；种子命运

[   中图分类号    ]Q958[    文献标志码   ]  A

Selection of 3 Forest Seeds Characteristics of Rodents for

Scattered Storagein Zhang Guangcai Mountains

LI Dianwei*，CHANG Shiqi，ZHANG Chengzhi，GAO Ming，CAO Yuwei，

XU Menghao，WANG yang

（College of Life Science and Technology，Mudanjiang Normal University，Mudanjiang 157011，China）

Abstract：Tounderstand the selection pattern of rodents on different seed In order to understand the selection of different seed characteristics by rodents in cold temperate forests in Northeast China， in the summers of 2018 and 2019， three forest seeds of Pinus koraiensis， Corylus mandshurica， and Quercus mongolica were tracked and investigated by label tagging in Zhang Guangcai mountains and the seed characteristics of rodents after feeding or spreading were determined.The results showed that there were obvious differences in seed morphological characteristics and nutrient composition of red pine， woolly hazel and Mongolian oak seeds， which will have an impact on the decisions of the predators. Rodent's selection of seeds is based on a comprehensive evaluation of various seeds'properties including size， kernel quality， and the specific value between seed and kernel quality， and thickness， hardness， nutrients.

Key words：rodent;food select;seed characteristic;seed fate

在寒溫带森林中，红松（P.koraiensis）、毛榛（C.mandshurica）、蒙古栎（Q.mongolica）植被分布广泛，均产大型种子，是啮齿动物主要的食物来源.了解这些常见种子的主要特征以及啮齿动物对各类种子的选择特征，是深入开展啮齿动物储食生态学研究的基础，对于探索动、植物之间的互惠关系具有非常重要的意义.

啮齿动物取食植物的种子和果实，对森林植被造成危害[1] ，但啮齿动物对种子的储藏行为，又使其成为植物扩散的有效传播者.在种子成熟季节，食物资源丰富，许多啮齿动物会将食物储藏起来，以应对资源短缺（如冬季）.动物再利用[2]会消耗大部分储藏物，也有很多储藏种子被遗忘或忽略.当条件适宜时，部分种子会萌发并长成幼苗，成为森林天然更新的重要驱动力之一.[3]啮齿动物的取食和储食行为是一个复杂的过程，这是一种进化过程中形成的动植物间的互惠作用，植物通过进化一些特征吸引动物扩散、储藏其果实或种子.啮齿动物对种子的选择或决策受到多种因素的影响.[2，4]种子大小和质量、种皮特征、水分含量、营养物质以及次生代谢化合物等任何单一的种子性状都不能解释种子的扩散模式.单粒种子的收益是影响种子命运和扩散距离的关键因素[5]，因为很难区分种子个体性状对啮齿动物取食、储食行为的影响和它们之间的相互作用[6]，种子性状组合在啮齿动物取食和储食行为研究中非常重要.[2]本研究测定实验种子的基础特征，标记并投放，了解啮齿动物对主要林木种子的选择规律，为啮齿动物危害防治和森林生态系统保护积累资料.

1 研究地点与方法

1.1 研究地点概况

黑龙江省牡丹江市三道林场林区（44°40? ～ 44°45? N，129°24? ～ 129°32? E，海拔在380 ～ 550 m）位于张广才岭主脊东部余脉，地形复杂，多为低山和丘陵，属于寒温带大陆性季风气候.冬季严寒干燥，昼短夜长，年平均气温3 ℃，最高气温33.6 ℃，最低气温-39 ℃，平均积温2 500 ℃，无霜期130天左右.森林主要以阔叶林、针阔混交林两种生境为主.牡丹江市三道林场动植物资源丰富，生产大型种子的林木主要有蒙古栎（Q.mongolica）、红松（P.koraiensis）、毛榛（C.mandshurica）、山杏（Armeniaca sibirica （L.） Lam）、胡桃楸（Juglans mandshurica）、云杉（Picea asperata Mast.）、冷杉（Abies fabri）等.[7-9]

1.2 研究方法

啮齿动物调查 采用铗日法用 2 号铁板捕鼠铗（15 cm×8 cm）进行啮齿动物群落组成调查.每块样地按3条样线布铗，样线间隔20 m，铗距5 m，按照地形地势特点，每条样线上布置100个铁铗.用炒熟的白瓜子为诱饵，次日（24 h后）查看捕获情况，补充诱饵，记录捕获动物种类、数量.

