周丽娟,陈尔娟,韩 笑,何用娟,陈善娜,陈小兰

(云南大学 生命科学学院,昆明 650091)

激素与气孔发育研究进展

周丽娟,陈尔娟,韩 笑,何用娟,陈善娜,陈小兰*

(云南大学 生命科学学院,昆明 650091)

气孔发育过程具备了所有其它发育过程的基本特征,却相对简单、易于操作,是一个用于研究激素整合环境信号调控发育作用机理的良好平台。该文就近年来国内外有关气孔发育中的信号传导网络及关键组分、激素(甾醇类、生长素、脱落酸、赤霉素、乙烯)对气孔发育调控的研究进展进行综述,并对激素之间的交叉互作进行了总结。

气孔发育;激素;信号;调控

气孔发育是一个用于研究激素调控机理的良好平台,气孔发育的基本过程源于原表皮特定细胞选择进入气孔发育途径成为拟分生组织母细胞(mother cell of meristemoid,MCM),这类细胞经过不等分裂,产生小的拟分生组织细胞(meristemoid cell,MC),MC可以通过不等分裂继续扩增,或者转变形成保卫母细胞(guard mother cell,GMC),紧接着GMC发生一次均等分裂,形成2个保卫细胞(guard cell,GC),最后进入细胞分化阶段,形成由2个保卫细胞和其中间的孔所构成的表皮结构——气孔。这个过程涉及干细胞的选择、干细胞的维持和干细胞的分化等诸多发育生物学的基本问题。此外,还涉及细胞命运决定、细胞极性的产生和维持、细胞分裂的调节(包括分裂的类型、分裂面的定位和分裂次数的调节等)和细胞倍性的控制(细胞周期的维持和退出、内循环的发生和终止等)。同时,气孔发育过程受内外因素的影响,具有较大的发育灵活性。一方面对内部细胞之间的信号做出响应,在气孔的数目和分布上遵循“至少一个细胞间隔”原则,形成分散的气孔分布模式,以优化气体交换效率;另一方面,气孔的产生和运动(孔的开闭)还强烈受到来自发育和外界环境信号的影响,如各种激素和外界的光照等,协调植物表皮的发育和生长的关系,以及和外部环境条件的关系。

1 气孔发育中的信号传导网络及关键组分

在拟南芥气孔的发育过程中,信号肽及其受体在细胞间的信号转导中起着关键性作用(图1),作为气孔发育的受体最具代表性的是TMM(TOO MANY MOUTH)和3个ERECTA-家族(ERf)成员,都属于LRR类受体蛋白激酶(LRR-RLKs)。TMM和ERf家族的ER、ERECTA-LIKE1(ERL1)、ERECTA-LIKE2(ERL2)基因突变都会导致气孔分布模式的异常,形成气孔簇[1-3]。

气孔发育过程中发现的细胞信号转导因子家族(ERIDERMAL PATTERNING FACTOR -LIKE family,EPFL)属于小分子分泌多肽。其中参与气孔发育的有EPF1、EPF2、CHAL和STOMAGEN[4]。EPF1是最早发现的EPFL家族成员,在晚期的拟分生细胞、GMCs和早期GCs中表达,对气孔密度起负调控作用。EPF2的氨基酸序列与EPF1有较高的同源性,负调控气孔密度,但先于EPF1在MMCs和早期的拟分生细胞中表达。EPF1和EPF2的表达都依赖于TMM和ER家族类受体激酶[5-7]。EPFL家族第3个参与气孔发育调节的是CHAL,它与EPF1和EPF2相似,对气孔形成起抑制作用。但在拟南芥中,CHAL在茎和下胚轴的内部组织细胞层表达,而不在表皮和叶片中表达,而且其表达需要ERf存在[8]。另外,2个CHAL的结构类似基因CHALLAH-LIKE1/EPFL5、CHALLAH-LIKE2/EPFL4也参与气孔发育的调节[9]。而由叶肉细胞分泌的STOMAGEN/EPFL9也属于该家族成员,参与调节气孔密度[10-12]。

