王剑杰 蒲朝煜 梁英魁

FDG PET/CT对淋巴瘤化疗后结外淋巴组织及残存淋巴结病灶的应用价值

王剑杰 蒲朝煜 梁英魁

目的探讨FDG PET/CT对评价淋巴瘤化疗后淋巴组织或残余淋巴结病灶是否有肿瘤存活的准确性。方法经病理活检确诊的淋巴瘤患者36例，接受6个周期的化疗，化疗结束行FDG PET/CT评估疗效，并与同期CT平扫比较，对PET阳性的病灶行病理活检证实，PET阴性者进行6个月以上随访，1年随访期内未出现肿瘤复发判定为完全缓解，以病理和随访结果作为最终评价标准。结果36例患者中，PET/CT评价其中32例为完全缓解(31例符合最终结果，假阴性1例)，4例为部分缓解(4例均与病理结果相符);常规CT平扫提示10例患者化疗后原病灶部位见软组织病灶残存，评价为部分缓解，其中7例PET显像为阴性，3例患者PET呈阳性(3例病理检查证实均存在肿瘤残留);26例评价为完全缓解(25例与随访结果相符，其中假阴性1例)。PET/CT诊断淋巴瘤化疗后残余病变肿瘤残留的灵敏度、特异度和准确度分别为80．0%、100%、97．2%，同期平扫CT分别为75．0%、78．1%、77．7%。结论FDG PET/CT是判断淋巴瘤化疗后结外淋巴组织及淋巴结内是否有肿瘤残存，较为准确的无创性影像学检查手段，值得临床广泛采用。

淋巴瘤;化疗;正电子发射计算机断层显像;体层摄影术;X线计算机;响应

(The Practical Journal of Cancer，2015，30:1152～1156)

淋巴瘤采用联合化疗、放疗和靶向治疗生物治疗等多种手段可达到治愈，但少数患者一线化疗后不能取得完全缓解;通过影像学检查准确地监测疗效，指导后续治疗至关重要;但CT、MRI等传统影像检查所依赖的形态学变化出现较迟，不能及时显示出肿瘤对与化疗的血响应程度，且仅依赖形态学改变，可能导致低估病情和分期;FDG PET/CT实现了PET功能代谢图像和CT形态学图像的同机融合，较传统CT有较好的敏感性和特异性［1］;越来越多应用于肿瘤诊治的各个环节［2-3］;本文通过回顾分析36例恶性淋巴瘤患者的既往FDG PET/CT及同期CT影像学资料，探讨两者

在评估淋巴瘤化疗后残余淋巴结及结外残余病灶肿瘤残存的价值。

1 资料与方法

1．1 研究对象

回顾分析2013年1月至2014年3月收治的可疑淋巴瘤患者36例，所有患者在海军总医院接受PET/ CT影像检查，男性15例，女性21例;年龄15～78岁，平均年龄(32．5±7．9)岁。病理分类:其中霍奇金淋巴瘤8例，包括富于淋巴细胞的经典型3例，结节硬化型5例;非霍奇金淋巴瘤28例，包括弥漫大B细胞淋巴瘤15例，间变大细胞淋巴瘤9例，外周T细胞淋巴瘤4例;按照Ann Arbor临床分期:Ⅰ期3例，Ⅱ期18例，Ⅲ期9例，Ⅳ期6例;所有患者接受临床规范的一线化疗方案进行治疗，在化疗开始前1周内以及6个周期化疗结束45天分别行FDG PET/CT显像，进行化疗后疗效评价，重点观察化疗后的残余病灶，包括残余淋巴结、结外淋巴组织(胸腺、咽部淋巴组织等);并与化疗后同期CT平扫结果比较。