种子采集与测量 采集成熟的红松、毛榛、蒙古栎种子，在常温下自然风干后储存、备用.随机选取种子，测定种仁中蛋白质、脂类、碳水化合物含量（g /100 g）.用电子游标卡尺测量种子大小和种皮厚度（±0.01 mm）.用电子天平测量种子和种仁质量（±0.01 g），计算种仁/种子质量比值.用数显维氏硬度仪（HVS502，HRC模式，施加力19.8 N）测量种皮硬度（±0.01 HV）.

种子标记与种子命运调查 采用标签标记法标记种子类别、样点和种子编号.对投放的种子命运进行调查.种子的命运定义为以下几种：原地完好（未被取食和搬运）、原地取食（在投放点被取食）、搬运后取食（种子被搬离后取食）、搬运后完好（被搬离后弃在地表）、搬运后埋藏（被搬离后埋藏土壤下）、搬运后丢失（搬离后无法找到）、消耗（除原地完好的种子）、取食（原地取食+搬运后取食）、扩散（搬运后完好+搬运后埋藏+搬运后丢失）.

1.3 数据统计与分析

应用Excel对种子的大小（长、短径）、种皮厚度、种子质量、种仁质量、种皮硬度、种仁/种子质量比值和主要营养物质含量进行数据统计处理与检验分析.用SPSS 22.0软件进行数据分析，计算数据是否有异常值，检验数据正态性和方差齐性.符合正态性和方差齐性的数据用参数检验，不符合的用非参数检验.根据不同研究内容的需要，分别利用T检验、Person相关分析、多样本检验、独立样本检验进行数据检验.所有数据统计值用平均值±标准差表示，显著性水平为α=0.05，极显著水平为α=0.01.

2 结果与分析

2.1 啮齿动物群落结构

啮齿动物群落组成调查共布设1 500铗日，捕获啮齿动物共计156只，捕获率为10.40%.捕获的啮齿动物隶属于2科3属4种.鼠科（Muridae）姬鼠属（Apodemus）大林姬鼠（Apodemus peninsulae）占46.15%，黑线姬鼠（Apodemus agrarius）占39.74%，仓鼠科（Circetidae）?属（Craseomys）棕背?（Craseomys rufocanus）占13.46%，大仓鼠属（Tscherskia）大仓鼠（Tscherskia triton）占0.65%.黑线姬鼠与大林姬鼠为研究地点的优势种.[10]

2.2 种子的基础特征

2.2.1 种子的形态特征

3种林木种子的形态特征差异明显.蒙古栎种子大小与质量均最大，其次是毛榛，红松的最小；蒙古栎种仁质量最大，其次是红松，毛榛的最小；蒙古栎的种仁质量/种子质量比值最大，其次是毛榛，红松的最小；种皮厚度和硬度均有相同规律，毛榛最大，其次是红松，蒙古栎最小.详见表1.

Person相关性检验显示，红松、毛榛和蒙古栎种子质量均与种子长、短径呈不同程度正相关（P<0.001）.种仁质量相关性检验显示，仅毛榛的种仁质量与种子长、短径以及种子质量无显著相关性，红松和蒙古栎的种仁质量均与其种子长径、短径以及种子质量表现出正相关（P<0.001）.種仁质量比值相关性检验表明，三种种子的种仁质量比值与种子质量均表现出显著的负相关（P<0.001），与种仁质量呈现显著的正相关（P<0.001）.详见表2.

2.2.2 种子的营养成分

100 g种仁中蛋白质含量：毛榛（20.18%）>红松（17.33%）>蒙古栎（6.79%）；脂类物质含量：红松（63.81%）>毛榛（53.89%）>蒙古栎（40.14%）；碳水化合物含量：蒙古栎（53.07%）>毛榛（25.93%）>红松（18.86%）.

2.3 不同命运的种子特征

2.3.1 消耗种子的形态特征

经过啮齿动物选择，不同命运的种子特征差异较大.统计发现，不同种子的形态特征对啮齿动物选择种子具有影响.分别对啮齿动物取食（原地取食、搬运取食）和扩散（搬运后完好、搬运后埋藏）的3种林木种子特征与种子的基础值进行比较，结果见表3.

红松：（1）原地取食种子的长径、短径和基础值无差异，质量无差异.（2）搬运取食种子的短径小于基础值，长径、质量与基础值之间无差异.（3）扩散的红松种子质量、长短径与基础值之间无差异.（4）原地取食和搬运后取食的种子比较，长短径和质量均无差异.（5）取食种子的长短径、质量和扩散种子之间无差异.（6）扩散距离小于搬运后取食的距离.

