申冲 王春林 赵晓松 卢燕宇 唐钰琦 夏北成 李婷婷

0 引言

红树林湿地是重要的滨海蓝碳生态系统之一,具有极大的固碳速率以及长期且持续的固碳能力[1]．红树林的全球储碳量高达3.7～6.2 Pg[2],其平均碳埋藏率约为 38.3 Tg·a-1(以C计,下同),比热带陆地森林高50倍以上,能够抵消人为CO2年排放量的 0.43%[3]．另外,红树林湿地还是重要的甲烷自然源之一,其CH4排放通量约为11.1～20.3 g·m-2·a-1[4]．在20 a的时间尺度内,红树林的CH4排放抵消了20%的蓝碳埋藏[5]以及其吸收CO2所造成的50%的净辐射冷却效应[6]．基于红树林湿地既是重要碳汇也是重要碳源的特性,需综合考虑两部分来研究红树林生态系统的碳收支平衡情况,分析其对全球碳收支的影响,评估其对气候变化的贡献．

若要科学定量地评估红树林缓解气候变化的潜力,需准确量化红树林的碳通量收支．早期红树林生态系统的碳通量主要采用箱式法进行观测[7-9],该方法观测成本低且易于使用,但其测量只在地表或生物量的一小部分区域进行,数据缺乏空间整合[10],且箱的影响可能会造成测量样本的不确定性．近年来,涡动相关法(EC)被广泛应用于生态系统与大气间的碳交换观测以克服这些问题．与箱式法相比,EC法能够长期且连续地测量提供生态系统和大气之间的净生态系统CO2交换(NEE),在生态系统尺度上集成连续通量信息．虽然EC法在红树林的应用越来越多[11-13],但是相比于其他生态系统,采用EC法对红树林湿地进行碳通量观测的研究较少,且研究多针对自然成熟红树林．近年来,利用EC法对碳通量开展的观测实验也揭示了影响红树林湿地碳交换的环境因子．红树林的碳交换过程同时受到气候因子(温度、降水和辐射)和非气候因子(潮汐、高盐度和海风)的影响．温度是决定红树林空间分布和生长的主导因素[14],直接影响植物光合作用及呼吸作用,间接通过影响微生物活性,改变土壤有机碳(SOC)的矿化速率以及CH4的产生和氧化过程[15];降水可促进红树林植物的生长,改变厌氧环境和盐分等因素从而影响凋落物和土壤有机质的分解过程,进而改变CH4和CO2的净交换和湿地的固碳速度[16];太阳短波辐射可促进红树林植物光合作用的发生[17];潮汐淹浸直接影响红树林的淹水环境,使得缺氧条件下生态系统呼吸产生的二氧化碳更少[18],间接影响生态系统呼吸和光合作用;盐胁迫会抑制红树林叶片表面积增长,从而减少光合作用,进而减少红树林的碳积累[19];海风通过冷却作用缓解高温,湿润作用缓解高饱和水汽压差(VPD)产生的大气应力,从而降低生态系统呼吸作用并增加GPP[20]．Zhu等[20]利用EC测量碳通量得出环境影响对日NEE的重要性依次为光合有效辐射、气温、海风、VPD、潮汐盐度和潮汐淹浸．

随着人口密度的增加,过去半个多世纪大面积红树林湿地被转变为养殖场、农田或城镇．全球红树林面积减少了30%～50%,导致0.02～0.12 Pg·a-1的CO2释放到大气中,约占全球毁林排放CO2的10%[21]．我国红树林面积在1950—2000年间减少了50%～70%[22]．自1970年代以来,红树林的生态价值逐渐被认可,世界各地采取了一系列保护和恢复红树林的措施[23]．某些温室气体减排计划已将红树林保护和恢复作为其气候缓解的优先事项[24]．2000年以后,考虑到红树林湿地巨大的生态效益,我国开展了大量红树林生态恢复重建工作,使得我国红树林湿地恢复了近4 000 hm2[22]．人为恢复、重建的红树林湿地生态系统与大气之间的碳交换过程因位置、气候、沉积物类型、海岸地貌以及再生或再造林方法呈现出巨大的差异[25];此外,由于植物生物量积累率和土壤固碳率在不同恢复阶段发生变化,会影响与光合作用以及呼吸作用相关的碳交换过程[26]．然而,迄今为止对于受到人为影响的恢复及重建红树林的碳通量观测及机理研究较少．因此有必要对我国人工恢复红树林的碳交换特征及机制进行深入研究．本研究采用EC法对位于珠江河口人工恢复红树林湿地进行CO2和CH4通量观测,并分析其碳交换变化特征及影响因素．

