赵圣军 陶珊慧 冯子洋 张文文 许 青*

(1.东北林业大学，哈尔滨，150040；2.生态环境部南京环境科学研究所，南京，210042)

脊椎动物尸体是一种营养丰富的有机物，它不仅参与了所在生态系统的能量流动，而且是向食物网提供能量的重要资源[1]。食腐性脊椎动物和无脊椎动物通过分解尸体，促进了有机物的分解和能量的循环，近年来被认为是为生态系统提供功能和服务的重要组成部分[2-4]。由于地理、季节和环境的差异，小型脊椎动物尸体在不同地区被利用情况是多变的[5-6]。动物尸体在野外被分解主要由4类竞争者决定：葬甲虫科昆虫、食腐脊椎动物、蚂蚁和其他蝇类。春末和夏季，葬甲虫是在中、北纬林地中参与小型脊椎动物尸体分解的主要食腐动物类群[7]。葬甲虫是一种特殊的昆虫群，对于大多数葬甲虫来说，利用脊椎动物的尸体是生活中必不可少的一部分。与其他食腐动物不同的是，葬甲科(Silphidae)覆葬甲属(Nicrophorus)的成虫可将尸体掩埋在土里作为幼虫的食物，通过将尸体埋起来的策略避免与其他生物类群发生竞争，特别是与食腐性的脊椎动物和嗜尸的苍蝇之间的竞争[8]，竞争可能会导致葬甲虫在林区或城市生境中的繁殖成功率下降[9]；另外，葬甲虫通过将尸体掩埋起来对于降低病菌在食物网中的传播起着重要作用。在一些生态系统中，食腐脊椎动物是最早到达尸体的动物之一，对于大量的兼性食腐动物和食肉动物而言，脊椎动物尸体是一种营养丰富的资源[1，10]。葬甲虫与食腐脊椎动物之间存在资源竞争，这种竞争可以使葬甲虫补偿由于缺乏食腐脊椎动物利用尸体而导致降低的生态功能[11]。苍蝇是常被怀疑与葬甲虫争夺尸体的类群。Didham等[12]研究发现，虽然在森林中浅埋的尸体比在草地中深埋的尸体有更多的蝇幼虫，但葬甲虫在森林中的产卵成功率仍比在草地中高。葬甲虫的螨寄生现象和双亲对幼虫照顾(包括从尸体中移除蝇卵和幼虫)是导致苍蝇幼虫未能成功与葬甲虫竞争尸体的两个可能原因。国外对于葬甲虫研究起步较早，1933年Pukowski[13]首次详细描述了覆葬甲属生态学，对葬甲虫行为进行了开创性的调查研究。近几年对葬甲虫与其他生物类群竞争的研究趋于微观，如葬甲虫的免疫系统、肛门分泌物以及葬甲虫与微生物之间的竞争等[14-15]。目前国内关于尸体的研究方向多集中在尸解性昆虫群落在尸体上的演替规律上[16-19]，关于葬甲虫与食腐动物之间对小型脊椎动物尸体竞争的研究比较少。小型脊椎动物尸体可以对生态群落的许多部分产生直接和间接的影响，并有助于稳定物种多样性和营养动态循环[20-21]。关于小型脊椎动物尸体被利用时间的研究有助于揭示各食腐动物在不同时间的生态重要性，特别是关于食腐动物之间对资源的竞争关系。本论文通过在野外林区生境中投放鸡雏尸体，记录随着时间动态变化各类食腐动物在不同时期利用尸体的情况，通过比较各类食腐动物在不同时期利用尸体情况来讨论它们之间对尸体的竞争关系。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

研究地点选择在黑龙江省尚志市帽儿山林场老山人工实验站。该区域地理坐标为45°20′—45°25′N，127°29′—127°44′E，为松嫩平原向大、小兴安岭和长白山的过渡地带，位于张广才岭西坡，北部为小兴安岭，西北为松嫩平原，东南为长白山。帽儿山地区受大陆性季风气候影响，年平均气温为2—6℃，7月平均气温约为20—21℃，年平均降雨量约为400—650 mm，年平均蒸发量为1 000—1 100 mm，年日照时数在2 150—2 480 h[22]。主要乔木为樟子松(Pinussylvestrisvar.mogolica)、兴安落叶松(Larixgmelinii)、红松(Pinuskoraiensis)、榆(Ulmuspumila)、紫椴(Tiliaamurensis)、糠椴(Tiliamandshurica)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)和白桦(Betulaplatyphylla)等，灌木丛为东北百合(Liliumdistichum)、山葡萄(Vitisamurensis)、荨麻(Urticafissa)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)以及忍冬属(Lonicera)植物等。