毛榛：（1）原地取食的种子长、短径大于基础值，质量无差异.（2）搬运取食种子长短径大于基础值，质量无差异.（3）扩散的毛榛种子质量、长短径与基础值之间无差异.（4）原地取食和搬运后取食的种子比较，长短径和质量均无差异.（5）取食种子长短径大于扩散种子，质量无差异.（6）扩散距离与搬运后取食距离有差异.

蒙古栎：（1）原地取食的种子短径和质量大于基础值，长径无差异.（2）搬运后取食的种子长短径和质量与基础值均无差异.（3）扩散的种子长短径和质量均小于基础值.（4）原地取食种子的长短径和质量与搬运取食均无差异.（5）扩散种子长短径和质量均小于原地取食，搬运取食种子的长短径和质量均大于扩散种子.（6）扩散距离与搬运后取食距离有差异.

2.3.2 扩散种子之间的比较

搬运后埋藏与搬运后未埋藏的种子特征比较显示，3种林木种子的长、短径和质量均无显著差异.相关性检验结果表明，种子扩散距离与种子长、短径和种子质量均无相关性.详见表4

3讨 论

种子性状是影响动物取食、储食的重要因素，并决定种子的命运，植物种子的性状能够吸引动物取食并影响动物储藏行为[11-12]，有利于植物的扩散和更新[12-13].红松、毛榛、蒙古栎是研究区域常见的植被，产出的大型种子是啮齿动物偏好的食物[14-15]，這些种子形态特征、营养成分的差异是进化中形成的适应特征，寻找啮齿动物储食这些种子的特征规律，有助于理解动植物互惠进化关系.[15-16]

种子大小通常被认为是影响取食的最重要因素，对啮齿动物取食或搬运种子的行为具有显著影响.[1-3]本研究中，原地取食种子的长短径和质量普遍大于搬运取食种子，说明啮齿动物对种子大小具有的选择性.也有研究认为，种仁质量比值相对于种子大小会起到更重要的作用.[2-7]种仁质量比决定了种子的单粒收益，种仁质量比值越大表明单粒收益越大.蒙古栎种仁质量比达到0.84左右，比值最高；红松种子质量最小，但种仁质量比与毛榛接近，达到0.33左右.

从种皮特征的角度，种皮较厚、较硬的种子处理的时间长，被捕食风险高.[17-20]通常啮齿动物取食蒙古栎最多，可能也与其种皮较薄容易处理有关，但是较薄的种皮不利于长期储藏，保存期间容易发霉.与红松和蒙古栎相比，毛榛的种皮厚度更厚、硬度更大，会增加啮齿动物处理种皮的时间，所以，取食的比例偏低，但被扩散储藏的比例相对更高.[14-15，21-22]

种子的营养成分是影响动物取食和储食的关键因素.[1-3]种子的脂类和淀粉含量较高时，动物获得能量收益也会增加.[23-25]红松、蒙古栎、毛榛种子之所以成为啮齿动物偏好的食物，是因为红松种子的脂类物质含量超过60%，蒙古栎种子的碳水化合物超过50%、脂类物质超过40%，毛榛种子脂类物质含量超过50%，蛋白质超过20%.啮齿动物优先取食淀粉和脂肪含量更高的蒙古栎和红松，能够获得最大的能量收益.[26]

对于同种的种子，种子大小的差异可能是影响动物做出决策的主要因素，但对于多种种子同时进行选择时，单纯的大种子并不是动物的首选，种子的综合特征在选择过程中发挥着更大作用.

4 结论

红松、毛榛、蒙古栎三种林木种子形态学指标和营养成分具有显著差异，种子大小和质量、种皮的厚度和硬度、种子的营养物质含量等特征，会影响啮齿动物对食物选择的决策，啮齿动物选择种子是对多种特征综合评估的结果，不能仅考虑单一因素的显著作用.

参考文献

[1]Vander Wall S B. How plants manipulate the scatter-hoarding behavior of seed-dispersing animals[J]. Philosophical Transactions of The Royal Society B Biological Sciences， 2010， 365（1542）：989-997

[2]Lichti N I， Steele M A， Swihart R K. Seed fate and decision-making processes in scatter-hoarding rodents[J]. Biological Reviews， 2015，92（1）：474-504.

[3]肖治术， 张知彬. 啮齿动物的贮藏行为与植物种子的扩散[J]. 兽类学报， 2004， 24（1）：61-70.

[4]李殿伟，孟繁星，刘佳慧，等.张广才岭东部两种姬鼠两性异形比较研究[J].湖北农业科学，2022，61（20）：105-110+187.

