李奇生， 李 旭， 罗 旭

(西南林业大学 云南省森林灾害预警与控制重点实验室， 昆明 650224)

云南高黎贡山7种鹛类骨骼特征比较

李奇生， 李 旭， 罗 旭

(西南林业大学 云南省森林灾害预警与控制重点实验室， 昆明 650224)

鸟类骨骼形态可以推测鸟类近缘类群的相互关系，也能对其生态适应作出解释。对高黎贡山7种鹛类的骨骼形态进行观察和测量，共观察到58个差异化特征，对特征赋值后列出特征矩阵，聚类结果显示斑喉希鹛(MinlaStrigula)、锈额斑翅鹛(Actinoduraegertoni)、红嘴相思鸟(Leiothrixlutea)和黄颈凤鹛(Yuhinaflavicollis)为一组，火尾绿鹛(Myzornispyrrhoura)、白眉雀鹛(Alcippevinipectus)、黄喉雀鹛(Alcippecinerea)为另一组，种间关系与分子系统学研究结果一致。骨骼测量值共29项，主成分分析表明，高贡献率成分主要与喙、前后肢相关，这是取食习性、飞行能力和运动方式在7种鹛类种间差异化的体现。研究结果为将来雀形目鸟类骨骼形态研究提供参考。

鹛类；骨骼；生态分化

图1 7种鹛类骨骼特征示意图Fig 1 Skeleton diagram of 7 babblersA.头骨顶面观:(lle)泪骨下缘(示弯曲);( nh)鼻额骨愈合线(示平直);( npe)眼眶最窄处; (lloe)泪骨下外缘(示钝);(lwp)泪骨最宽处是否明显宽于鼻骨; (iso)一对愈合线从鼻额愈合线处向前延伸;(mpa)前颌骨到鼻骨的收缩位置(示较强收缩)。B.头骨前面观:(besh)眼眶后孔下外缘(示弧形); (sbe)眶眶后孔的形状(示不规则形); (bbe)眼眶后孔下缘(示平直)。C.头骨侧面观:(pnh)前颌骨鼻骨愈合线处的凹陷度(示大)；(des)眼眶间的隔膜(示形成小孔); (pp)眶后突; (cri)眼眶后壁方骨顶端处有两个明显的嵴或嵴印痕; (ptf)颞窝向眼眶方向的突起; (mp)下颌突; (mf)下颌骨孔; (we)上膜孔明显延伸到下膜孔的前方; (le)泪骨下外缘角; (jd)下颌骨孔向前的中沟; (la)泪骨; (ijd)下颌骨内侧前端叉口近底面处明显的沟; (ija)下颌骨内侧前端叉口近底面处一对孔; (lbn)泪骨凹口(示弧度大和达到轭骨); (lfeu)泪窝向上延伸。D.头骨底面观:(ptb)冀骨; (mj)下颌骨后端关节突; (pab)腭骨; (dv)犁骨中沟(示较大)。E.肩胛骨:(sbe)肩胛骨弯处明显扩张; (sbd)肩胛骨沟。F. 乌喙骨:(cen)乌喙骨近胸骨处扩张；(cns)乌喙骨接胸骨处(示两个脊)。G.肱骨:(hns)肱骨窝中隔(示发达); (onn)外窝和内窝; (hno)肱骨窝外缘(示平)。H.胸骨:(brt)龙骨突上端的骨脊(示向前后延伸发达); (cb)龙骨突后端; (sn)胸骨凹口(示开口小); (res)胸骨外缘脊末端; (isn)胸骨凹口脊交叉点(示凹口脊交叉点前端比后端长1/2以上长); (rj)肋突; (bspes)前胸骨向两边扩宽处; (bspeo)前胸骨向外扩宽处;(fc)龙骨突前缘。I.腰带骨:(svm)愈合荐椎中间和两侧; (cjn)骰骨关节窝; (isa)髂坐骨孔; (ipa)髂骨后翼突。J.胫跗骨:(tc)胫跗骨嵴; (tca)胫附骨愈合部和愈合孔。K.尾综骨:(Iz)尾综骨上棘愈合区(示愈合程度不高，有开口); (IIa)尾综骨下棘(后下棘比前下棘发达)。

