白津铭，黄元腾吉，廖咏梅，黄奕蔓，朱文倩，任立云

（广西大学农学院，广西南宁530004）

0 引言

【研究意义】柑橘木虱（）隶属半翅目（Hemiptera）扁木虱科（Liviidae），是芸香科植物上的重要害虫，更是传播柑橘黄龙病菌（Liberibactera asiaticus）的重要虫媒（江宏燕等，2018；姚廷山等，2018）。柑橘木虱通过吸食感染黄龙病的柑橘植株韧皮部汁液的方式传播柑橘黄龙病菌，使柑橘黄龙病发生面积不断扩大（阮传清等，2012）。柑橘黄龙病被称为“柑橘癌症”，是一种毁灭性病害，严重影响柑橘的产量和品质，造成巨大的经济损失。目前，柑橘黄龙病的田间防控主要推广“三板斧”技术，即应用无病苗木、大面积联防联控柑橘木虱和及时挖除病树（周常勇，2018），其中，防控柑橘木虱的主要方法为喷施化学药剂。长期喷施化学药剂容易导致柑橘木虱抗药性增强、田间天敌数量减少、农药残留破坏环境等问题（曹旭等，2020）。而利用天敌防控柑橘木虱具有绿色、环保和可持续性强等优点，是田间防治柑橘木虱的发展方向，具有广阔的应用前景。基于此，调查田间柑橘木虱自然天敌种类及主要天敌发生规律，可为利用天敌防控柑橘木虱提供理论依据。【前人研究进展】Rodríguez-Palomera等（2012）通过调查墨西哥纳亚里特州的波斯柠檬（）果园中柑橘木虱天敌种类，发现瓢虫科的楔斑溜瓢虫（）、、血红环瓢虫（）、弯叶毛瓢虫（sp.）、sp.和sp.为其捕食性天敌，亮腹釉小蜂（）为其寄生性天敌。郑朝武和虞国跃（2013）调查广东韶关柑橘［甜橙（）、沙田柚（var.）、温州蜜橘（）和砂糖橘（cv.Shatang Ju）］果园的瓢虫种类，共鉴定出24属51种瓢虫，其中龟纹瓢虫（）、六斑月瓢虫（）、红肩 瓢 虫（）、黄斑盘瓢虫（）、台湾隐势瓢虫（）、后斑小瓢虫［（）］和细缘唇瓢虫（）为优势种。Kondon等（2015）调查哥伦比亚考卡省柑橘和九里香上的柑橘木虱天敌种类，发现瓢虫科的六斑月瓢虫、异色瓢虫（）、楔斑溜瓢虫、、、墨西哥瓢虫（）、血红环瓢虫、锚斑长足瓢虫（）、、胡蜂科的sp.、草蛉科的sp.、2种食蚜蝇及1种猎蝽为其捕食性天敌，亮腹釉小蜂为其寄生性天敌。邱海燕等（2018）调查海南琼中绿橙园的害虫及其天敌种类，发现瓢虫科的龟纹瓢虫和六斑月瓢虫、金蛛科的库氏棘腹蛛（）、猫蛛科的斜纹猫蛛（）及草蛉科的中华草蛉（）为柑橘木虱天敌。王竹红等（2019）调查海南海口、福建福州和漳州的柑橘及九里香上的柑橘木虱寄生性天敌，发现姬小蜂科的亮腹釉小蜂和跳小蜂科的阿里食虱跳小蜂（）2种寄生性天敌。邓铁军等（2021）调查广西金秀县未施用杀虫剂的砂糖橘果园天敌昆虫，发现瓢虫科的六斑月瓢虫和龟纹瓢虫、草蛉科的中华草蛉为柑橘木虱的捕食性天敌；姬小蜂科的亮腹釉小蜂、跳小蜂科的阿里食虱跳小蜂为柑橘木虱的寄生性天敌。天敌生物学特性研究方面，Navarrete等（2014）研究不同发育时期的长足择猎蝽（）对柑橘木虱及亮腹釉小蜂的捕食作用，发现1龄长足择猎蝽偏好捕食亮腹釉小蜂，1龄以上长足择猎蝽偏好捕食柑橘木虱。Seo等（2018）发现锚斑长足瓢虫（）的分泌物可趋避柑橘木虱。近年来，在保护与扩繁自然天敌方面取得了一定进展，王磊等（2018）观察了不同温度下亮腹釉小蜂发育形态以及温度对其羽化率的影响，明确了亮腹釉小蜂以3日龄蛹在10℃贮藏3～6 d羽化率（86.23%）最高，羽化后的产卵量可达159.9粒/d。Irvin和Hoddle（2021）研究了亮腹釉小蜂在仅供水与提供蜜源［如开花荞麦花蜜、褐软蚧（）蜜露、蜂蜜水等］环境中的存活时长，发现仅供水可存活2 d，取食蜜源可存活至34 d，明确了亮腹釉小蜂在有蜜源的环境下存活时间更长。【本研究切入点】国内有关柑橘木虱天敌种类的报道多局限于天敌昆虫，对天敌蜘蛛的报道较少。目前，未见在南宁市未施农药条件下九里香和砂糖橘上柑橘木虱自然天敌的种类及其优势自然天敌种群周年消长动态的报道。【拟解决的关键问题】在广西大学农场多功能标本园内未施用农药的九里香绿篱及广西创新驱动专项“柑橘黄龙病综合防控技术研究与示范”基地内（以下简称广西创新驱动专项基地）砂糖橘上开展柑橘木虱天敌种类、数量及主要天敌周年消长动态调查，明确南宁市柑橘木虱自然天敌种类以及柑橘木虱数量与天敌数量的相关性，为利用天敌防控柑橘木虱提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 调查时间和地点