MAPK(MITOGEN-ACTIVATED PROTEIN KINASE)信号途径是进化上保守的关键调控模块,参与拟南芥气孔发育调控的MAPK信号途径由YODA(YDA,一种MAPK Kinase Kinase,MAPKKK)、MKK4/5/7/9(MAPK Kinase,MAPKKs)和MPK3/6(MAPKs)组成。YDA-MKK4/5-MPK3/6信号模块对MMCs向拟分生细胞以及拟分生细胞向GMCs的转变起负调控作用[13-15]。在气孔发育过程中bHLH转录因子主要分为两类,第一类主要包括SPEECHLESS(SPCH)、MUTE和FAMA等3个成员[16-18]。SPCH在气孔发育的第一步发挥作用,是起始气孔世系的必需基因,调控表皮原细胞的分化。SPCH除在bHLH结构域及C端和MUTE、FAMA具有高度的保守性外,还有一段含93个氨基酸残基的MAPK目标域 (MAPK target domain,MAPKTD)。而MAPKTD是调控SPCH活性的重要功能位点,即MAPK信号级联被TMM-ER家族受体以未知机制激活后,由YDA/MAPKKK、MKK4/5和MPK3/6之间通过逐级地磷酸化将定位信号介导至核内,再通过MPK3/MPK6与SPCH的MAPKTD之间的磷酸化作用,激活bHLH转录因子SPCH,而在随后进行表达的MUTE和FAMA中,SPCH又充当着表达的必须因子的角色发挥着作用。MUTE在拟分生细胞中高表达,可使所有表皮原细胞转换为GCs。FAMA特异性地在GMCs和未成熟GCs中表达,在气孔发育最终阶段的对称分裂和GCs命运特化中起关键作用,较高水平的FAMA可抑制细胞分裂,迫使GMCs不经过对称分裂直接分化为GCs。第二类bHLH型转录因子包括:SCREAM(SCRM)和SCRM2,它们分别与SPCH、MUTE和FAMA形成异源二聚体,共同调控气孔发育[19]。

2 激素对气孔发育的调控

植物发育具有可塑性,并通过激素途径来整合环境信号。环境信号通过作用于激素的生物合成和信号传递,协调内部发育程序,从而控制植物的生长和发育(图1)。目前明确报道对气孔发育具有直接调控作用的激素是油菜素甾醇(brassinosteroids,BRs)、脱落酸(ABA)、赤霉素(GAs)、乙烯(Eth)和生长素(Auxins)。

2.1 甾醇类与气孔发育

固醇类物质在维持细胞的整体性和细胞-细胞通讯中发挥重要作用。植物固醇类物质的前体——环木菠萝烯醇,通过1次或2次甲基化产生固醇类的混合物,包括谷甾醇、豆甾醇和菜油甾醇,其中菜油甾醇是油菜素内酯(brassinolide,BL)的合成前体[20]。早期固醇合成相关酶类基因的突变体cyclopropylsterolisomerase1(cpi1)、sterol14α-demethylase(cyp51A2)、fackel(fk)和hydra1(hyd1)表皮气孔发育异常,推测某些尚未被识别出来的中间固醇类物质参与调节气孔模式分布,它们可能通过结合含START结构域的HD-ZIP Ⅲ和Ⅳ转录因子,参与气孔发育的调节[21]。植物体中固醇合成后期阶段的酶类,如DWARF7 (DWF7)、DWF5和DWF1,主要控制BR生物合成[22-24],而BR信号途径的BIN2激酶能通过对YDA和SPCH的作用而调节气孔发育[25-26]。

图1 拟南芥表皮气孔发育信号传导网络及激素调控位点左上侧长方形示意控制气孔发育从胞外到胞内的信号级联途径,右上侧椭圆形代表各种激素信号途径,竖框代表影响气孔发育的外界环境因子。下方图示气孔发育的细胞学过程。图中问号和虚线代表可能存在但尚未证实的中间组分、靶向目标和相互作用

