刘亚男　文雅丽　陈霞蔚　林家逊　许有瑞

摘 要：  為较全面地研究苦橙（Citrus aurantium var. amara）全植株挥发油成分及抗氧化与抗菌活性，该研究以其叶、花、幼果为材料，采用水蒸气蒸馏法（SD）结合气相色谱-质谱（GC-MS）联用技术分析其成分，并利用体外测试方法比较了三者的抗氧化与抗菌活性。结果表明：（1）从苦橙叶、花、幼果3个部位挥发油中共分离鉴定出94种成分，3个部位的挥发油成分种类及含量存在一定差异，其中13种为共有成分。从叶中鉴定出34种成分，含量较高的有芳樟醇（30.51%）、α-松油醇（14.78%）；从花中鉴定出32种成分，主要成分有芳樟醇（57.59%）和d-柠檬烯（16.15%）；从幼果中鉴定出69种挥发性成分，主要含有d-柠檬烯（25.55%）和γ-萜品烯（10.48%）。（2）苦橙3个部位挥发油表现出不同程度的抗氧化活性，其中苦橙幼果、叶及花的挥发油对ABTS自由基的IC50值分别为2.6、5.1、8.2 mg·mL-1，对DPPH自由基的IC50值分别为2.7、4.3、5.0 mg·mL-1，幼果挥发油的抗氧化活性最好。（3）苦橙幼果挥发油对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌和铜绿假单胞菌表现出的抗菌活性强于叶和花。该研究结果为苦橙叶、花及其幼果中挥发油的提取与利用提供了理论依据。

关键词： 苦橙， 挥发油， GC-MS， 抗氧化活性， 抗菌活性

中图分类号：  Q946文献标识码：  A文章编号：  1000-3142（2023）06-1163-10

Essential oil components and their antioxidant and antibacterial activities in different parts of Citrus aurantium var. amara

LIU Yanan1， WEN Yali2， CHEN Xiawei1， LIN Jiaxun1， XU Yourui1*

（ 1. School of Pharmacy， Guilin Medical University， Guilin 541199， Guangxi， China; 2. Science

Experiment Center， Guilin Medical University， Guilin 541199， Guangxi， China ）

Abstract：  In order to comprehensively analyze the essential oil components，  antioxidant and antibacterial activities of the whole plant  of Citrus aurantium var. amara， the essential oils from leaves， flowers and young fruits were extracted respectively by steam distillation （SD） and their chemical compositions were identified by GC-MS. Moreover， their antioxidant and antibacterial activities were evaluated and compared using in vitro methods. The results were as follows： （1） A total of 94 volatile components were isolated and identified from the essential oils of leaves， flowers and young fruits， there were some differences between three parts， of which 13 were common components. A total of 34 components were identified from leaves， and the major compounds were linalool （30.51%） and α-terpineol （14.78%）; a total of 32 components were identified from flowers， the main components were linalool （57.59%） and d-limonene （16.15%）; a total of 69  components were identified from young fruits， mainly containing d-limonene （25.55%） and γ-terpene （10.48%）. （2） The essential oils from different parts showed different antioxidant activities. The IC50 values of essential oils from young fruits， leaves and flowers to ABTS free radicals were 2.6， 5.1 and 8.2 mg·mL-1， respectively， and the IC50 values to DPPH free radicals were 2.7， 4.3 and 5.0 mg·mL-1， respectively. The antioxidant activity of young fruits was better than that of leaves and flowers. （3） The essential oil from  young fruits showed certain antibacterial activity against Escherichia coli， Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa， which was better than the leaves and flowers. The results can provide a theoretical basis for the extraction and utilization of the essential oils from different parts of Citrus aurantium var. amara.