鸟类在长期演化过程中，一方面，其骨骼形态保留了祖先特征；另一方面，则因适应演化出新的特征。分析这些特征不仅可推测鸟类近缘类群的相互关系，也能解释其生态适应。早在1867年，英国生物学家Thomas就较为系统地利用骨骼形态对鸟类系统分类[1]。近年来，许多鸟类分类研究工作均使用了骨骼特征，如对燕雀科(Fringillidae)金翅雀亚科(Carduelinae)的系统发育研究，就选取了148个骨骼特征和77个外部形态特征[2]，鸡形目(Galliformes)7科58属的系统发育研究使用89个骨骼特征[3]，地山雀(Pseudopodoceshumilis)的物种分类地位研究使用55个骨骼特征[4]，都得到了较好的结果。此外，鸟类在自然选择压力的作用下，适应会向着不同的生态位发展，这也会使骨骼形态产生与功能相适应的变化，如突胸鸟类胸骨的多样化[5]，骨骼形态特征也因此成为功能形态学的重要研究对象。

鹛类是中国最为繁盛的鸟类类群之一，共有146种，系统进化关系复杂[6-7]。鹛类的分布非常广泛，从亚洲东部、南部到非洲均有，包括了平原、山地、森林、草甸等几乎所有生境[8]。云南高黎贡山作为全球生物多样性的热点区域，鹛类丰富度极高，至2010年共记录鹛类52种[9]。这些鹛类在高黎贡山的生活习性、栖息地类型、海拔等差异较大，分化强烈，比较适合作为鸟类形态分化和适应辐射的研究对象。本文选取高黎贡山中段同域分布的7种鹛类，筛选不同部位的骨骼形态特征进行描述和性状赋值，进行聚类分析，以探讨这几种鹛类骨骼形态的相似性；同时结合其野生状态下的生态学特征，分析连续性骨骼形态特征和生态适应的关系，以期更多了解高黎贡山鹛类对生境的适应和物种相互关系，为鹛类的系统进化和生态学研究提供参考。

1 材料与方法

2012—2013年在云南高黎贡山采集鹛类7种27只(表1)。骨骼标本处理参考红嘴鸥的骨骼系统解剖[10]，但将过氧化氢溶液浓度降至1%进行漂白处理。

对骨骼形态特征，参考地山雀骨骼研究[4]的基础上进行特征的选取、归类。按位置和功能分成颅骨、颅前骨、下颌骨和颅后骨4个部分。选取清晰可辨的58个骨骼特征，进行描述、绘图、赋值(1、2和3)。将特征值列为矩阵(表2)，使用SPSS17.0软件进行聚类分析[11]，聚类时设置“组间连接”和“欧氏距离Euclidean”。

对可量骨骼特征，参考红嘴相思鸟(Leiothrixlutea)的骨骼系统解剖[12]、辽西中生代鸟类跗跖骨测量[13]等。筛选29个骨骼特征，使用游标卡尺进行测量(精度0.02 mm)。为降低个体差异的影响，取这29个测量值的数学平均值，分别除以头宽、肱骨长、股骨长等指标，转换为34个比例数值。对其进行对数转换(log10)使其分布具正态性[14]，使用SPSS17.0软件进行主成分分析。