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区域(113.64°E,22.60°N,图1)位于中国广州南沙滨海湿地公园内,属于亚热带海洋季风气候,冬季盛行西北风,夏季盛行东南风．该区域全年平均气温为21.8 ℃,平均年降水量1 635.6 mm[27]．南沙湿地属于低沉积平原的河口湿地,是人工围垦改造影响下河流和海洋的泥沙不断淤积形成的滩涂．南沙湿地公园总面积约6.5 km2,湿地公园Ⅰ区为1994年恢复,面积为2.4 km2,湿地公园Ⅱ区为2008年恢复,面积为4.1 km2．涡动相关(EC)系统位于Ⅱ区．湿地的红树林群落以黄槿(70%)和无瓣海桑(17%)为主,黄槿群落的冠层高度为3～4 m,林冠密度0.7～0.8．红树林排布呈条纹状,植被冠层约占森林的60%．湿地公园内水面比例为40%左右,水体盐度在1%～8%．

图1 南沙红树林湿地公园及通量观测示意图a.中国东南部及湿地公园位置(红点);b.南沙红树林湿地范围及观测塔位置(红星);c.涡动相关通量观测塔Fig.1 Illustration of study site and eddy covariance systema.map of Southeast of China and location of study site (red dot);b.location of Nansha wetland park;c.photo of the eddy covariance tower

1.2 通量观测方法

测量碳通量用到的方法为涡动相关法(EC法),EC系统安装在湿地公园中心高度为5 m的塔楼内(图1)．该系统由近距离红外气体分析仪(AGG,ABB-Los Gatos Research,USA)和三维声波风速仪(WindMaster Pro,Gill Instruments,USA)组成．CR3000数据记录器以10 Hz的频率记录H2O、CO2和CH4的通量测量值．测量的气象和土壤要素包括日平均气温(Ta,℃)、相对湿度(RH,%)(HMP155,Vaisala,Finland)、风速(WS,m/s)和风向(WD,°)(03002,RM Young,Inc.USA),以及5 cm和10 cm土壤温度(Ts,℃)(109,Campbell Scientific,Inc.USA)和土壤水分(SWC,cm-3·cm-3)(CS616,Campbell Scientific,Inc.USA)．土壤盐度(Hydra Prob 2,Campbell Scientific,Inc.USA)在土壤深度5 cm处测量了几个月．所有测量值取30 min平均值,均由CR1000数据记录器记录．安装在水面下1 m管道内的水位探头以30 min频率测量水位和水温(CS456,Campbell Scientific,Inc.USA)．

观测系统收集了2019年和2020年的全年数据．在2020年6月之前,EC系统安装在5 m高度层．系统可观测范围同时覆盖红树林林分和开阔水域,源区范围为观测点周围100～200 m[28]．随着红树林林分的增长,树冠向5 m高的塔楼靠近,缩小了通量源区域．为满足EC通量观测要求并保持下表面的代表性,在2020年6月将塔楼调整为10 m高．系统随塔楼升至10 m高度,源区范围扩大到观测周围500～600 m．

30 min的气象数据来自附近(1 km内)的标准气象站(十九涌),太阳辐射数据来自广州国家气象站(113°19′E,23°08′N),这部分数据用于填补数据缺失．从MOD13Q1/MYD13Q1产品(空间分辨率250 m)中提取16 d归一化差异植被指数(NDVI)数据．