于2020年8月—2021年7月在广西大学农场（东经108°17′24″，北纬22°51′12″）内多功能标本园和广西创新驱动专项基地开展调查，多功能标本园面积0.56 ha，广西创新驱动专项基地距多功能标本园300 m，面积0.48 ha，多功能标本园和广西创新驱动专项基地外围种有梨树、龙眼和葡萄等植物。在多功能标本园内九里香绿篱上随机选取5个面积为1 m的绿篱方块进行柑橘木虱天敌种类调查，每个方块内按东、南、西、北4个方位各选定3个枝条挂牌标记进行柑橘木虱种群发生动态定点调查，在广西创新驱动专项基地内随机选取3年生砂糖橘果树进行柑橘木虱天敌种类调查，每15 d调查1次。所调查的九里香绿篱和砂糖橘树从未施用过农药。

1.2 调查方法

1.2.1 捕食性天敌种类及其捕食行为观察通过目测法在调查点观察。用50 mL指形管分别采集不同种类的疑似捕食性天敌并带回实验室，然后将不同天敌分别装入培养皿中，同时装入带有柑橘木虱卵、若虫和成虫的九里香嫩梢。在（25±1）℃、湿度（80±5）%的实验室内，每天观察2 h，持续观察7 d，记录疑似天敌的捕食行为。若未发现捕食行为，则通过计算柑橘木虱卵、若虫及成虫的数量变化来判断疑似天敌对柑橘木虱是否有捕食。

1.2.2 寄生性天敌种类及寄生蜂寄生状态观察在调查样点内剪取带有柑橘木虱若虫的九里香嫩梢和砂糖橘嫩梢，装入50 mL指形管中并带回实验室；肉眼观察柑橘木虱若虫体态，将颜色明显加深或活动能力较弱、眼部明显发育不良的柑橘木虱若虫单头装入15 mL指形管内，在（25±1）℃、湿度（80±5）%的实验室内饲养，用体视显微镜（日本尼康SMZ800N）每日观察柑橘木虱若虫及其体内寄生性天敌发育情况。