BRs对于气孔发育的影响在不同器官截然不同。在子叶中,BRs对于气孔的发育起抑制作用,BR不敏感或者BR缺失性突变体如bsu-q、det2-1、bri-116、bin2-1都会形成过量的气孔及气孔簇。而缺乏BRs信号途径中GLYCOGEN SYNTHASE KINASE3(GSK3)-类似激酶的植物如bin2-3、bil2、bil3功能缺失突变体和过量表达BRI1 SUPPRESSOR(BSU)亚家族系列成员的det2-1植物,气孔数目则大大减少[27]。在胚轴中BRs对气孔发育起促进作用,缺乏BRs的植物如cpd、det2-1或对BRs敏感度降低的植物如bri1-1、bri1-4、bri1-114和显性的bin2-1突变体植株中,胚轴气孔数量非常少;而在BR反应增强的植物,如过量表达DWF4或BRI1、bin2-3bin1和bin2-3的植株中胚轴气孔数目极大增加[25-28]。这种差异性的存在可能与MAPK组分在不同器官中的分布及TMM在不同器官中的表达和作用模式有关[29]。

BRs主要通过GSK-3类激酶BR INSENSITVE2(BIN2)介导的磷酸化和YDA失活来实现对气孔发育的调控。BIN2可磷酸化MKK4、MKK5,也可影响MKK3和MKK6的活性[28]。同时BIN2也可直接与YDA和SPCH进行结合,直接控制SPCH的活性而调节气孔发育[25]。

2.2 生长素与气孔发育

生长素广泛参与植物发育的调节,协调器官和细胞的分布模式。生长素信号途径目前报道的有2种,即以AUXIN BINDING PROTEIN1(ABP1)为受体的途径和TRANSPORT INHIBITOR RESISTANT1/AUXIN SIGNALLING F-BOX(TIR1/AFB)为受体的信号途径。生长素作为分子桥连接和稳定其受体SCFTIR1/AFB1-5和AUXIN/INDOLE ACETIC ACID(Aux/IAAs)蛋白之间的相互作用,从而导致后者泛素化降解,释放出与Aux/IAAs蛋白形成二聚体而受到抑制的AUXIN RESPONSE FACTORS(ARFs)蛋白,而ARFs参与生长素响应基因的转录调节。植物进化出复杂的机制来控制生长素的时空分布及动态平衡,其中活性和极性的细胞以及细胞的极性运输尤为重要,并受 PINFORMED(PIN)蛋白和ATP-BINDING CASSETTE SUB-FAMILY(ABCB)家族的多个成员共同介导[30-31]。

在气孔发育过程中,生长素极性运输和信号参与控制气孔干细胞的数目和前体细胞从不等分裂向均等分裂的转换。生长素外运的阻断,如pin多突变体(pin1,3,4,7;pin2,3,4,7等)、gnom突变体(GNOM蛋白介导了生长素转运蛋白PINs在膜间的运转)都表现出气孔分布模式的异常,后者甚至发生了气孔形态上的改变。化学地阻断或打破体内生长素转运过程也会影响气孔发育,如用Brefeldin A(BFA),一种抑制GNOM蛋白对生长素外运载体胞内运转和生长素极性运输造成影响的化合物,能导致干细胞分布的异常聚集;而抑制生长素外运的化合物NPA,也能诱发气孔簇的形成。此外,生长素受体及信号途径相关的突变体(如abp1、tir1-1afb多突变体)都有气孔表型。利用位于细胞膜上的PIN3-GFP和位于细胞核中的DR5和DII作为探针,通过time lapse技术,Le等[32]监测了气孔发育中生长素转运及信号的动态变化,进一步揭示了生长素在决定气孔世系干细胞命运和气孔分布模式方面的作用。最近,Zhang等[33]又揭示了生长素在气孔发育中的作用是通过 MONOPTEROS (MP)/ARF5对叶肉细胞中移动的多肽信号基因STOMAGEN的转录调节实现。

