姚彤 胡晓龙 贾永红 张富荣

摘要：【目的】明確玉米秸秆生物炭对天人菊土壤养分含量、酶活性和根际真菌群落等环境因子变化规律的影响及其作用机制，为提高玉米秸秆的资源化利用提供理论依据。【方法】在盆栽天人菊土壤中分别施入20、40、60和80 g/kg的玉米秸秆生物炭，以不添加玉米秸秆生物炭处理为对照（CK），于盛花期测定各处理天人菊根际土壤的速效养分（速效磷、速效钾、碱解氮和有机质）含量及过氧化氢酶（CAT）和脲酶活性，采用高通量测序技术测定根际土壤真菌群落多样性，并分析玉米秸秆生物炭作用下天人菊根际土壤理化性质与土壤真菌群落结构间的相关性。【结果】与CK相比，土壤中施入20～60 g/kg玉米秸秆生物炭可显著提高天人菊根际土壤速效磷含量（P<0.05，下同），极显著提高速效钾、碱解氮和有机质含量（P<0.01，下同）;在土壤酶活性方面，土壤中施入20～80 g/kg玉米秸秆生物炭对CAT活性无显著影响（P>0.05，下同），施入40 g/kg玉米秸秆生物炭极显著提高脲酶活性，但施入量达80 g/kg时极显著降低脲酶活性。即玉米秸秆生物炭能有效改变天人菊根际土壤理化性质，且以施入40 g/kg的效果最佳。施入玉米秸秆生物炭能调控天人菊根际土壤的真菌群落结构，也是以施入40 g/kg的真菌物种相对丰度较高，生物炭作用效果最明显。在门分类水平上，各玉米秸秆生物炭处理天人菊根际土壤真菌群落结构中以子囊菌门（Ascomycota）为绝对优势菌门，其次是担子菌门（Basidiomycota）、接合菌门（Zygomycota）、壶菌门（Chytridiomycota）和球囊菌门（Glomeromycota）;在科分类水平上，优势菌科为子囊菌门的6个科[毛壳菌科（Chaetomiaceae）、小囊菌科（Microascaceae）、丛赤壳科（Nectriaceae）、毛球壳科（Lasiosphaeriaceae）、子囊菌科（Ascomycoceae）和毛孢壳科（Coniochaetaceae）]及接合菌门的被孢霉科（Mortierellaceae），且毛壳菌科、小囊菌科、从赤壳科、子囊菌科、被孢霉科及毛孢壳科等6个根际土壤优势菌科均表现为各玉米秸秆生物炭处理的相对丰度明显高于CK。天人菊根际土壤理化特性指标与子囊菌门和接合菌门及子囊菌科、被孢霉科和毛孢壳科的相对丰度密切相关。【结论】玉米秸秆生物炭可活化天人菊根际土壤理化性质及酶活性，改变土壤真菌群落结构，进而提高土壤肥力，其中以施入40 g/kg玉米秸秆生物炭的作用效果最佳，可在生产上推广应用。

关键词： 玉米秸秆生物炭;天人菊;根际土壤;真菌丰度

中图分类号： S156.2                            文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2021）04-0942-09

Effects of corn stalk biochar on soil physicochemical properties and fungal community structure in the rhizosphere of

Gaillardia pulchella Foug.

YAO Tong， HU Xiao-long， JIA Yong-hong*， ZHANG Fu-rong

（Vocational and Technical College of Inner Mongolia Agricultural University， Baotou， Inner Mongolia  014109， China）