1.3 数据处理与数据分析

1.3.1 数据质量控制和数据插补

基于EddyPro软件v6.1.0的FLUXNET标准程序,对通量数据做后处理．对10 Hz原始通量数据分别进行野点剔除[29]、延迟时间校正[30]、坐标旋转(二次坐标旋转)[31]、频率响应修正[32]、超声虚温修正和密度(WPL)修正[33]等过程．最后,分别去除33%的CO2通量数据和38%的CH4通量数据．通过随机森林方法对缺失数据进行插补,获得完整时间序列的通量数据．

涡动相关法观测的通量值为净生态系统碳交换NEE,生态系统呼吸Re和总初级生产力GPP需要通过NEE来推算．为了从NEE中分离GPP和Re,通常的方法是应用下面的表达式:

GPP=NEE-Re.

(1)

在夜间,没有光合作用,因此GPP=0,Re=NEE．而在生长季的白天,基于白天呼吸速率对温度的响应与夜间相同的假设,应用夜间通量对温度的响应方程来估算白天的呼吸[34],然后再计算GPP[35]．净生态系统碳交换NEE为正值,表示植被向大气中释放CO2,NEE为负值表示植被净吸收大气中CO2．NEE的符号均表示方向,而不代表大小．GPP通常也用负值表示,代表植被吸收CO2．

1.3.2 通径分析

应用通径分析方法解析环境因子与通量之间的关系[36]．通径分析是基于多元回归和相关分析的基本原则,通过计算直接和间接通径系数,使得环境因子具有解释性的结构．在分析一个因变量与多个自变量间的关系时,可以很好地解释自变量对因变量的直接、间接作用．分别对GPP、Re和NEE日值进行通径分析,通过参数化对NEE的标准化直接效应和总效应,统计识别显著影响NEE的气候驱动因素,并量化其相对重要性．本研究中与CO2和CH4通量相关的环境因子包括总辐射(Ra)、气温(Ta)、土壤温度(Ts)、水汽压(ea)、相对湿度(RH)、风速(WS)、土壤含水量(SWC)、归一化植被指数(NDVI)和水面积比例(Pw)．利用逐步回归的方法,建立环境因子与CO2和CH4通量之间的线性回归方程,得到环境因子之间的直接通径系数,同时得到环境因子与通量之间的相关系数和各环境因子间的相关系数．间接通径系数=rij·Pjy,表示自变量xi通过自变量xj对因变量y的间接作用．其中:rij为自变量xi与xj的相关系数;Pjy为自变量xj对因变量y的直接通径系数．通径系数大小表示自变量xi对因变量y的影响大小,正负分别表示正效应和负效应．

2 结果与讨论

2.1 环境因子变化特征

研究区为典型的亚热带季风气候,夏季温暖湿润,冬季凉爽干燥．总辐射(Ra)的季节变化呈单峰型(图2a),受降水等天气现象影响,日值波动较大,其变化范围为10～325 W·m-2,最大值出现在8月．在春季或夏季受连续降水影响,可能出现低值区,如2020年7月．日均气温(Ta)季节变化明显(图2b),其变化范围在9.5～ 32.1 ℃；土壤温度(Ts)的波动小于气温．2019年年均气温为24.2 ℃,略高于2020年的23.9 ℃．水汽压(ea)与气温的变化趋势一致(图2c),日均值在0.5～3.4 kPa之间,峰值多出现在降水少、气温高的夏秋季．植被指数NDVI的季节变化呈倒V型(图2d),最大值0.8左右,出现在9—10月,最小值0.2左右,出现在2—3月．2019年和2020年年降水量分别为2 085和1 356 mm．2019年是偏湿润的年份,而2020年是偏干旱的年份．

图2 南沙红树林湿地环境因子变化特征Fig.2 Variation of environmental factors over Nansha wetland park during 2019-2020