1．2 PET/CT显像方法

应用GE公司的Discovery ST16 PET/CT扫描仪，18F-FDG由中国原子高科公司北京同位素研究所提供，放化纯度＞95%。受检者空腹6～8 h，糖尿病患者进行血糖调节，检查前手指血糖测定值不超过7．0 mmol/l，按体质量静脉注射18F-FDG 0．12 mCi/kg，休息50～60 min。为保证胃肠道充盈良好，自注药后30 min始，嘱患者饮用含低浓度碘对比剂的温水800～1 000 ml;检查前尽量排空尿液，检查时躯体扫描时受检者双臂上举;PET/CT检查范围自颅底至双侧股骨上段，先进行CT平扫，参数:层厚均5 mm，螺距1．2，管电压120 kV，管电流大小由计算机CARE Dose 4D软件自动设定;随后行3D模式PET数据采集，一般采集6～8个床位，2 min/床位，矩阵128×128;CT二维重建使用快速傅里叶转换，利用CT透射扫描数据对PET图像进行衰减校正，PET图像的重建采用迭代法，PET和CT重建图像间隔均为3 mm，所有图像传送到工作站进行自动图像融合。

1．3 图像分析

所有图像由2位有经验的核医学医师目测确认，以纵隔血池放射性本底为参照，放射性浓聚程度高于纵隔血池者为阳性，采用感兴趣区技术，由计算机自动生成病灶的最大标准化摄取值(SUVmax)。同时阅读同期的平扫CT图像，将化疗前PET/CT所示的所有短径＞1．0 cm且代谢异常增高的淋巴结作为目标病灶纳入研究范围，分别测量化疗前后淋巴结的大小，按照下述的国际工作组制定的标准进行疗效评估。

1．4 评价标准

依据国际工作组制定的实体瘤评价标准分别进行评价;CT评价标准归纳为:①完全反应(complete response，CR):所有淋巴结缩小到正常(治疗前长径＞1．5 cm，治疗后长径＜1．5 cm，治疗前1．0～1．5 cm的淋巴结，治疗后长径＜1．0 cm，或治疗后淋巴结体积缩小幅度＞75%)，或者淋巴结消失，且无新的病灶出现。②部分反应(partial response，PR):6个最大淋巴结最大垂直径线乘积之和缩小50%以上，其余淋巴结未增大，无新发病灶。③病情进展(progressive disease，PD):原有淋巴结病灶体积增加＞50%，或者出现新的淋巴结灶。④病情稳定(stable disease，SD):介于部分反应与病情进展之间。PET评价标准简要归纳如下。①完全反应:FDG高摄取淋巴瘤病灶，治疗前PET阳性者，化疗后任何大小的残余病灶PET摄取阴性，且无新发高代谢灶。②部分反应:FDG高摄取淋巴瘤病灶，治疗前PET阳性者，化疗后至少有一处先前侵犯部位PET摄取阳性。③病情进展:对于FDG摄取增高的先前未累及部位，在其它临床资料能够证实的情况下考虑为进展，或原有高摄取病灶整体代谢增高幅度＞75%。④病情稳定:治疗前FDG阳性的淋巴瘤病灶治疗后PET仍呈阳性，无新发病灶出现。

1．5 确诊依据

患者化疗前均经淋巴结切取活检取得病理;化疗后对所有PET显像呈阳性的残余病灶，均进行病理活检明确诊断;其余PET显像呈阴性患者采用定期CT、B超及血液肿瘤标志物化验(包括乳酸脱氢酶、β2微球蛋白、血沉)随访，随访时间为12个月(中位数8．5个月)，随访期内无肿瘤复发为真阴性，否则为假阴性;随访期内肿瘤复发为真阳性，否则为假阳性。

1．6 统计学分析

应用SPSS 17．0软件，以随访及病理为最终参考标准，计算两种检查方法对淋巴瘤化疗后肿瘤残存诊断的敏感性、特异性、准确性，采用Chi-Square test的确切概率法，以P＜0．05为差异有统计学意义。

2 结果

2．1 PET/CT和平扫CT对于化疗后疗效的评估结果

经病理活检和影像学检查随访证实，36例淋巴瘤患者，26例平扫CT检查示原有淋巴结病灶消失，无肉

眼可识别的软组织影残留，因此评价为CR;PET/CT评价25例达到PR，原因是PET/CT检出平扫CT漏检的右侧锁骨上窝部位直径0．6 cm正常大小的淋巴结1枚，该淋巴结代谢轻度增高，SUVmax2．6，经病理证实为肿瘤残留。