2 结果

2.1 骨骼形态描述和赋值

编号1～33为头骨形态特征，34～41为胸骨特征，42～46为肩带特征，47～53为腰带和尾椎特征，54～58为后肢骨特征，对其中45个特征进行绘图(图1)。

1、前颌骨到鼻骨的位置均匀收缩(1)；收缩较大(2)。2、鼻额骨愈合线的形状呈不规则状(1)；向上弯曲(2)；直线(3)。3、一对愈合线从鼻额愈合线处向前延伸，两条线之间较宽(1)；较窄(2)。4、上颌骨侧面观，前颌骨弯曲程度大(1)；小或平直(2)。5、前颌骨鼻骨愈合线处夹角，较小(1)；较大(2)。6、鼻骨在泪窝处的侧缘线弯曲小，比较平(1)；中间(2)；弯曲大(3)。7、泪骨伸出轭骨外(1)；未伸出(2)。8、泪骨下端连接轭骨(1)；没有(2)。9、泪骨下缘弯曲程度较大(1)；程度较小(2)。 10、泪骨下外缘角，尖(1)；钝(2)；圆(3)。11、泪骨明显宽于鼻骨(1)；接近等宽(2)。12、泪窝向上延伸超过泪骨凹口(1)；没有(2)。13、泪骨凹口弧度大(1)；弧度小，底面相对平(2)。14、泪骨凹口达轭骨, 否(1)；是(2)。15、轭骨前端与上颌骨突夹角大，接近直角(1)；锐角(2)。16、轭骨与上颌骨夹角大(1)；夹角小(2)。17、眼眶间的隔膜：下膜孔前方形成一个小的膜孔，与下膜孔分隔的嵴，无(1)；有(2)。18、眼眶间的隔膜：上膜孔明显延伸到下膜孔的前方，没有(1)；有(2)。19、眼眶后孔明显超过后壁宽的一半以上(1)；不超过(2)。20、眼眶后孔形状，横“鸭蛋形”(1)；不规则形(2)；斜“鸭蛋形”(3)。21、眼眶后孔下缘至少一段平直(1)；完全是弧线(2)。22、眼眶后孔下外缘不呈角度，为弧形(1)；有角度，为钝角(2)；近似直角(3)。23、眼眶后壁方骨顶端处，有两个明显的嵴或嵴印痕(1)；无嵴，印痕不明显(2)。24、眶后突较发达(1)；眶后突不发达(2)。25、颞窝向眼眶方向有一突起，发达(1)；较弱(2)。26、翼骨中部平直(1)；略弯曲(2)。27、腭骨后缘两端的距离，较宽(1)；较窄(2)。28、犁骨中沟大(1)；不明显(2)。29、下颌骨孔外侧向前延伸的中沟，在拐点前结束(1)；超过拐点延伸向喙尖才结束(2)。30、下颌骨内侧前端叉口近底面处，没有一明显的沟(1)；有(2)。31、下颌骨内侧前端叉口近底面处，一对孔不明显(1)；有(2)。32、下颌骨弯曲部的拐点，在前端(1)；在中间(2)。33、下颌骨下颌孔上端的突起，大(1)；小(2)。34、龙骨突上前端的骨脊，分别向前后延伸较发达(1)；向后延伸较短或基本没有延伸(2)。35、龙骨突前端凹陷较大(1)；凹陷较小(2)。36、龙骨突后端，弧度较大(1)；较小(2)。37、胸骨后端凹口开口较大，大于胸骨外缘脊末端宽两倍以上(1)；开口较小，小于外缘嵴宽的两倍(2)。38、胸骨外缘，凹口的脊交叉点前端比后端长1/2以上(1)；不到1/2(2)。39、前胸骨向两边扩宽较大，超过整体宽的2/3，无(1)；有(2)。40、前胸骨向外扩宽较大且边缘形成脊(1)；无脊(2)；无脊且扩宽较小(3)。41、第6肋骨没有连接胸骨(1)；连接 (2)。42、左右锁骨近龙骨突相接点处里面有一发达的骨化小骨(1)；无或极小(2)。43、乌喙骨近胸骨处向外侧扩张，达整体宽的一半(1)；扩张小(2)。44、乌喙骨接胸骨处圆凸形(1)；有两个脊，形状略平(2)。45、肩胛骨沟明显超过长的一半(1)；没有(2)。46、肩胛骨弯处不明显扩张(1)；扩张明显(2)。47、髂坐骨孔横径远小于后端(1)；接近后端(2)。48、髂骨后翼突发达程度，不发达(1)；发达(2)。49、髂骨后翼角后端方向平(1)；明显向内(2)。50、愈合荐椎中间不突起高于两侧(1)；明显高于两侧(2)。51、愈合荐椎腹面凹窝发达(1)；不发达(2)。52、尾综骨上棘愈合度高，中间孔明显(1)；上方有缺口(2)。53、尾综骨后下棘不发达，小于前一个下棘(1)；尾综骨下棘发达，明显长出前一个下棘(2)。54、肱骨窝中隔发达，窝分隔成两个，无(1)；有(2)。55、肱骨窝内窝发达(1)；不发达(2)；接近没有(3)。56、肱骨窝外缘不平，起脊(1)；平(2)。57、胫跗骨嵴的形态，正常，刀形(1)；中度发达，圆形(2)；发达，尖圆形(3)。58、胫附骨愈合部长度接近或超过愈合孔的长度，无(1)；有(2)。