2.2 CO2和CH4通量日变化特征

CO2通量具有明显的日变化特征,即白天负值净碳吸收,夜间为正值净碳排放(图3a)．在1—5月,白天NEE的碳吸收在-5～-10 μmol·s-1·m-2之间,与夜间的呼吸作用Re量级相当．随着植被生长和温度升高,白天和夜间NEE强度均有增加的趋势．白天NEE最大值出现在9—10月,峰值可达到-20～-28 μmol·s-1·m-2．这一时期的夜间呼吸作用强度为15～20 μmol·s-1·m-2．受全年风向的影响,NEE对应的下垫面水面比例也有所不同,水面比例变化在 20%～70%之间,平均为40%左右(图3c)．CH4通量表现为净排放(图3b),夏季(6月)之前和秋季(10月)之后CH4通量的昼夜差异不大,排放速率在0.2 μmol·s-1·m-2左右．CH4通量的排放峰值出现在8月,与温度的峰值高度一致,日内最大排放速率可达1.2 μmol·s-1·m-2,时间出现在正午．

图3 CO2,CH4通量及下垫面水面积比例日变化特征Fig.3 Daily variations of CO2,CH4 flux and water cover percentage

为进一步分析NEE波动及其成因,将NEE分为日间CO2通量(Fc)和夜间呼吸(Re)(图4)．月均NEE变化在-1～2 μmol·s-1·m-2之间,无明显的季节变化规律．日间Fc变化在-2 ～-6 μmol·s-1·m-2之间,显著低于成熟红树林的日间CO2交换速率(-8～-18 μmol·s-1·m-2)[12]．而夜间Re范围在3～7 μmol·s-1·m-2范围,与成熟红树林呼吸速率相当(2～7 μmol·s-1·m-2)[12]．日间Fc和夜间Re的季节变化均呈单峰型,但其峰值出现的时间不同,日间Fc峰值出现在8—11月,而夜间Re峰值一般出现在8—9月．1—6月期间,白天净吸收速率为-2 μmol·s-1·m-2左右,小于夜间呼吸速率3～4 μmol·s-1·m-2,因此NEE为正值,表现为碳释放．当7—11月白天净吸收峰值(-5～-6 μmol·s-1·m-2)而夜间呼吸逐渐下降时,NEE逐渐表现为碳汇,并在9—11月达到净碳吸收最大．12月随着光合和呼吸作用的减弱,NEE又转为碳源．

图4 日间、夜间和净CO2交换的季节变化箱式图Fig.4 Boxplot of monthly variations of daytime CO2 exchange (Fc),nighttime respiration (Re),and daily NEE in 2019

2.3 CO2和CH4通量季节变化特征

图5所示,NEE无明显的季节变化规律,在2—4月NEE为正值,排放速率达到2～3 g·m-2·d-1(以C计,下同),在8—11月呈现吸收峰值,达到-2 g·m-2·d-1．为了方便GPP与Re比较,图5中将GPP均用正值表示．GPP和Re呈现显著的季节变化．Re峰值出现在8月,GPP峰值滞后．GPP日变化范围在-0.5～-7 g·m-2·d-1之间,受到降水增多的影响3—4月波动较大．8月达到峰值,在8—10月均维持在较高的值(-4.5 ～-6.8 g·m-2·d-1)．GPP的变化与NDVI的变化具有一致性．Re季节波动较小,在3～6 g·m-2·d-1之间,呈典型的单峰曲线变化,在8月达到最大值,随后迅速下降．2019年和2020年最大月GPP分别为-150和-145 g·m-2·month-1(图5b)．

图5 CO2和CH4通量日尺度和月尺度变化特征，NEE,Re和GPP日变化(a)和月变化(b),CH4日变化(c)和月变化(d)Fig.5 (a)Daily variation of NEE,Re and GPP;(b)monthly variation of NEE,Re and GPP;(c)daily variation of CH4 flux;and (d)monthly variation of CH4 flux