1.2.3 柑橘木虱及天敌种群发生动态调查在每个调查点内剪取1个长10 cm左右的嫩梢，目测观察记录每个样点内出现的柑橘木虱成虫数量和捕食性天敌数量；将每个样点内的10个嫩梢剪下并装入50 mL指形管带回实验室，体视显微镜下观察并记录嫩梢上柑橘木虱若虫和卵的数量；将疑似被寄生的柑橘木虱若虫单头装入15 mL指形管内，体视显微镜下观察柑橘木虱寄生性天敌羽化情况，计算寄生性天敌的寄生率。

1.3 天敌种类鉴定

利用超景深三维显微系统（日本基恩士VHX-6000）观察并拍摄已确定为柑橘木虱的捕食性和寄生性天敌，依据天敌形态特征和相关文献（潘宗文和邓国藩，1993；任顺祥等，2009；虞国跃，2010；张志升和王露雨，2017）进行种类鉴定。柑橘木虱种群动态和天敌发生动态调查结果用Excel 2010统计，采用Origin 2021作图。

2 结果与分析

2.1 捕食性天敌

2.1.1 昆虫纲捕食性天敌种类共发现柑橘木虱的昆虫纲捕食性天敌6种，其中鞘翅目（Coleoptera）瓢虫科（Coccinellidae）捕食性天敌5种，脉翅目（Neuroptera）草蛉科（Chrysopidae）1种（中华草蛉）。捕食性瓢虫种类及识别特征见表1，形态特征见图1。

2.1.2 瓢虫对柑橘木虱的捕食行为以六斑月瓢虫为代表，观察昆虫纲捕食性天敌瓢虫的捕食行为。在装有携带柑橘木虱卵、若虫及成虫的九里香嫩梢的培养皿中放入六斑月瓢虫成虫，观察发现六斑月瓢虫成虫先爬到九里香叶片背光一侧，经过约2 h适应新环境后，开始不断转动触角打探，然后头部向叶面摆动，最后虫体沿着叶片快速往返爬行寻找叶片上的柑橘木虱；探测到柑橘木虱若虫的位置后，选择健康、体态饱满的若虫，用前足抱握或按住若虫，使若虫无法活动，然后用上颚咬住若虫背部中间位置，吸食若虫体内汁液。在柑橘木虱卵、若虫及成虫同时存在的情况下，六斑月瓢虫偏好捕食若虫。

2.1.3 蛛形纲捕食性天敌种类调查发现柑橘木虱的蛛形纲捕食性天敌种类共6种，其中蜘蛛目（Araneae）跳蛛科（Salticidae）3种，蟹蛛科（Thomisidae）1种，猫蛛科（Oxyopidae）1种，真螨目（Acariformes）大赤螨科（Anystidae）捕食螨1种。蛛形纲捕食性天敌种类及特征比较见表2，形态特征见图2。

2.1.4 蜘蛛对柑橘木虱的捕食行为以条纹金蝉蛛为代表，观察蛛形纲捕食性天敌蜘蛛的捕食行为。在装有携带柑橘木虱卵、若虫及成虫的九里香嫩梢的培养皿中放入条纹金蝉蛛，观察发现条纹金蝉蛛适应新环境后，以爬行和跳跃交替的方式快速搜寻猎物，在弹跳至带有柑橘木虱若虫的九里香叶片上后，迅速爬向若虫并用鳌牙刺咬其背部中间位置，然后吐丝缠绕柑橘木虱若虫，再吸食若虫体内汁液。在柑橘木虱卵、若虫及成虫同时存在的情况下，条纹金蝉蛛偏好捕食柑橘木虱若虫。

2.2 寄生性天敌昆虫种类及寄生现象

2.2.1 寄生性天敌种类调查发现柑橘木虱的寄生性天敌3种，均为膜翅目（Hymenoptera）昆虫。其中，豹纹花翅蚜小蜂（）寄生柑橘木虱若虫为国内首次发现。寄生性天敌昆虫种类及识别特征见表3，形态特征见图3。