Abstract：【Objective】To clarify the effects of corn stalk biochar treatment on the changes of environmental factors such as soil nutrient content， enzyme activity and rhizosphere fungus community in Gaillardia pulchella Foug. and its mechanism， and provide theoretical basis for the utilization of corn stalk. 【Method】Applied 20， 40， 60 and 80 g/kg corn stalk biochar into the soil of potted G. pulchella. Used no corn stalk biochar treatment as control（CK）， and measured contents of available nutrients（available phosphorus， available potassium， alkali-hydrolyzable nitrogen and organic matter） and the activities of catalase（CAT） and urease in rhizosphere soil of G. pulchella  during the full bloom period. High-throughput sequencing technology was used to determine the fungal community diversity in rhizosphere soil， and  the correlation between the physical and chemical properties of the rhizosphere soil and soil fungal community structure under the action of corn stalk biochar was analyzed. 【Result】Compared with CK treatment， applying 20-60 g/kg corn stalk biochar into the soil could significantly increase the content of available phosphorus in the rhizosphere soil of G. pulchella （P<0.05， the same below）， and extremely significantly increase available potassium， alkaline nitrogen and organic matter content （P<0.01， the same below）. In terms of soil enzyme activity， the application of 20-80 g/kg corn stalk biochar in the soil had no significant effect on CAT activity（P>0.05， the same below）. Application of 40 g/kg corn stalk biochar extremely significantly increased urease activity， but application of 80 g/kg corn stalk biochar extremely significantly reduced urease activity. That was to say， corn stalk biochar could effectively change the physical and chemical properties of the rhizosphere soil of G. pulchella， and the effect of 40 g/kg was the best.  The application of corn stalk biochar could regulate the fungal community structure in the rhizosphere soil of G. pulchella， and the relative abundance of fungal species at 40 g/kg was higher， and the effect of biochar was the most obvious. At the level of phyla classification， Ascomycota was the absolute predominance in the structure of the fungal flora in the rhizosphere soil of the corn stalk biochar treatment， followed by Basidiomycota， Zygomycota， Chytridiomycota and Glomeromycota. At the level of family classification， the dominant family of bacteria were six families of Ascomycota：Chaetomiaceae， Microascaceae， Nectriaceae， Lasiosphaeriaceae， Ascomycoceae， Coniochaetaceae， and Mortierellaceae of the phylum Mortierellaceae. In the all six dominant bacteria families（Lasiosphaeriaceae， Microascaceae， Nectriaceae， Ascomycoceae， Mortierellaceae and Coniochaetaceae） in rhizosphere soils， the relative abundance of each corn stover biochar treatment was higher than that of CK treatment. The physicochemical characteristics of the rhizosphere soil of G. pulchella  were closely related to the relative abundance of Ascomycota and Zygomycota， Ascomycocaceae， Mortierellaceae and Chaetomium. 【Conclusion】Corn stalk biochar can activate the physicochemical properties and enzyme activity of the rhizosphere soil of G. pulchella， change the structure of soil fungi community， and improve soil fertility. Among them， 40 g/kg corn stalk biochar has the best effect， and can be promoted and applied in production.

Key words： corn stalk biochar; Gaillardia pulchella Foug.; rhizosphere soil; fungi abundance

Foundation item： Natural Science Foundation of Inner Mongolia（2019MS03018）;Scientific and Technological Innovation Team Project of Vocational and Technical College of Inner Mongolia Agricultural University （2017CXTD01）