1.2 实验材料

1.3 实验方法

2018年6月中旬进行实验，在研究区域选择5种林区生境，分别是樟子松林、兴安落叶松林、红松林、天然次生阔叶林和蒙古栎林，每种生境面积约为1 hm2。早8：00开始投放鸡雏尸体，间隔5 m，标记记录投放位置；用1 m长的牙线系在每只尸体腿部，以方便寻找被移动的尸体[23]。每种生境投放20只，共投放100只。当日14：00开始观察，此后每天8：00和14：00各观察1次，记录不同时期参与尸体利用的食腐动物类群及各食腐动物利用尸体的数量和利用时间。

根据触发式红外相机拍照辨认鸟类和兽类，记录在各种生境中出现的脊椎动物种类、数量及出现时间，红外相机设定为触发式拍照，连续拍摄3张[24-25]。无脊椎动物的收集分2步：在尸体被完全利用前，定期观察各生境不同时期尸体上出现的葬甲类和蚂蚁、苍蝇类等小型动物，逐个鉴定并做记录；当尸体样本被完全利用后，采集在尸体上和以尸体为圆心，半径为1 m范围内体长超过2 mm的土壤动物，用酒精浸泡保存带回实验室进行详细分类鉴定。

实验对尸体在野外是被哪类食腐动物利用特此区分：第一种情况，对实验样地尸体巡查时，如果发现尸体在投放地消失，首先要在尸体所在位置为圆心，半径为2 m的土壤范围内寻找尸体，若尸体已被埋到土壤里，则认定尸体被葬甲利用；第二种情况，当观察实验时发现除了第一种情况外的尸体在原来位置及附近范围内丢失或通过红外相机记录到尸体被食腐类脊椎动物食用，则认定尸体是被食腐类脊椎动物利用；第三种情况，尸体被其他无脊椎动物分解，若皮肤、肌肉和骨头等仍然存在，则观察将继续进行，当尸体既没有被葬甲虫利用，也没有被食腐类脊椎动物利用，而是在原地被分解至只剩残骸，则认定尸体被无脊椎动物利用。实验观察从投放尸体开始到尸体全部被完全利用为止。

1.4 数据分析

本实验通过记录各食腐动物在不同时期利用的尸体数量，比较各个食腐动物在不同时期对尸体的利用率。另外，因为不同时期当尸体被利用后，剩余未被利用的尸体总数会发生变化(如第一时期剩余尸体总数为100只，当第1时期尸体被食腐动物利用m只后，第二时期剩余未被利用的尸体总数即为100-m只，以此类推)，因此本实验通过设计以下公式，来比较各食腐动物在每个时期利用的尸体数占剩余未被利用的尸体总数的比例。该比例(Ptn%)计算公式如下：

Ntn表示各食腐动物在第n时间段内利用的尸体数(n=1表示在0—6 h时间段，n=2表示在6—24 h时间段，n=3表示在24—30 h时间段，后面时间段以此类推)。N总表示实验样地尸体总数。运用Excel软件进行数据处理。

2 结果

2.1 主要食腐动物类群

本研究共记录到参与尸体分解的动物5纲8目15科24种，其中包括唇足纲(Chilopoda)1目1种，多足纲(Diplopoda)1目1种，昆虫纲(Insecta)3目8科15种，鸟纲(Aves)1目2科3种和哺乳纲(Mammalia)2目3科4种(表1)。食腐动物可分为葬甲虫、食腐脊椎动物、蚂蚁和蝇等食腐无脊椎动物3类。

表1 夏季利用尸体的动物名录Tab.1 A list of animals that use carcasses in summer

葬甲虫类。葬甲科的昆虫是较快发现尸体资源并在尸体附近活动的群体，部分个体在尸体投放2 h内就能把尸体埋起来以独享资源。本次实验共记录到5种葬甲虫，分别是尼覆葬甲(Necrophorusnepalensis)、达乌里覆葬甲(Aclypeadaurica)、隧葬甲(Silphaperforata)、黑覆葬甲(Nicrophorusconcolor)和前星覆葬甲(Nicrophorusmaculifrons)。