NEE的季节变化是GPP和Re共同作用的结果．2019年月Re最大值为160 g·m-2·month-1,出现在8月.在8月之前月Re大于GPP,导致NEE为正,并在3月达到最大值30 g·m-2·month-1．8月以后,Re逐渐下降,而GPP仍处于高值,NEE转为负值,吸收峰分别出现在2019年10月(-10 g·m-2·month-1)和2020年11月(-12 g·m-2·month-1)．总体而言,2019—2020年GPP为-1 334.8～-1 465.7 g·m-2·a-1,Re为1 398.7～1620.70 g·m-2·a-1,红树林湿地公园净CO2通量为74.9～138.4 g·m-2·a-1．

CH4排放通量呈现明显的季节变化特征,排放高值出现在夏秋季,低值出现在冬春季(图5c)．其季节变化与温度具有很好的一致性．CH4日通量范围为0.02～0.15 g·m-2·d-1(图5c),2019年8月峰值为4.5 g·m-2·month-1,2020年7月峰值为4 g·m-2·month-1(图5d)．2019—2020年红树林湿地CH4排放通量为25.1～25.9 g·m-2·a-1,为CH4碳源．

2.4 CO2和CH4的环境影响因素分析

净生态系统碳交换量受光合作用和呼吸作用两个生理过程控制,而GPP和Re的变化又受到各种生物物理因素和植物物候学的驱动[37]．由于环境因子相互作用信息重叠,先采用通径分析方法判断各环境因子对净生态系统碳交换量的影响．根据多元回归分析,日尺度NEE主要受Ra、Pw和ea三个因素影响,R2=0.43,回归方程只能解释43%的NEE日变化．由于NEE与GPP和Re直接相关,进一步分析环境因子通过GPP和Re对NEE的间接影响．通径分析的结构图显示(图6a),NEE与GPP的直接通径系数更高．虽然GPP和Re被认为在空间和时间上都是耦合的,但在响应变化的环境条件时,GPP往往是NEE的主要驱动因素．Ra、Ta、NDVI、ea和Pw通过影响GPP和Re进而间接影响NEE．通径系数显示(表1),无论直接还是间接作用,Ra和Pw均对NEE有高的负相关作用．尽管Ta和ea与NEE的直接通径系数很高,但由于它们对GPP和Re的作用相反,因此对NEE的间接作用反而降低．虽然NDVI对NEE的直接作用很小,但其通过与GPP的高度相关性,而对NEE有很高的间接影响．综合直接和间接通径关系,Ra为最重要的影响因子,而Ta、NDVI和Pw主要通过影响GPP而间接影响NEE．

图6 环境因子与NEE(a)和CH4(b)通量的通径分析(实线箭头表示直接通径,数值表示通径系数；虚线箭头表示相关性,数值表示相关系数)Fig.6 Path diagrams illustrating direct and indirect effects of environmental factors on NEE and CH4 fluxes.Solid arrows denote direct path effect,values on which are direct path coefficients.Dashed arrows denote the relationship between parameters,values on which are correlation coefficients

表1 环境因子对NEE的直接和间接通径系数Table 1 Direct and indirect path coefficients of environmental factors on daily NEE

多元回归分析显示,CH4日通量的影响因子为Ta、Re和NDVI,直接通径系数分别为0.43、0.35和0.23(图6b),R2=0.72,说明方程能解释72%的CH4通量日变化特征．同时Ta和NDVI又通过影响Re而间接影响CH4通量．通径分析显示了环境因子的这种直接和间接影响结构,Ta和NDVI对CH4的间接通径系数分别为0.22和0.12．