2.3 脱落酸与气孔发育

长久以来,ABA作为胁迫响应激素,在逆境调节下迅速调节气孔关闭的作用得到广泛研究[34],多种植物中都有关于ABA和干旱胁迫影响气孔发育的报道。在小麦(TriticumaestivumLinn.)中,叶片上气孔的数目和铺列细胞(pavement cell,PV)的大小在水分胁迫或者外施ABA时都下降[35]。在紫露草(Tradescantiareflexa)中,外源ABA引起气孔和PV细胞密度的下降,而气孔指数上升[36]。还有气孔密度与叶片ABA浓度相关[34],以及气孔发育与干旱程度相关的报道[37]。这些有关气孔密度对ABA或/和水分胁迫反应的差异性结果,可能与ABA处理或者干旱处理的时间有关,处理的时间不仅可能影响气孔还影响周围PV细胞的发育。

近来Tanaka等[38]证实,在拟南芥中ABA不仅能调节气孔功能,也调节气孔发育。ABA生物合成相关的突变体气孔的密度发生改变,如黄氧素脱氢酶基因突变而导致ABA缺乏的aba2-2 突变体子叶背轴面气孔密度增加,而催化ABA分解关键酶的双突变cyp707a1、cyp707a3子叶气孔密度极大下降,这些说明ABA是限制气孔密度的重要因子。进一步研究发现,SPCH和MUTE的表达在ABA相关的突变体中都发生了改变,ABA作用于SPCH和MUTE的上游调节气孔发育[39]。

2.4 赤霉素与气孔发育

GA对生长在低营养培养基的拟南芥幼苗胚轴的气孔发育起关键调节作用。用阻断GA生物合成的试剂多效唑(PAC,PACLOBUTRAZOL)处理拟南芥幼苗,胚轴气孔发育受到抑制,而子叶中的气孔则无变化,说明GA在胚轴和子叶中对于气孔的发育调控影响是通过不同途径来实现的。而且GA缺失突变体ga1-1只在子叶中有气孔,胚轴中没有,其胚轴中的气孔缺失表型可被外源GA3恢复。不过到目前为止,GA调节气孔发育的具体位点及机理尚不明确。

另外,GA的生理功能主要通过DELLA蛋白来实现[40]。作为GA反应的负向调节蛋白,DELLA能结合多种转录因子,如与PIF3和PIF4结合调节胚轴在暗中的伸长[41],与MYB因子结合参与调节种子形成过程中α-淀粉酶的活性[42]。气孔发育的3种关键bHLH转录因子(SPCH/MUTE/FAMA)是否也受DELLA蛋白的调节,还需要进一步研究。

2.5 乙烯与气孔发育

用乙烯合成前体1-氨基环丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid,ACC)处理拟南芥幼苗,子叶表皮气孔密度和气孔分布模式发生改变。如果在外加ACC处理的同时再添加抑制ACC氧化酶活性的氨基乙基乙烯基甘氨酸(aminoethoxyvinylglycine,AVG)或者用抑制乙烯和受体结合的Ag2+处理植株后,气孔数目和分布模式恢复正常。同时,乙烯信号途径中关键调节蛋白CONSTITUTIVE TRIPLE RESPONSE1(CTR1)[43],其突变体ctr1具有类似外源ACC处理野生型的子叶气孔表型,且外加AVG不能使其恢复正常。此外,短时的外源乙烯处理,能引起暗中生长的黄瓜(CucumissativusLinn.)下胚轴气孔增多和异常聚集及表皮毛形态变异。乙烯处理同时改变了某些细胞的命运及细胞分裂的极性,导致气孔簇和分支表皮毛的形成[44-46]。2003年,Saibo等[40]报道GA调节拟南芥(Arabidopsisthaliana)胚轴气孔发育时,曾提及乙烯和IAA能协同促进GA对胚轴表皮气孔发育的作用。作者认为,由于乙烯不敏感突变体etr1-1的气孔密度与野生型类似,乙烯可能不是最重要的调节因素。但在胚轴气孔发育过程中,IAA和GA同时添加时对气孔形成的强烈诱导作用在etr1-1中消失了,说明在野生型中GA和IAA对气孔发育的调节需要完整的乙烯信号途径[40]。