表1 本研究所用鸟种采集信息

2.2 种间相似性

聚类结果表明，7种鹛类聚为两支(图1)，一支由火尾绿鹛(Myzornispyrrhoura)、白眉雀鹛(Alcippevinipectus)、黄喉雀鹛(Alcippecinerea)组成(节点1)；斑喉希鹛(MinlaStrigula)、红嘴相思鸟、锈额斑翅鹛(Actinoduraegertoni)和黄颈凤鹛(Yuhinaflavicollis)聚为另一支(节点2)，前3种之间距离很短、关系十分接近。

图2 7种鹛类的聚类树

2.3 可量骨骼特征

主成分分析结果表明，前两个主成分的贡献率分别为58.97%和17.73%，它们的累积贡献率为76.70%(表3)。在PC1中>0.6有27个，其中有10个因子与颅前骨和下颌骨有关、7个与肢骨有关、3个与肩带有关。PC2中>0.6的因子有3个，其中1个与下颌骨有关、2个与后肢骨有关。

3 讨论

3.1 种间关系

鹛类的分类关系复杂[7]，这7种鹛类也不例外。在传统分类系统中，它们通常置于鹟科(Muscicapidae)画眉亚科(Timaliinae)内，分别隶属于希鹛属(Minla)、相思鸟属(Leiothrix)、斑翅鹛属(Actinodura)、绿鹛属(Myzornis)、雀鹛属(Alcippe)、凤鹛属(Yuhina)[15-17]。基于6个基因片段(CytbND2ND3TGFFib5MUSK)构建的分子系统树结果表明火尾绿鹛和传统的鹛类关系较远，反而和白眉雀鹛、林莺、鸦雀关系近，应列入莺鹛科(Sylviidae)；黄颈凤鹛和绣眼鸟科关系较近，应列入绣眼鸟科(Zosteropidae)；斑喉希鹛、锈额斑翅鹛、红嘴相思鸟、黄喉雀鹛应列入噪鹛科(Timaliidae)[18]，这7种鹛类分属于3个不同的科。我们的研究结果(图2)中的B、C、D大致和这3个科一致，表明骨骼特征在一定程度上可以和分子系统学研究结果相互印证[18]。然而，黄喉雀鹛A在我们的结果中和火尾绿鹛、白鹛雀鹛先聚为一支，而不是D，说明了这3个物种因生态习性的相似，骨骼特征上有较大的趋同，以骨骼特征对鹛类进行物种关系推断还需谨慎。