0 引言

【研究意义】天人菊（Gaillardia pulchella Foug.）为菊科一年生草本植物，花期长且生性强韧，具有耐风、抗潮及耐旱的特性，是我国北方干旱区常用的绿化和防风固沙植物（邱玲玉，2010）;然而土壤生产力低下会严重影响天人菊的生长发育，进而制约其产业的可持续发展。秸秆生物炭能有效提升土壤肥力，促进逆境环境胁迫下的作物生长（赵君等，2019）。生物炭丰富的表面积、发达的孔隙结构和官能团可有效改善土壤pH、阳离子交换量、营养元素及水分含量等理化性质（张乾等，2019），有利于维持微生物活性平衡，提高微生物参数评价土壤的质量（唐行灿和陈金林，2018）。内蒙古是我国玉米的主产区之一，秸秆资源丰富，仅2018年的玉米秸秆产量就达4488.75万t，但因秸秆供求错配等原因导致大量玉米秸秆被随意置弃或焚烧，其利用率极低（红霞和刘春艳，2020），而造成生态环境恶化及资源浪费。因此，开展玉米秸秆生物炭在园林植物的应用研究，并了解生物炭与土壤理化性质、微生物群落结构及植物生长的相互作用机制，对提高玉米秸秆资源化利用具有重要意义。【前人研究进展】生物炭的施用可减少土壤中养分流失及污染物在作物根际区的迁移，提高养分利用率（桂利权等，2020）。张祥等（2013）研究表明，生物炭作用于红壤和黄棕壤时能增加土壤有机质及氮、磷、钾的含量，且随着生物炭量的增加其养分含量也随之增加。王雪玉等（2018）研究表明，施用20～60 t/ha的生物炭可提高温室黄瓜根际土壤碱解氮、速效磷、速效钾含量、脲酶和蔗糖酶活性及细菌结构，其中生物炭施用量在20 t/ha时的调控效果最优。陈芳等（2019）通过研究秸秆炭、谷壳炭和木炭对水稻生长及土壤养分的影响，结果显示，秸秆炭施用量为20 t/ha、谷壳炭施用量为40 t/ha时，土壤中的速效氮、速效磷、速效钾和总养分含量明显增加，干物质量和产量达最高值。王智慧等（2019）研究发现，生物炭对半干旱地区草甸土壤的养分及酶活性均具有显著促进作用。王娟和黄成真（2020）研究报道，生物炭可降低土壤的容重，抑制水分蒸发，并改变土壤的物理结构。杨彩迪等（2020）研究指出，添加生物炭可促进酸性土壤有机质的提高，有效改良酸性土壤，从而提高作物产量。此外，生物炭能促进土壤微生物群落多样性、代谢能力及其活性（葛成军等，2012）。邓建强等（2018）对山地黄棕土壤改良的结果表明，添加适量生物炭可提高土壤微生物多样性，且以10～30 t/ha的添加量效果最佳。黄修梅等（2019）研究表明，添加20 t/ha的生物炭可增加马铃薯根际土壤子囊菌门相对丰度，而降低担子菌门中子囊菌科和粪壳菌科及粪壳菌目的相对丰度。【本研究切入点】生物炭与土壤养分的耦合关系受生物炭、土壤及植物性状等因素的影响，目前有关生物炭影响作物土壤养分和微生物菌群的研究主要集中在大田试验（唐行灿和陈金林，2018），而利用玉米秸秆生物炭调控盆栽天人菊土壤养分及根际土壤真菌多样性的研究鲜见报道。【拟解决的关键问题】将玉米秸秆生物炭拌入天人菊盆栽土壤中，探讨玉米秸秆生物炭对天人菊土壤养分含量、酶活性和根际真菌群落等环境因子变化规律的影响及其作用机制，为提高玉米秸秆的资源化利用提供理论依据。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

玉米秸秆生物炭购自辽宁金和福农业科技股份有限公司，是由玉米秸秆在400 ℃下于半封闭炭化炉内缺氧燃烧8 h制备而得，其主要技术指标：碱解氮159.2 mg/kg，速效磷394.2 mg/kg，速效钾784.0 mg/kg，有机质925.7 g/kg，pH 9.04，C/N比值67.03%。天人菊幼苗由内蒙古蒙草生态环境（集团）股份有限公司提供。供试土壤类型为沙壤土，其碱解氮、速效磷和速效钾含量分别为140.5、155.4和57.6 mg/kg，有机质含量为28.4 g/kg。

1. 2 试验方法

天人菊的盆栽试验于2019年4—6月在内蒙古农业大学科技园区基地日光温室开展，共设4个生物炭处理（T1～T4），分别在供试土壤中添加20、40、60和80 g/kg生物炭，搅拌均匀;以不添加生物炭处理为对照（CK）。待新购入的天人菊幼苗稳定7 d后，从中选取长势基本相同的幼苗，每处理30株，定植于直径18 cm、高18 cm的营养钵中，每隔5 d浇水1次，保持通风，设3个重复。