10例患者化疗后平扫CT显示软组织影残留，病灶分布:前纵隔部位3例，4例位于双侧颈部，3例位于腹盆腔大血管周围;其中PET/CT显像阳性3例(前纵隔1例，腹腔内及盆腔大血管旁2例，SUVmax1．2～2．7)，3例均于3个月后再次进行影像学检查提示淋巴结及结外淋巴组织体积增大，血液学检查提示乳酸脱氢酶、β2微球蛋白水平持续增高，提示肿瘤复发。PET/CT显像阴性者7例(占70%)，随访6个月均未见复发;仅1例在第8个月PET/CT再次复查时发现盆腔淋巴结再次增大伴代谢活跃，提示肿瘤复发，此例为假阴性。

36例淋巴瘤患者中，PET/CT评价32例为CR(其中31例与最终随访结果一致，出现假阴性1例)，4例评价为PR(4例均与病理结果符合，本组未见假阳性)。26例平扫CT评价为CR(其中25例与最终随访结果符合，出现假阴性1例)，10例评价为PR(3例与病理结果符合，假阳性7例)。PET/CT及平扫CT对于恶性淋巴瘤化疗后疗效评估结果及其敏感性、特异性见表1、表2。

表1 PET/CT与平扫CT对恶性淋巴瘤化疗后疗效评价的准确度/例

表2 PET/CT与平扫CT对恶性淋巴瘤化疗后肿瘤残留的诊断效能/%

3 讨论

淋巴瘤化疗可导致淋巴结和病变组织水肿、纤维化和坏死。研究显示大约有64%的淋巴瘤化疗后可有残余组织，残余组织常常被临床认为疾病未获得缓解，但仅有一部分残余组织有肿瘤存活［4］，因此辨别残余病变的性质十分必要;传统影像检查仅从形态学角度进行评价，难以准确区分残留的软组织病灶是否仍有肿瘤存活，容易漏诊病灶或高估病情;而FDG PET/CT检查通过不同组织代谢的差异，可以鉴别代谢活跃的残留病灶及化疗后纤维化瘢痕［5-6］。

国内外的相关研究显示，FDG PET/CT对于残存病灶内存活肿瘤的检出敏感性和特异性较好。Zijlstra等［7］对705例淋巴瘤的PET/CT显像结果进行了荟萃分析，结果表明，在霍奇金淋巴瘤中，PET/CT检出残存肿瘤总的敏感性和特异性分别为84%和90%;梁颖等［8］通过FDG PET/CT显像对霍奇金淋巴瘤化疗后纵隔残存肿块性质进行了研究，50例患者化疗后13例有残存肿块(占比26%)，通过受试者操作曲线(ROC)分析，最终确定PET/CT评价肿瘤残存的SUV-max最佳临界值为2．2，据此判断标准，PET/CT诊断肿瘤残留的敏感性和特异性分别为69．2%和81．1%，准确性为78．0%。本研究36例中有10例存在化疗后残存病灶，其中PET显像放射性浓聚高于纵隔血池者3例，均经病理证实肿瘤残留;本研究结果显示，PET/CT检出肿瘤残留的灵敏度和特异度分别为80．0%和100．0%，总的准确度为97．2%;与上述研究比较，敏感度相似，特异度偏高，可能与本研究使用的阳性判定标准以及病例的构成不同有关。

本组研究在PET显像阳性判断标准上，采用临床广泛使用较为简便直观的视觉分析法，主要是基于以下考虑，首先:标准化摄取值的测量受不同检查设备、注射药物的剂量、采集时间、患者血糖等诸多因素的干扰，稳定性和可靠性较差;而选取一些放射性本底分布相对稳定的器官作为视觉参照，采用视觉分析，有较好的稳定性;其二，虽然肝脏的放射性分布相对恒定，可以作为判断阳性的视觉参照物，但肝脏属于高放射性本底器官，由于大多数淋巴瘤化疗早期代谢即可受到抑制，因此全部化疗结束后绝大多数肿瘤会呈现明显低代谢，因此，以肝脏作为参照，虽然诊断肿瘤残留的特异度会提高，但会导致更多的假阴性，鉴于此，参考国际上一些研究结果［9-10］，我们选择了纵隔血池作为视觉判定的参照，若病灶放射性分布高于纵隔血池本底，判定为肿瘤残留。