[5]Luna C A， Loayza A P， Squeo F A， et al. Fruit Size Determines the Role of Three Scatter-Hoarding Rodents as Dispersers or Seed Predators of a Fleshy-Fruited Atacama Desert Shrub[J]. PLOS ONE， 2016， 11（11）：e0166824.

[6]Wang B， Chen J. Seed size， more than nutrient or tannin content， affects seed caching behavior of a common genus of Old World rodents.[J]. Ecology， 2009， 90（11）：3023-3032.

[7]金志民.牡丹江三道林场啮齿动物区系[J].天津农业科学，2015，21（03）：79-81.

[8]李殿伟，姚旭，金志民，等.张广才岭东部山地啮齿动物群落多样性调查[J].中国森林病虫，2019，38（05）：28-33+37.

[8]Moore， J. E.， McEuen， A. B.， Swihart， R. K.， Contreras， T. A.， & Steele， M. A. Determinants of seed removal distance by scatter-hoarding rodents in deciduous forests. Ecology，2007， 88（10）， 2529–2540.

[9] 张 巍，牟长城，屈红军.东北林区落叶松人工林群落植物多样性研究[J].牡丹江师范学院学报：自然科学版，2008（3）：1-4

[10] 纪春艳，李强，杨春文.大林姬鼠昼夜活动节律的研究[J].牡丹江师范学院学报：自然科学版，2005（04）：1-3.

[11]苗迎权. 基于种子特征的六盘山区啮齿动物对种子的取食和扩散行为[D]. 银川：北方民族大学，2016

[12]Vander Wall S B， Jenkins S H. Reciprocal pilferage and the evolution of food-hoarding behavior[J]. Behavioral Ecology，2003，14（5）：656-667.

[13]Steele M A. Evolutionary interactions between tree squirrels and trees： a review and synthesis[J]. Current Science，2008，95： 871-876.

[14]李殿伟，姚旭，陈蒙爱，等.黑线姬鼠对林木种子的选择性[J].中国森林病虫，2019，38（06）：1-5.

[15]Li， D.W.， Jin， Z.M.， Yang， C.Y.， et al. （2018） Scatter-hoarding the seeds of sympatric forest trees by Apodemus peninsulae in a temperate forest in northeast China[J]. Pol. J. Ecol，2018， 66， 382-394.

[16]Dally J M， Clayton N S， Emery N J. The behaviour and evolution of cache protection and pilferage[J]. Animal Behaviour，2006，72（1）：13-23.

[17]Stapanian M A， Smith C C. A model for seed scatter-hoarding： Coevolution of fox squirrels and black walnuts [J] .Ecology，1978，59：884-898

[18]Chang G， Xiao Z， Zhang Z. Effects of burrow condition and seed handling time on hoarding strategies of Edward's long-tailed rat （Leopoldamys edwardsi）[J]. Behavioural Processes， 2010，85（2）：163-166.

[19]Xiao Z， Zhang Z. Nut predation and dispersal of Harland Tanoak lithocarpus harlandii， by scatter-hoarding rodents[J]. Acta Oecologica， 2006， 29（2）：205-213.

[20]Xiao Z， Wang Y， Harris M， et al. Spatial and temporal variation of seed predation and removal of sympatric large-seeded species in relation to innate seed traits in a subtropical forest， Southwest China[J]. Forest Ecology and Management， 2006， 222（1-3）：46-54.

[21]Xiao Z， Chang G， Zhang Z. Testing the high-tannin hypothesis with scatter-hoarding rodents： experimental and field evidence[J]. Animal Behaviour， 2008， 75（4）：1235-1241.

[22]Li， D.W.， Hao， J.W.， Yao， X.， et al. Observations of the foraging behavior and activity patterns of the Korean wood mouse， Apodemus peninsulae， in China， using infra-red cameras[J]. ZooKeys，2020，992：139-155.

[23]Li， D.W.， Liu， Y.， Shan， H.J.， et al. Effects of season and food on the scatter-hoarding behavior of rodents in temperate forests of Northeast China[J]. ZooKeys，2021，1025，73-89.

[24]Vander Wall S B. The evolutionary ecology of nut dispersal[J]. The Botanical Review，2001，67（1）：74-117.

[25]Wang B，Ye C X，Cannon C H，et al. Dissecting the decision making process of scatter-hoarding rodents[J].Oikos，2013，122（7）：1027-1034.

[26]Wang B.，Chen J. 2012-Effects of fat and protein levels on foraging preferences of tannin in scatter-hoarding rodents[J]. PLoS ONE2012，7： e40640.

編辑：琳莉