表2 7种鹛类骨骼形态特征矩阵

表3 骨骼测量值比例转换后的主成分因子负荷

3.2 骨骼特征与生态适应

本文主成分研究结果中PC>0.6的因子中有11个与颌骨相关，颌骨包括前颌骨、上颌骨和下颌骨等骨块，是鸟类的喙附着的位置[19]，颌骨的差异导致这7种鹛类在喙形上也存在差异。火尾绿鹛的喙明显较长而窄，但较厚，鼻孔开口向侧面，这种喙形与太阳鸟喙形相似，明显是对采食花蜜行为的适应结果。另据我们野外观察，火尾绿鹛访花的频率要高于其它几种鹛类，形态和行为数据均表明花蜜是火尾绿鹛重要的食物来源。希鹛、相思鸟、斑翅鹛和凤鹛的喙比火尾绿鹛稍显短而宽，更强壮，是杂食性雀形目小鸟的喙形特点，如斑喉希鹛胃内容物分析表明动物性食物占59%，红嘴相思鸟占50%，黄颈凤鹛占32%[17]。两种雀鹛的喙更显得短而宽，且较薄，鼻孔开口略向上，更加利于取食小型昆虫。

PC>0.6的因子中有3个与前肢相关，3个和肩带相关，1个与胸骨相关，这些骨骼均与鸟类飞行能力相关，通常认为前肢长度、胸骨龙骨突的发达程度与飞行能力和方式有关[5]。锈额斑翅鹛和黄颈凤鹛前肢骨较长、龙骨突较大而长，两种雀鹛相对较短，前者飞行能力强，后者弱，也和野外观察相符。

PC>0.6的因子中有6个与后肢骨相关，后肢骨包括股骨、胫骨、跗跖骨等骨块，其长短和相互比例与鸟类的行走方式、栖息生境有紧密关系。有研究表明树上活动的鸟类股骨较长，跗跖骨较短；灌丛和地面活动的鸟类股骨较短，跗跖骨较长[13, 20]。锈额斑翅鹛和火尾绿鹛较其它5种鹛类后肢骨更长，黄喉雀鹛最短，推测前者更适应灌丛和地面活动，后者极少到地面层活动，这和我们野外观察相符。红嘴相思鸟的后肢骨相对较短，但野外观察也常下地觅食，和假说不符，有待进一步研究。

高黎贡山分布的这7种鹛类，因栖息生境的差异，在食性、飞行、运动等方面发生了分化，骨骼特征也产生了相应的形态差异，这是鸟类形态-功能-适应统一的印证。

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Skeleton comparison of seven babblers from Mt. Gaoligong, Yunnan

LI Qi-sheng, LI Xu, LUO Xu

(Key Provincial Laboratory of Forest Disaster Warning and Control,Southwest Forestry University, Kunming 650224, China)

Babblers comprise about 146 species in China having big variation of morphological and ecological traits among species. This leads to the classification difficulty of babblers. Mt. Gaoligong is in rich of babblers comprising 52 species that equals to 35.6% of China. This area has natural advantage to study their evolution, environmental adaptation and classification issues. The bird samples of 7 species from north part of Mt. Gaoligong were collected, the skeletal characters were described, and the skeletal measurements between these species were compared. Totally, there are 58 morphological characters had been described and formed into matrix, 45 of which had been shown in the diagrams. Species cluster was based on the character matrix. The result showed that these 7 species fall into two groups, one of which consists ofMinlaStrigula,Actinoduraegertoni,LeiothrixluteaandYuhinaflavicollis. Another group includesMyzornispyrrhoura,AlcippevinipectusandAlcippecinerea. This scenario of species relationship is in consistent with the molecular systematic study. Another 29 measurable characters had been standardized into 34 ratio values. Principal component analysis of these values showed that the first two components contribute 76.70% of the total variation. The main factors in these two components were related to bill and limb morphology, which was obvious ecological differentiation of these 7 babbler species in Mt. Gaoligong.

babblers; skeleton; ecological differentiation

2014-12-16；

2014-12-30

国家自然科学基金青年基金项目(NSFC31101620)；云南省重点学科野生动植物保护与利用资助项目

李奇生，硕士，助理实验师，研究方向为动物形态与进化，E-mail: li_qi_sheng@163.com；

罗 旭，博士，副教授，研究方向为动物生态与进化，E-mail: xu_luo@aliyun.com。

Q954.1

A

2095-1736(2015)05-0043-05

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2015.05.043