目前认为，化疗后残留肿块PET检测阴性者不需要作进一步的放化疗，从而可以避免不必要的治疗所伴随的毒副作用，而残留病灶阳性则需要强化治疗。Rigacci等［11］的研究印证了这一论点，他们研究的28

例淋巴瘤化疗结束后残留肿块，经48个月随访研究，结果显示，20例PET阴性患者，未经进一步的化疗或放疗，后期随访无一例复发，8例阳性患者中4例复发。周克等［12］对78例恶性淋巴瘤治疗后进行多次FDG PET/CT随访，56例存在残余病灶，其中23例随访证实有肿瘤残留(占比41．1%，)，结果提示，FDG PET/CT在淋巴瘤化疗后有无肿瘤残存有较高的准确度。Tani等［13］的研究也证实PET/CT显像能准确判定恶性淋巴瘤化疗后残存肿块的性质，他们对848例恶性淋巴瘤患者化疗后的PET/CT显像进行了研究，发现其中286例可见PET显像阳性病灶(占比33．7%)，经病理证实其中274例(占95．8%)有肿瘤残留，提示PET代谢显像阳性是肿瘤存活的有力佐证。Spaepen K等［14］对93例首次接受系统性化疗的非霍奇金淋巴瘤患者进行FDG PET显像，并与CT等常规评价方法进行了对比，也得到了类似的结论。文献报道显示，化疗结束，如果病灶显示持续高摄取，往往提示患者预后较差［15］。本研究结果显示，4例患者化疗后仍有PET显像阳性病灶，其中1例残余病灶位于前纵隔胸腺部位，1例位于右侧锁骨上窝淋巴结，2例位于腹盆腔血管周围淋巴结，病理证实均存在肿瘤残留，此类肿瘤残留患者血液学检查提示有乳酸脱氢酶、β2微球蛋白逐渐增高，后经追加化疗或局部放疗，再次PET复查提示病灶高代谢现象消失，提示再次获得缓解。

相关研究显示，FDG PET显像诊断淋巴瘤化疗后肿瘤残留具有较高的阴性预测值，接近90%［16-17］;本研究结果显示其阴性预测值为96．8%，与国际上其它研究相似。本组病例中平扫CT显示的10例化疗后残留软组织影，包括前纵隔软组织影、腹盆腔及锁骨上窝残留淋巴结，7例PET显像阴性，随访6月均未见肿瘤复发，持续完全缓解状态;本研究发现，首次初诊接受系统性科学规范化疗的淋巴瘤患者，除了极少数化疗过程中出现耐药导致化疗失败，绝大多数患者对药物化疗响应良好，在化疗终点可获得较高的初次缓解率，本组36例有32例评价为CR(完全缓解率88．9%)，加上部分缓解的4例，总的缓解率为100%。国外一些学者的研究显示，FDG PET在化疗的早期即可评价化疗是否有效、化疗结束能否获得长时间缓解、并可评估预后，Romer W等［18］对11例恶性淋巴瘤患者进行了动态FDG PET显像，包括化疗前、化疗后7天和42天分别，测量肿瘤的标准化摄取值和肿瘤的FDG代谢率的变化(metabolic rate of FDG，MRFDG)，结果显示，7天、42天PET显像测量的SUV和FDG代谢率等摄取参数与临床预后良好相关性，7天和42天时，获得完全缓解者的MRFDG明显低于随访复发的患者。

本组研究PET/CT依靠代谢显像发现了平扫CT漏检的右侧锁骨上窝颈部血管旁的小淋巴结，淋巴结最大SUV2．6，直径0．6cm。赵春雷等［19］的通过FDG PET/CT显像对27例淋巴瘤患者治疗后进行疗效评价的结果显示，PET/CT检出9例(9/27)有肿瘤残留，比临床B超等常规检查多检出4例。究其原因，一是得益于PET/CT代谢显像的独特优势，可通过代谢显像与解剖图像的同机融合，发现常规CT容易漏检的淋巴结;二是全身大范围容积扫描，覆盖的组织器官多且不易遗漏小病灶。