食腐脊椎动物类。食腐类脊椎动物能较快地将尸体从原地消失，是与葬甲科昆虫竞争尸体最激烈的食腐动物。本次实验观察到在尸体附近活动的食腐类脊椎动物有7种，其中利用尸体的优势种为黑线姬鼠(Apodemusagrarius)、大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、花鼠(Tamiassibiricus)和黄鼬(Mustelasibirica)。

蚂蚁、蝇类等食腐无脊椎动物类。各个林型中参与尸体分解的食腐类无脊椎动物到达尸体上顺序差不多。首先所有尸体都有蚁科(Formicidae)动物的参与，而且蚁科是最先发现与接近尸体的，如路舍蚁(Tetramoriumcaespitum)和日本弓背蚁(Camponotusjaponicus)，随后是丝光丽蝇(Luciliasericata)、厩腐蝇(Muscinastabulans)等各种双翅目(Diptera)昆虫。

2.2 不同时期各食腐动物利用尸体数比较

投放的100只尸体在72 h之内被完全利用。葬甲虫是利用尸体的优势群体，共利用了71%；其次是食腐类脊椎动物，利用了27%；苍蝇等无脊椎动物仅利用2%。

葬甲虫在每个时期都参与尸体利用，且相比于其他食腐动物利用尸体的数量都是最多的。食腐类脊椎动物利用尸体的时间是在48 h以内各时间段(图1)。尸体从投放开始6 h内蝇类等无脊椎动物最先开始接触尸体，之后是葬甲科昆虫，脊椎动物稍晚。0—6 h内尸体开始丢失，葬甲虫成功埋葬了10只尸体，食腐类脊椎动物利用了4只。6—24 h是葬甲虫类和食腐类脊椎动物利用尸体的高峰期，共46只尸体被完全利用，其中葬甲虫利用28只，占被利用总数的60.8%；食腐脊椎动物利用18只，占脊椎动物在所有时间段利用尸体总数的66.6%，尸体投放24 h后，食腐类脊椎动物利用尸体的数量逐渐减少。24—30 h和30—48 h时间段葬甲虫类和食腐脊椎动物利用尸体情况较相似，一些鸦科等(Corvidae)食腐鸟类开始在尸体上活动，但未观察到其成功利用尸体。48 h后尸体被利用较缓慢，尸体上的葬甲虫数量逐渐减少。蝇类等无脊椎动物在前期没有完全利用尸体，仅在54—72 h时间段利用了2只。

图1 不同时期各种食腐动物利用尸体数量比较Fig.1 Comparison of the number of the carcasses used by various scavengers at different periods

2.3 剩余尸体占比

葬甲虫在不同时期利用的尸体所占剩余尸体比例随着时间呈先增后降的趋势，在30—48 h时间段达到最大比例，利用比例为61.9%(图2)。食腐类脊椎动物在各时间段利用的尸体占剩余尸体比例都比葬甲虫的低，且随着时间变化差值越来越大；6—24 h是食腐类脊椎动物利用尸体比例最高的时间段，为20.6%，但比同时间段葬甲虫利用比例低11.5%。54—72 h时间段蝇类等无脊椎动物利用尸体占剩余尸体比例比葬甲虫利用比例高。

图2 不同时期各食腐动物利用的尸体数占剩余尸体总数比例比较Fig.2 Comparison of the ratio of the number of the carcassesused by scavengers in different periods to the total number of remaining carcasses

3 讨论

葬甲虫是利用小型脊椎动物尸体的专性食腐动物，在温带森林中对小型脊椎动物尸体的分解具有重要贡献[23]。本次研究中，在各个时期都观察到葬甲虫在尸体上活动，这可能与葬甲虫的活动不依赖于食腐竞争者的存在，而是取决于其他非生物条件有关，如温度、湿度和当地植被结构等[26]。葬甲虫一旦开始埋葬尸体，埋葬行为在一天中的任何时候都继续进行[13]，使得葬甲虫有更多的机会接触尸体资源，因此在各个时间利用尸体都占据优势。下午及傍晚时分是葬甲虫最活跃的时期[27]，本次研究中，6—24 h和30—48 h时期是正处下午及傍晚时间段，无论从利用尸体总数还是与各食腐动物利用尸体数的比较中，葬甲虫都是利用尸体的优势类群，也就是说，下午及傍晚时是葬甲虫对尸体竞争最强的时期。从发现尸体的速度上比较，葬甲虫依靠其敏感的化学感受器在尸体投放后几个小时之内能快速发现并埋葬尸体[28]，这是葬甲虫在前期占有尸体上的一个重要优势。而食腐脊椎动物往往需要在搜索食物的时长和消耗能量等方面上做出权衡，因此在搜索食物时较葬甲虫来说优势不是很明显。