2.5 人工红树林与自然红树林碳通量对比分析

南沙红树林湿地公园人工恢复12 a后,仍然为CO2和CH4源,2019—2020年CO2通量为74.9 ～138.4 g·m-2·a-1,CH4通量为25.1～25.9 g·m-2·a-1．而已有研究中人工恢复20～30 a的红树林碳交换为-851±195 g·m-2·a-1[11,37-39],自然红树林碳交换为-664±171 g·m-2·a-1[12,20,40-42],均为强的碳汇(图7,为便于比较,图中用正值表示GPP)．对比GPP和Re发现,南沙红树林的GPP明显低于其他人工恢复和自然红树林,而Re却接近其他红树林的高值．已有研究中的人工红树林往往选择生长快且树木高的无瓣海桑进行种植,恢复20～30 a左右的无瓣海桑植被高度可达12～15 m,其植被生产力更高[11,41]．而自然红树林通常为3～6 m高的秋茄,白骨壤和桐花树等植被群落[12,20,40-42],因此,这些人工恢复红树林具有更高GPP和Re,碳汇强度也高于自然红树林(图7)．本研究中的人工红树林为黄瑾群落,植被高度4～6 m,林龄短且植被的面积只有60%左右,使得群落GPP偏低．同时,高达40%的水面,造成水体CO2的高排放,使得生态系统呼吸增强．植被光合作用生产的GPP无法抵消植被、土壤和水体的呼吸作用,最终使得南沙红树林湿地成为CO2碳源．

图7 人工和自然红树林碳通量对比分析Fig.7 Comparison of carbon exchange between restored and natural mangroves

红树林通常被认为是CH4源[5]．南沙红树林湿地CH4年排放量为25.1～25.9 g·m-2·a-1,显著高于其他红树林CH4排放(1.2～11.7 g·m-2·a-1)[6,20,42-43]．造成本研究红树林湿地CH4排放高的原因：一方面,湿地公园不受潮汐的影响,水体盐度较低,CH4排放不受盐度高的抑制作用;另一方面,水面比植被具有更高的CH4排放速率,而湿地公园高的水面比例(40%)也是造成CH4排放高的重要原因．

在全球范围内,土地利用/土地覆盖变化(LUCC)造成的天然湿地损失约为33%～57%[43]．LUCC(1990—2018年)每年至少会导致0.96±0.22 Gt CO2-eq的温室气体释放到大气中,占IPCC 2014年全球温室气体年排放量的8.0%～9.6%[43-44]．湿地恢复的建设有望弥补全球范围内土地利用/土地覆盖变化造成的碳损失，但不同类型湿地生态系统向碳汇转化的持续时间不同．温带滨海湿地恢复12 a后仍然是碳源[45]．恢复20 a的红树林碳吸收能力可达到-851 g·m-2·a-1[37]．湄公河三角洲人工红树林恢复35 a后与自然红树林的碳储存水平相似[46]．随着植被生长,GPP进一步增加,然而,温度升高会增加CH4和Re的排放,因此,南沙红树林湿地达到碳平衡还需要很长的时间．南沙湿地为了鸟类保护和休闲娱乐,而保留了大面积的水域．尽管红树林湿地目前仍是碳源,但其在环境保护和生态旅游等方面仍发挥着重要的作用．

3 结论

本研究基于涡动相关观测数据,分析珠江口人工恢复红树林湿地CO2和CH4通量特征及其影响因素．研究发现,NEE的季节波动较大,日NEE以正值碳排放为主,碳吸收出现在9—11月．GPP和Re均呈单峰型季节变化,Re的峰值出现在8月,GPP峰值滞后且持续时间长．CH4通量季节变化与温度具有很好的一致性,排放最大值出现在7—8月．2019—2020年红树林湿地CO2通量为74.9～ 138.4 g·m-2·a-1,CH4通量为25.1～25.9 g·m-2·a-1,均为CO2和CH4的源．总辐射是控制NEE季节变化的最主要因素,尽管气温、NDVI均对NEE和CH4排放产生影响,但其影响途径不同．气温和NDVI对NEE的影响是通过GPP产生间接作用,而对CH4通量的影响则是通过Re．由于南沙红树林湿地水面比例较高,其达到碳平衡还需要很长的时间．