Key words： Citrus aurantium var. amara， essential oil， GC-MS， antioxidant activity， antibacterial activity

苦橙（Citrus aurantium var. amara）为芸香科（Rutaceae）柑橘属常绿带刺小乔木，为酸橙（Citrus aurantium）的一个栽培变种，广泛种植于中国长江以南地区（黄善松等，2016）。作为中药枳实与枳壳的一个重要来源，苦橙具有理气宽中、行滞消胀、破气消积、化痰散痞之功效。现代研究表明，苦橙可用于焦虑症、肺癌和前列腺癌等多种疾病的治疗（Suntar et al.， 2018；叶一丹等，2019）。芸香科植物普遍含有挥发油，主要成分为萜烯类、芳香族、脂肪族和含硫含氮类化合物（靖会和佐建锋，2005；陈丽艳和崔志恒，2006），而苦橙挥发油中含有的芳樟醇、柠檬烯、甲酸芳樟酯、α-松油醇、橙花醇、3-蒈烯等成分（Ali et al.， 2015），具有浓郁的铃兰香味、清新的柠檬香味和柑橘味，广泛应用于香料、日化和食品等方面（Stohs， 2017），已进入美国食品香料和萃取物制造者协会（FEMA）的食用香料名录，同时被《中国食品添加剂使用卫生标准》纳入允许食品香料。更为重要的是，从苦橙中提取到的具有独特芬芳气味的橙花油（又名Neroli），被FDA认定为GRAS （generally regarded as safe） ，在伊朗、突尼斯、阿尔及利亚、摩洛哥、埃及、法国等地被用来缓解多种疼痛、抑郁、痉挛等症（Haj Ammar et al.， 2012；Choi et al.， 2014）。

植物资源是指来源于植物的器官（如根、茎、叶、花、果实、种子）或植物的全株。近年来，不少研究者开始关注药用植物的非药用部位或全株，检测其成分和效用差异，以实现资源的全面利用。柑橘属植物果实在外果皮的表层生长有大量油囊，合成并储存具有独特芳香气味的挥发油，广泛应用于芳香治疗、食品加工、化妆品制备等领域（樊荣，2011）。然而，苦橙药用部位主要是其未成熟的果实，已有研究对苦橙叶和花中挥发油成分进行了分析，并进行了抗炎和抗菌活性比较，但其幼果的挥发油成分种类、相对含量和抗氧化活性尚不明确，而将其幼果作为挥发油提取原料也未见报道，为了全面开发苦橙全植株，避免造成资源浪费，从而达到综合开发其地上部分的目的。本研究采用水蒸气蒸馏法分别对苦橙叶、花及其幼果的挥发油进行提取，并应用GC-MS分析其化学成分；通过DPPH法和ABTS法对苦橙不同部位挥发油的抗氧化活性进行研究，并对其抗菌活性进行评价，以期为苦橙叶、花及其幼果中挥发油的提取与利用提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料和试剂

材料：苦橙叶、花和幼果来源于浙江省金华市浙八味中药材市场，以上材料由桂林医学院黄德青副教授鉴定为苦橙（Citrus aurantium var. amara）的叶、花、幼果。

试剂：ABTS（纯度≥98%）、DPPH（纯度为99%）、BHT（纯度为99%）均购自Sigma-Aldrich公司；琼脂粉购自成都科龙化学试剂有限公司；无水乙醇购自南宁西陇化工有限责任公司。

1.2 仪器

Aglient7890B-5977B型气相色谱-质谱联用仪（美国安捷伦公司）；UV-PC1800型紫外-可见分光光度计（上海美谱达科学仪器有限公司）；DLSB-5L/30低温冷却循环泵（巩义市予华仪器有限责任公司）；BT224S型电子分析天平（北京Satorius天平有限公司）；KQ-500DE型数控超声波清洗器（昆山市超声仪器有限公司）。

1.3 方法

1.3.1 苦橙不同部位挥发油的提取

1.3.1.1 苦橙叶挥发油的提取 依照2020年版《中国药典》四部通则中2204挥发油测定法提取苦橙叶挥发油（L.O）。取干燥苦橙叶80 g于1 000 mL圆底烧瓶中，按料液比1 ∶10（g·mL-1）加入800 mL蒸馏水，置于电炉上加热使微沸，连续提取5 h，得微黄绿色油状物，冷却后收集得0.780 2 g挥发油。连续提取5次后得到苦橙叶挥发油供试品3.804 g，密封，于4 ℃冰箱中避光保存，挥发油单次提取率为0.95%。

1.3.1.2 苦橙花挥发油的提取 取盐浸苦橙花280 g于1 000 mL圆底烧瓶中，按料液比1∶3（g·mL-1）加入840 mL蒸馏水，按“1.3.1.1”中方法提取苦橙花揮发油（F.O），连续提取4次，待冷却后收集苦橙花挥发油供试品3.056 g，密封，置于4 ℃冰箱中避光保存，苦橙花挥发油单次提取率为0.27%。