1. 3 指标测定

天人菊定植后，每处理随机选取5盆，测定定植后20 d（盛花期）根际土壤的速效养分（速效磷、速效钾、碱解氮和有机质）含量及过氧化氢酶（CAT）和脲酶活性。速效磷含量采用钼锑抗比色法进行测定，速效钾含量采用火焰光度计法进行测定，碱解氮含量采用碱解扩散法进行测定，有机质含量采用重铬酸钾外加热法进行测定，CAT及脲酶活性分别采用高锰酸钾滴定法和奈氏比色法进行测定。同时以抖落法采集根际土壤，将花盆侧切取出完整的植株及根系土球，抖落去除大块土壤及杂质后，将5盆天人菊混合根系土密封并超低温（-80 ℃）保存备用。采用ITS（Internal transcribed spacer）序列高通量测序技术测定根际土壤真菌群落多样性，遵循Illumina测序儀构建文库，以ITS2为目标区域进行引物设计。以DNA为模板，通过Phusion酶扩增25～35个循环，PCR反应体系25.0 ?L，完成一轮PCR扩增后，在正、反向引物两端利用不同的BarCod对多个上机样本进行区分。PCR扩增产物以Beads进行纯化，然后使用AxyPrepTM Mag PCR Normalizer进行数据归一化处理，将构建好的文库上样至cBots或簇生成系统，用于簇生成及MiSeq测序;根据Overlap关系进行合并、拼接、过滤及Q20和Q30质控分析，对最终获得的Clean数据进行微生物多样性及不同微生物丰度分析。

1. 4 统计分析

试验数据采用Excel 2010和SPSS 19.0进行整理分析，并以RDP数据库（11.9版）进行真菌物种分类分析。

2 结果与分析

2. 1 玉米秸秆生物炭对天人菊根际土壤理化性质的影响

于天人菊盛花期采集不同处理的根际土壤样本，分析玉米秸秆生物炭对根际土壤理化性质的影响。由表1可知，T1、T2、T3和T4处理的土壤速效磷含量较CK分别提高31.62%、38.99%、36.19%和28.23%，除T4处理外，其他3个玉米秸秆生物炭处理均显著高于CK（P<0.05，下同）;4个玉米秸秆生物炭处理的速效钾含量均极显著高于CK（P<0.01，下同），较CK分别提高58.83%、59.56%、75.78%和152.09%;而碱解氮含量较CK分别提高20.15%、29.52%、19.96%和4.75%，其中T1、T2和T3处理均极显著高于CK。T1～T4处理的土壤有机质含量也极显著高于CK，分别较CK提高37.49%、44.24%、36.05%和34.55%。在CAT活性方面，T1、T2、T3和T4处理与CK的差异均不显著（P>0.05，下同）;在脲酶活性方面，T1和T3处理与CK间无显著差异，T2处理较CK极显著提高19.51%，而T4处理较CK显著降低14.02%。由此可知，玉米秸秆生物炭能有效改变天人菊根际土壤理化性质，且以T2处理的效果最佳。

2. 2 玉米秸秆生物炭对天人菊根际土壤真菌多样性的影响

图1为天人菊盛花期不同玉米秸秆生物炭处理下其土壤真菌物种进化关系的系统发育进化树。系统发育进化树的组成包括节点（分类学单元）、分支（微生物）和文字，其中，节点表示相对丰度高低，分支表示各分类单元间的关系，系统发育进化树环形部分的文字表示分类等级，由内到外依次增加;红色区域表示真菌相对丰度较高，绿色区域表示真菌相对丰度较低。由图1可知，T1、T2和T3处理被红色覆盖的区域面积相对较大，且明显大于CK，说明施入玉米秸秆生物炭能调控天人菊根际土壤的真菌群落结构。其中，T2处理由内到外被红色覆盖区域面积最大，即真菌物种相对丰度较高，生物炭作用效果最明显。T4处理与CK间无明显差异。