2.2.2 寄生现象观察发现，被寄生的柑橘木虱若虫体呈深褐色，红色复眼变为褐色，体态较之健康若虫呈扁平状。寄生蜂从柑橘木虱5龄若虫羽化而出，在体背留下一个圆形羽化孔。亮腹釉小蜂的羽化孔位于柑橘木虱若虫背面胸腹连接处，阿里食虱跳小蜂的羽化孔位于柑橘木虱若虫背面翅芽下方（图3）。

2.3 柑橘木虱与主要天敌的周年发生动态

由图4可知，柑橘木虱种群数量在5月达最高值，其中成虫有3个高峰期，分别为3月下旬、5月中旬及9月下旬；若虫有4个高峰期，分别为3月下旬、5月下旬、7月中旬及9月下旬；卵有4个高峰期，分别为4月中旬、5月下旬、7月下旬及8月下旬。调查中发现，柑橘木虱捕食性天敌中瓢虫科天敌为主要天敌，其中以六斑月瓢虫田间种群数量最多，其种群数量一年中有3个高峰期，分别为4月下旬、6月中旬和9月中旬，种群数量在6月达最高值，滞后柑橘木虱种群数量最高峰1个月；而田间六斑月瓢虫数量在7月下旬调查中仅有2头/m，8月中旬在田间未发现六斑月瓢虫，可能因7和8月温度较高不适宜六斑月瓢虫生存。室内饲养的柑橘木虱若虫羽化出的寄生性天敌以亮腹釉小蜂最多，亮腹釉小蜂寄生率一年中有4个高峰期，分别为6月下旬、9月中旬、9月下旬和10月下旬，寄生率在9月达最高值，8月寄生率仅有3.51%，可能原因为8月温度过高不适宜寄生蜂存活，从而使寄生率降低。

2.4 重寄生现象

体视显微镜下观察发现柑橘木虱若虫存在重寄生现象，重寄生蜂羽化孔位于柑橘木虱若虫背面靠近翅芽下缘，初寄生蜂为亮腹釉小蜂残体（图5-D）。重寄生蜂羽化孔（图5-C）略小于初寄生蜂羽化孔（图3-D和图3-G）。重寄生蜂触角梗节长于索节，雄蜂触角上着生刚毛；单眼红褐色、复眼灰绿色；雌蜂通体黄色，雄蜂头胸连接处及胸腹连接处背面有黑色斑，腹部末端呈黑色；头部后方具1个小褐斑，产卵器稍突出腹末端，雄蜂体型明显小于雌蜂（图5）。与王竹红等（2019）描述的黄食虱跳小蜂（）特征一致，因此，鉴定该重寄生蜂为黄食虱跳小蜂。

3 讨论

关于柑橘木虱天敌种类的调查国内外已有较多报道。Rodríguez-Palomera等（2012）发现墨西哥纳亚里特州柑橘木虱捕食性天敌6种，柑橘木虱寄生性天敌1种；郑朝武和虞国跃（2013）发现广东韶关柑橘木虱捕食性瓢虫优势天敌7种；Kondon等（2015）发现哥伦比亚考卡山谷省柑橘木虱捕食性天敌14种，柑橘木虱寄生性天敌1种；邱海燕等（2018）发现海南琼中柑橘木虱捕食性天敌5种；王竹红等（2019）发现海南海口、福建福州和漳州柑橘木虱寄生性天敌2种；邓铁军等（2021）在广西金秀县未施农药的砂糖橘园中发现柑橘木虱捕食性天敌3种，寄生性天敌2种。本调查在南宁市未施用农药的九里香绿篱和砂糖橘树上发现柑橘木虱捕食性天敌12种，寄生性天敌3种。本研究发现豹纹花翅蚜小蜂可寄生柑橘木虱若虫，条纹金蝉蛛、锈宽胸蝇虎、多色金蝉蛛可捕食柑橘木虱。可见，在未施农药的生态环境下，南宁市的柑橘木虱天敌资源丰富。