1.3.1.3 苦橙幼果挥发油的提取 取干燥苦橙幼果粉末200 g于1 000 mL圆底烧瓶中，按料液比1∶4（g·mL-1）加入800 mL蒸馏水，按“1.3.1.1”中方法提取苦橙幼果挥发油（YF.O），连续提取4次得黄绿色油状物，冷却后收集得2.708 g苦橙幼果挥发油供试品，密封，于4 ℃冰箱中避光保存，苦橙幼果挥发油单次提取率为0.34%。

1.3.2 GC-MS分析条件

1.3.2.1 GC条件 气相色谱条件：HP-5MS石英毛细柱（30 m × 0.25 mm × 0.25 μm）；柱温45～200 ℃，45 ℃维持3 min，20 ℃·min-1升温至200 ℃，维持10 min；柱流量为1.2 mL·min-1；进样口温度为250 ℃；柱前压9.466 7 psi，进样量1 μL；不分流；载气为高纯氦气。

1.3.2.2 MS条件 质谱条件：电离方式EI；电子能量70 eV；传输线温度250 ℃；离子源温度230 ℃；四级杆温度150 ℃；质量范围50～550 amu。

1.3.3 体外抗氧化活性研究

1.3.3.1 ABTS自由基清除率的测定 根据孔钰婷等（2021）的方法，精密称取6.62 mg K2S2O8于10 mL棕色容量瓶中，用蒸馏水溶解并定容至刻度，摇匀后得2.45 mmol·L-1 K2S2O8溶液。另精密称取38.41 mg ABTS于10 mL棕色容量瓶中，用蒸馏水溶解并定容至刻度，摇匀后得7 mmol·L-1 ABTS溶液。将以上两种溶液按1∶1体积混合定容至25 mL棕色容量瓶中，室温下暗处反应13 h后，用无水乙醇稀释至其在734 nm处吸光度为0.70±0.02。在具塞试管中加入1 mL不同浓度挥发油乙醇溶液和5 mL ABTS工作液，涡旋混匀，置于室温下避光反应6 min后于734 nm处测量样品吸光度（Ai）；用无水乙醇代替样品溶液按上述方法测定对照品溶液吸光度（Ac）；用无水乙醇代替ABTS工作液按上述方法测定空白吸光度（Ao）；以BHT为阳性对照，平行试验3次取平均值，按式（1）计算。

ABTS自由基清除率（%）=（1-（Ai-Ao）/Ac）×100（1）

1.3.3.2 DPPH自由基清除率的测定 根据王定美等（2021）的方法，精密称取DPPH标准品4 mg于50 mL棕色容量瓶中，用无水乙醇溶解并定容至刻度，摇匀后得到0.2 mmol·L-1 DPPH母液，置于冰箱中冷藏保存。准确量取DPPH母液10 mL于100 mL棕色容量瓶中，用无水乙醇稀释并定容，摇匀后得到0.02 mmol·L-1的DPPH工作液。在具塞试管中依次加入不同浓度的挥发油乙醇溶液2.0 mL和DPPH工作液4.0 mL，涡旋混匀，于暗处反应30 min后在517 nm处测定样品吸光度（Ai）；用无水乙醇代替样品溶液按上述方法测定对照品溶液吸光度（Ac）；用无水乙醇代替ABTS工作液按上述方法测定空白吸光度（Ao）；以BHT为阳性对照，平行试验3次，按式（2）计算。

DPPH自由基清除率（%）=（1-（Ai-Ao）/Ac）×100（2）

1.3.4 抑菌实验

1.3.4.1 抗菌活性评估 选用桂林医学院基础医学院微生物实验室提供的3种致病菌，即大肠杆菌（ATCC 25922）、金黄色葡萄球菌（ATCC 25923）和铜绿假单胞菌（ATCC 27853）。抽取供试菌液（1×108 CFU·mL-1）200 μL置于LB培养基中，通过经典的圆盘扩散试验评估3种精油的抗菌敏感性（Rota et al.， 2008）。用等量DMSO制备阴性对照，用庆大霉素作阳性对照。37 ℃下孵育24 h后，通过测量抑菌圈的大小来评估抑菌活性。