在门分类水平上，各玉米秸秆生物炭处理天人菊根际土壤真菌群落结构中以子囊菌门（Ascomycota）为绝对优势菌门，占菌群物种总数的85.63%（表2）;其次是担子菌门（Basidiomycota）、接合菌门（Zygomycota）、壶菌门（Chytridiomycota）和球囊菌门（Glomeromycota），分别占菌群物种总数的7.82%、5.54%、1.83%和1.23%。根际土壤优势菌门的相对丰度在不同玉米秸秆生物炭处理间也存在明显差异，子囊菌门、担子菌门、接合菌门、壶菌门及球囊菌门在T2和T3处理中的相对丰度明显高于CK，且均以T2处理的相对丰度最高;在T1和T4处理的根际土壤优势菌门中，壶菌门的相对丰度反而低于CK。

在科分类水平上，各玉米秸秆生物炭处理天人菊根际土壤真菌群落结构中的优势菌科为子囊菌门的6个科[毛壳菌科（Chaetomiaceae）、小囊菌科（Microascaceae）、丛赤壳科（Nectriaceae）、毛球壳科（Lasiosphaeriaceae）、子囊菌科（Ascomycoceae）和毛孢壳科（Coniochaetaceae）]及接合菌门的被孢霉科（Mortierellaceae），分别占菌群物种总数的18.92%、8.61%、3.13%、4.31%、2.80%、1.72%和1.50%（表3）。在毛壳菌科、小囊菌科、从赤壳科、子囊菌科、被孢霉科及毛孢壳科等6个根际土壤优势菌科中，均表现为各玉米秸秆生物炭处理的相对丰度明显高于CK，且也是以T2处理的相对丰度最高。

2. 3 天人菊根际土壤养分与真菌群落结构的相关分析结果

由表4可知，在门分类水平上，天人菊根际土壤真菌群落结构中子囊菌门、担子菌门、接合菌门和球囊菌门占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量、速效钾含量、碱解氮含量、有机质含量、CAT活性及脲酶活性均呈正相关，壶菌门占菌群物种总数的比例除了与根际土壤速效钾含量呈负相关外，与其他土壤理化性质指标也呈正相关。其中，子囊菌门占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量、碱解氮含量和有机质含量呈显著正相关;接合菌门占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量呈极显著正相关，与有机质含量呈显著正相关。在科分类水平上，天人菊根际土壤真菌群落结构中毛壳菌科、小囊菌科、丛赤壳科和子囊菌科占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量、速效钾含量、碱解氮含量、有机质含量、CAT活性及脲酶活性均呈正相关，其中，子囊菌科占菌群物种总数的比例与根际土壤速效钾含量及碱解氮含量呈显著正相关，被孢霉科占菌群物种总数的比例与根际土壤碱解氮含量呈显著正相关，毛孢壳科占菌群物种总数的比例与根际土壤脲酶活性呈显著正相关。

3 讨论

生物炭发达的孔隙结构会直接影响和改变土壤理化性状，间接增加微生物活性，进而促进植物对养分的吸收和利用（李亚娇等，2019）。在本研究中，施用玉米秸秆生物炭后，天人菊从生长期到开花期其根际土壤养分和有机质含量均有不同程度的提高，与生物炭作用于烤烟（李小磊等，2019）、葡萄（何秀峰等，2020）和水稻（黄雁飞等，2020）的效果一致。究其原因：一是生物炭通过其较大表面积和多孔结构降低土壤养分的淋溶损失;二是土壤对富含矿物质元素的生物炭产生营养吸附效果。速效磷和速效钾含量的增加可能还与生物炭调控微生物环境而加速解磷菌和解钾菌生长，最终实现磷和钾元素从无效形式向有效形式转化相关。利用生物炭抑制反硝化反应，降低有机质矿化速率也是土壤碱解氮和有机质含量增加的主要原因之一。隨着生物炭施用量的增加，土壤速效磷、碱解氮和有机质含量均呈先升高后降低的变化趋势，可能是生物炭施用量过多，其微小颗粒会侵入土壤毛管孔隙，形成阻塞而导致可利用毛管孔隙数量下降（赵君等，2019），最终抑制土壤养分吸收。本研究结果表明，天人菊根际土壤速效钾含量随着玉米秸秆生物炭施用量的增加而呈直线上升，与王宁等（2016）的研究结果一致，是由于沙土的基础养分只有57.6 mg/kg，属于国家土壤养分分级标准中的养分缺乏级别（50～100 mg/kg），生物炭的增加能促进速效钾在土壤中的生物转化率而提高其含量。