尽管PET/CT评价淋巴瘤化疗疗效有明显的优势，但FDG毕竟不是肿瘤特异性的显像剂，也会出现假阳性的情形［20-21］，例如化疗停止后胸腺的反应性增生，双侧颈部或肺门淋巴结非特异性炎性的摄取，肠道的生理性或炎性摄取，以及粒细胞集落刺激因子使用后骨髓增殖活跃和脾脏代谢活跃现象等，因此为了避免误诊，PET图像的解读应当密切结合临床病史、治疗经过和体格检查。本组病例未出现假阳性病例，主要缘于PET的图像判读密切结合了临床资料。另外，研究表明［21］，化疗后肿瘤组织在坏死吸收过程中，会产生炎性细胞的浸润反应，因此检查时间应当选择在炎性反应消失后进行，通常在化疗结束6周时较合适。

由于淋巴瘤的病理类型众多，代谢活性变异范围较大［22］，PET/CT对淋巴瘤化疗效果的评价也会存在假阴性，除了病灶体积和仪器的分辨率的因素，一些特殊病理类型的淋巴瘤如粘膜相关淋巴样组织淋巴瘤可呈现低代谢［23-24］;本组36例患者中，32例PET/CT评价为CR，其中31例随访6月以上无复发，仅1例在随访至第8个月时PET/CT提示肿瘤复发。受仪器分辨率及成像原理的限制，目前尚无更好的影像学手段检测出显微镜下的微小肿瘤残存。因此评估化疗后疗效应当结合肿瘤标志物等其它生化资料。

总之，虽然FDG PET/CT显像并不完美，但它作为一种敏感而相对特异性的无创性影像学检查手段，能够客观、准确、全面地反映肿瘤治疗前后生物学行为的变化，能够准确及时地评价淋巴瘤化疗后结外淋巴组织及淋巴结内是否存在肿瘤存活，值得临床医师广泛采用。

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Application Value of FDG PET-CT in Evaluation of Lymphoid Tissues and Residual Soft-tissue Mass in Malignant Lymphoma After Chemotherapy

WANG Jianjie，PU Chaoyu，LIANG Yingkui．General Hospital of Chinese People’s Armed Police Forces，Beijing，100039

ObjectiveTo study the accuracy of FDG PET-CT in evaluation of lymphoid tissues and residual soft-tissue mass in malignant lymphoma after chemotherapy．Methods36 patients with pathologically proved lymphoma received 6 cycles of chemotherapy，FDG PET-CT scanning were performed before the treatment and in 6 weeks after chemotherapy，Chemotherapy response was evaluated through FDG PET-CT，compared with the plain CT in corresponding period．All suspectable mass proved by biopsy，All the residual soft-tissue mass without increased of FDG uptake received more than 6 months follow-up by regular CT to verify the final results，the clinical follow-up results and pathology biopsy were set as criteria for final diagnosis．ResultsAmong 36 cases，PET-CT showed that 32 patients were complete response(CR)，including 1 false negative case，and 4 patients were partial response(PR)．10 patients had residual mass on plain CT，3 of them were positive，the other 7 cases were negative．The diagnostic sensitivity，specificity，accuracy of PET/CT and CT were 80．0%、100%、97．2%，vs 75．0%、78．1%、77．7%，respectively in assessment of residual tumor．ConclusionFDG PET-CT imaging is effective and non-invasive in the differentiation of lymphoid tissues and residual soft-tissue mass in malignant lymphoma after chemotherapy．PET-CT is superior to routine CT in the assessment of chemotheraphy response，it is worthy of clinical application．

Lymphoma;Chemotherapy;Positron Emission Tomography;Tomography;X-ray computed;Response

10．3969/j．issn．1001-5930．2015．08．014

R733．4

A

1001-5930(2015)08-1152-05

2015-03-09

2015-07-12)

(编辑:吴小红)

100039武警总医院核医学科(王剑杰，蒲朝煜);100037海军总医院核医学科(梁英魁)

梁英魁