3 小 结

BR、生长素、乙烯、ABA和GA都作用于气孔发育,它们在气孔发育中的调节作用开始被揭示出来,但它们之间是否按顺序作用,和/或最终靶向同样的关键靶标,如MPK级联YDA和bHLH转录因子SPCH,目前还不清楚。不同的激素可能作用于气孔发育的不同阶段,多种激素也可能同时作用于同一细胞学过程。生长素、BR、GA和ABA似乎参与气孔发育中不同的方面,同时又有交叉,以一种相互渗透的方式而不是分层的方式发挥作用。生长素通过调节来自叶肉的胞位信号STOMAGEN而控制表皮气孔的发育,而BR调节胞内的YDA-MAPK级联信号过程及SPCH蛋白的稳定性,ABA则可能将外界环境因子如水分和SPCH/MUTE的转录调节连接起来,而GA信号途径的DELLA则可能连接了生长素和乙烯等其他激素信号。植物体内复杂调控网络的存在,加上激素信号级联往往涉及自身生物合成的反馈调节,使得激素途径的交叉调节既难以界定,富有挑战,又值得深入研究。而气孔发育过程由于其多元化的调节过程,简单易操作的特点,为这一研究提供了一个良好的平台。

另外,多种环境因子,如CO2浓度、光、温度和湿度等,都能直接或间接地影响气孔开闭状态[36-38,47-49],同时还能通过激素信号途径调节气孔发育而改变气孔密度。其中,YDA和SPCH可能扮演交叉点的角色,汇集着光、温、湿度各种外界环境刺激和内部各种激素信号途径。植物发育的灵活性和可塑性,发育和功能之间的反馈调节,都在气孔这一研究背景下得到了充分体现。而这些相互作用和机理,还远远没有研究清楚。

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(编辑:裴阿卫)

《西北植物学报》2014年审稿专家名单(以姓氏笔画为序)

于澄宇 王 虹 王卫卫 王西平 王军卫 王军辉 王孝安 王彦荣 王俊儒

王振林 王得祥 王喆之 王新宇 甘立军 田 瑄 田惠桥 叶绍明 朱 华

朱月林 朱志红 朱咏华 朱瑞良 阳成伟 巩振辉 刘文哲 刘占林 刘西平

刘保东 刘曙东 乔玉山 孙广玉 李 英 李 韬 李玉红 李世清 李宽意

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陈 铭 陈兴福 陈建民 陈贵林 张飞雄 张文辉 张元明 张宏利 张绍铃

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唐 明 徐 炎 徐子勤 徐旭东 徐辰武 贾敬芬 钱 前 高庆荣 高志奎

高锦明 章 镇 梁国华 曹 同 曹尚银 曹建国 常朝阳 康永祥 董娟娥

喻德跃 谢树莲 路安民 蔡 霞 廖文波 黎 斌 魏安智 魏印心 魏树和

上官周平

以上为《西北植物学报》2014年审稿专家, 感谢一年来在百忙之中为本刊把好学术质量关,在此特向专家们致以最真诚的谢意,还望在今后的岁月中多多支持本刊,与本刊全体工作人员共同创造学报更美好的明天!

Review on the Hormone Regulation of Stomatal Development

ZHOU Lijuan,CHEN Erjuan,HAN Xiao,HE Yongjuan,CHEN Shanna,CHEN Xiaolan*

(College of Life Sciences,Yunnan University,Kunming 650091,China)

With all the basic characteristics of all other developmental processes,stomatal development is relatively simple and easy to operate,which make it a good platform to research the mechanism how hormones integrate the environment signal and regulate development.In this paper,we reviewed the latest research progress on the signal transmission network and key components in stomatal development,and hormone(sterols,auxin,ABA,GA,Eth) function in regulation of stomatal development,and the cross interactions between hormones are summarized.

stomatal development;hormone;signal;transduction

1000-4025(2015)04-0845-07

10.7606/j.issn.1000-4025.2015.04.0845

2014-10-14;修改稿收到日期:2015-02-04

国家自然科学基金(31260283);云南大学第七届研究生创新项目(YUNY201421)

周丽娟(1981-),女,在读博士研究生,主要从事植物细胞分子生理学研究。E-mail:cnee_lijuan@hotmail.com

*通信作者:陈小兰,博士,副教授,主要从事植物细胞分子生理学研究。E-mail:chenxiaolan@ynu.edu.cn

Q257

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