土壤酶活性是评价土壤肥力和生物活性的重要指标（林刚云等，2020）。冯爱青等（2015）、许云翔等（2019）的研究结果均表明，添加秸秆生物炭能有效提高土壤脲酶活性，降低土壤CAT活性。胡华英等（2019）研究证实，高添加量生物炭可提高土壤脲酶活性，但对土壤CAT活性的影响不显著。在本研究中，施用玉米秸秆生物炭对天人菊根际土壤CAT活性影响不显著，但对土壤脲酶活性有显著影响，具体表现为玉米秸秆生物炭施用量为40 g/kg时可显著提高土壤脲酶活性，施用量达60～80 g/kg时则降低土壤脲酶活性。究其原因可能是玉米秸秆生物炭通过对反应底物的吸附作用而提高土壤脲酶活性，但生物炭表面活性位点被某种物质包围后会阻碍酶促反应，从而降低土壤脲酶活性（江赜伟等，2019）。说明土壤酶活性受生物炭原材料、热解温度、添加量及植物与土壤性状等综合因素的影响。

生物炭通过释放自身的养分而提高土壤微生物多样性及其生物活性，进而改变土壤功能（唐行灿和陈金林，2018）。微生物是土壤养分循环、转化及推进有机质形成的主要驱动因子（李发虎等，2017），而土壤养分和结构又反作用于微生物，直接或间接使微生物丰度和结构发生改变（Zhu et al.，2017;李红宇等，2020）。真菌作为土壤微生物的重要组成单元，可促进寄主植物吸收土壤养分和分解土壤结构，影响土壤微生物群落分布（Doran and Zeiss，2000;姜海燕等，2010）。本研究结果表明，天人菊根际土壤真菌群落结构中子囊菌门占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量、碱解氮含量和有机质含量呈显著正相关，接合菌门占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量呈极显著正相关、与有机质含量呈显著正相关。在科分类水平上，子囊菌科占菌群物种总数的比例与根际土壤速效磷含量和碱解氮含量呈显著正相关，被孢霉科占菌群物种总数的比例与根际土壤碱解氮含量呈显著正相关，毛孢壳科占菌群物种总数的比例与根际土壤脲酶活性显著正相关。可见，土壤理化特性指标与上述真菌门/科的相对丰度密切相关。子囊菌门和接合菌门作为土壤中的重要分解群落，能降解木质素和角质素，促进土壤养分循环（李明等，2016）。被孢霉科真菌具有很强的降解纤维素能力，其数量能反映土壤中有机质和养分含量的丰富程度及抵御病虫害的能力（Curran et al.，2000;邓娇娇等，2019）。土壤养分含量与土壤微生物活性关系紧密（Carney and Matson，2005;刘洋等，2016），但目前有关子囊菌科、毛孢壳科及未识别科真菌影响土壤养分的研究鲜见报道，因此这些真菌是否通过寄主于土壤动植物残体进行有机质分解而促进土壤养分含量及提高酶活性尚有待进一步研究。

4 结论

玉米秸秆生物炭可活化天人菊根际土壤理化性质及酶活性，改变土壤真菌群落结构，进而提高土壤肥力，其中以施入40 g/kg玉米秸秆生物炭的作用效果最佳，可在生产上推广应用。

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（责任编辑 兰宗宝）