当前，为追求经济效益果园内普遍大面积栽种同种果树，使生物种类多样性下降，而害虫的大规模暴发与生物多样性下降密切相关（李东育等，2021）。如广东、海南、广西均发现龟纹瓢虫和六斑月瓢虫（郑朝武和虞国跃，2013；邱海燕等，2018；邓铁军等，2021），但未发现红基盘瓢虫和八斑和瓢虫。寄生性天敌中，我国大陆仅报道亮腹釉小蜂和阿里食虱跳小蜂（章玉苹等，2009）。但本调查新发现豹纹花翅蚜小蜂也能寄生柑橘木虱，该寄生蜂可能来源于周围寄生于扶桑绵粉蚧（）和橄榄片盾蚧（）的种群。说明应合理间作，促进生态系统多样性，以利于果园内生态环境的稳定，从而有更多的天敌来防控柑橘木虱为害（李慧玲等，2016；刘艳俊等，2017；李金峰等，2020；田良恒等，2021）。此外，寄生性和捕食性天敌昆虫成虫普遍存在通过取食蜜源植物补充营养的现象（王建红等，2015）。亮腹釉小蜂在有蜜源（开花荞麦花蜜、蜂蜜水等）的环境中的存活时间更长（Irvin and Hoddle，2021）。雌性瓢虫取食蚕豆（）花蜜可增强繁殖力，延长寿命（Lundgren and Seagraves，2011）。因此，合理间作不仅能使天敌种类增多，更能增强天敌的防控能力。

人工释放天敌是利用天敌防治柑橘木虱的有效举措。在自然条件下，亮腹釉小蜂为柑橘木虱的优势寄生蜂，对该蜂的田间释放与应用也进行了多方尝试（王竹红等，2019；邓铁军等，2021）。王磊等（2018）研究明确了亮腹釉小蜂3日龄蛹为最适宜低温贮藏的虫期，且以10℃低温贮藏3～6 d为最佳方案，初步解决了亮腹釉小蜂低温贮藏造成其产卵能力下降等问题。黄承志等（2021）研究了以年橘（cv.Nianju）为载体的亮腹釉小蜂生产技术，实现了亮腹釉小蜂的规模化生产。但在寄生蜂运输过程中保证其存活率、解决低温贮藏造成其产卵能力下降及田间如何释放寄生蜂值得进一步探究。此外，在本调查中发现1种可寄生亮腹釉小蜂和阿里食虱跳小蜂的重寄生蜂——黄食虱跳小蜂，2013年美国误将黄食虱跳小蜂当作初寄生蜂从巴基斯坦引进来防治柑橘木虱而造成重大经济损失（Bistline-East and Hoddle，2014，2016），在田间应控制重寄生蜂的种群数量，从而使寄生蜂更好地发挥作用。我国于20世纪70年代开始捕食性瓢虫的人工饲养，现已实现以甜菜夜蛾（）低龄幼虫饲喂异色瓢虫的工厂化繁育（王红托等，2012）；在六斑月瓢虫的人工饲养方面，王祥林等（2012）研究了温度对人工饲养六斑月瓢虫的影响，结果表明在17～32℃内六斑月瓢虫各虫态的发育速率随温度升高而加快。在现有基础上，研究六斑月瓢虫的人工饲养技术可为实现六斑月瓢虫防治柑橘木虱提供更扎实的基础。

4 结论

本研究在未施用过农药的九里香绿篱和砂糖橘植株上发现柑橘木虱自然天敌15种，其中捕食性天敌12种，寄生性天敌3种。主要捕食性天敌为六斑月瓢虫，主要寄生性天敌为亮腹釉小蜂。南宁市的柑橘木虱自然天敌资源丰富，在田间应加强保护和合理利用，提高天敌对柑橘木虱的自然控制能力。