食腐类脊椎动物是本实验中与葬甲虫竞争最激烈的类群。Devault等[5]发现，在不同的气候和生境中，平均有75%的尸体被食腐类脊椎动物清除，Henrich等[29]在欧洲西部夏季用日龄鸡雏来观察食腐动物对尸体竞争的实验中，发现埋葬虫20%的尸体，而40%的尸体被9种哺乳动物和3种鸟类埋葬。本研究中食腐脊椎动物对尸体利用的数量远远低于国外的研究，推测是因为中国北方地区与国外相似地区的生态环境之间存在差异有关。在更局部的地区，食腐动物对尸体的竞争可能受到空气温度、栖息地类型和尸体大小的影响[30]。国外利用动物尸体类群多为浣熊(Procyonlotor)、赤狐(Vulpesvulpes)、野猪(Susscrofa)和狼(Canislupus)等中大型哺乳动物[29-31]，在利用尸体的速度和独自利用尸体的行为上与葬甲虫竞争尸体更为激烈。而本论文研究中，在样地中利用尸体的食腐类脊椎动物主要是一些啮齿类动物，且多数在夜间利用尸体。鸟类(一些秃鹫除外)似乎主要依靠视觉寻找尸体，喜鹊(Picapica)全年都能接受各种形式的腐肉[29]，在国外的一些研究中，红鸢(Milvusmilvus)、欧亚鵟(Buteobuteo)和秃鹫(Aegypiusmonachus)等鸟类有捕食腐肉的行为，且一般都是捕食体型比较大的腐肉资源[32-33]。而在本次研究中观察到在尸体上活动的鸟类都是体型较小种类，如鸦科和鸫科(Turdidae)鸟类，体型较小的局限性可能是导致它们没有成功利用尸体的原因之一。

作为最早到达尸体上的部分食腐类无脊椎动物也是尸体竞争的参与者。丽蝇科(Calliphoridae)、麻蝇科(Sarcophagidae)和蝇科(Muscidae)的苍蝇经常在死后几分钟内在新鲜的尸体上进食和产卵，它们基本在白天活动，是尸体分解的先锋种群[33]，但食腐类无脊椎动物在利用尸体的速度上是一个缓慢的过程。当尸体气味暴露于空气中后，会吸引一些其他的食腐动物特别是葬甲科昆虫前来参与到尸体竞争上，参与尸体利用的方式导致它们很难独自利用尸体。随着尸体存留时间的加长，尸体中会渐渐孵化出蛆虫，蛆虫大肆破坏尸体的内脏、脑部等软组织，葬甲虫和食腐脊椎动物较少去利用已被破坏的尸体[34]，因此在后期阶段如果尸体未被食腐动物完全利用，则苍蝇等无脊椎动物会将尸体分解至残骸期，成为对尸体分解过程中最后的食腐动物类群。

各食腐动物的食性差异可能会使它们对尸体的竞争不同[29]。葬甲虫的活动是高度季节性的且多数是专食性的食腐动物，食物来源较单一，这使它们在占有尸体资源时会尽心维护资源。而在大多数食腐脊椎动物中，腐肉的暂时性和随机性分布不利于有严格专食性食腐行为的脊椎动物寻找食物[35-36]，而兼性食腐脊椎动物不会选择尸体作为食物的唯一来源，因为它们也会选择活的猎物或水果和其他植物为食物，所以并不是那么偏好依赖尸体资源。蝇蛆在进食时溶解肌肉组织，使尸体通气，然后让需氧微生物深入动物组织，为微生物提供了高质量的环境，如果微生物浓度过高，其产生的毒素会排斥葬甲虫或食腐类脊椎动物，使它们不会再利用尸体[37]。

4 结语

综上所述，本实验分析了在接近自然条件下各食腐动物在不同时期利用尸体的竞争关系。结果表明葬甲虫是对尸体竞争的优势类群。然而，各食腐动物分解动物尸体的相对重要性随环境而异，各生态系统群落结构的复杂性可能也会引起脊椎动物和无脊椎动物对尸体的反应不同，导致不同地区的食腐动物对尸体竞争存在差异。尸体作为一种重要能量资源在生态系统中仍有许多问题待解决，因此需要进一步的研究。