1.3.4.2 最低抑菌浓度（MIC）的测定 采用肉汤微量稀释法测定精油对供试菌的MIC（Zhang et al.， 2017）。试验菌悬液用无菌生理盐水调至1×107 CFU·mL-1。不同部位精油在DMSO中采用2倍稀释法配制，加入LB肉汤培养基中，得到（1 ～ 32）μg·mL-1的最终浓度。将20 μL菌悬液转移到96孔培养板上。阳性对照品和阴性对照品分别用相同体积的庆大霉素溶液和空白溶液制备，不加供试品。37 ℃下孵育24 h。MIC定义为无肉眼可见菌生长的测试样品的最低浓度。

1.4 数据处理

利用峰面积归一化法对其挥发性成分进行定量分析（魏婧等，2022）。所有数据均以3次重复测量的平均值±标准差表示。

2 结果与分析

2.1 化学成分分析

苦橙不同部位挥发油经GC-MS分析后，得到图1的总离子流图。对分离出的各挥发性成分采用NIST17.L标准谱库计算机检索进行定性分析，经质谱解析，苦橙3个部位中共鉴定出94种挥发性成分，其中叶34种、花32种、幼果69种。

苦橙不同部位挥发油的化学成分有一定差异，叶和花中含量最高的均是芳樟醇，分别为30.51%、57.59%；幼果中含量较高的有d-柠檬烯（25.55%）和γ-萜品烯（10.48%）。苦橙叶挥发油中醇类化合物含量最多，占总化学成分的55.37%，酯类占22.71%，烯类占20.25%；主要化学成分有芳樟醇（30.51%）、α-松油醇（14.78%）、甲酸芳樟酯（11.60%）、橙花醇（8.56%）、3-蒈烯（7.39%）、 β-蒎烯（4.45%）等。苦橙花挥发油中醇类化合物成分最多，占总化学成分的65.70%，其次是烯类占30.81%，酯类占2.02%；主要化学成分有芳樟醇（57.59%）、d-柠檬烯（16.15%）、3-蒈烯（5.35%）、桧烯（4.36%）、α-松油醇（3.32%）、β-蒎烯（3.26%）等。苦橙幼果挥发油中烯类成分最多，占75.43%，醇类占17.31%，酯类占1.31%；主要化学成分有d-柠檬烯（25.55%）、γ-萜品烯（10.48%）、γ-多烯（4.05%）、桧烯（3.66%）、3-蒈烯（3.25%）等。表1结果表明烯类成分是苦橙幼果区别于叶、花的特异性成分。

2.2 体外抗氧化活性

2.2.1 ABTS自由基清除率 ABTS在734 nm波长处有最强吸收峰，当其与抗氧化剂结合后， 两者反应能使ABTS溶液本身的蓝绿色褪去，其褪色程度与抗氧化剂成定量关系。由图2可知，BHT和苦橙不同部位挥发油对ABTS自由基的清除能力均随着浓度的增大而逐步增强。当苦橙叶挥发油浓度为30 mg·mL-1时，对ABTS的清除率可超99.00%，表现出较强的抗氧化能力。当苦橙花挥发油浓度为20 mg·mL-1時，对ABTS的清除率可达99.52%。当苦橙幼果挥发油浓度为15 mg·mL-1时，对ABTS的清除率可达100.0%。而幼果、花、叶的IC50值分别为2.6、5.1、8.2 mg·mL-1，BHT为0.1 mg·mL-1。可见，幼果的挥发油清除ABTS自由基能力优于花和叶的。

2.2.2 DPPH自由基清除率

DPPH自由基本身存在单电子，在517 nm波长处有最大吸收，当其醇溶液与抗氧化剂反应时，抗氧化剂可以和孤对电子配对使得吸收逐渐下降，甚至褪色消失，其吸光度下降程度与其接受的电子数量成定量关系。由图3可知，随着BHT及苦橙挥发油浓度的增大，其对DPPH自由基的清除能力不断增强。当苦橙叶挥发油浓度为30 mg·mL-1时，其对DPPH自由基的清除率可达92.8%，与阳性组BHT的清除率基本达到相同水平，并且继续增大浓度，清除率基本保持不变。当苦橙花挥发油浓度小于20 mg·mL-1时，其对DPPH自由基的清除能力均小于阳性组BHT，而当浓度大于20 mg·mL-1时，苦橙花挥发油对DPPH自由基的清除率大于BHT对DPPH自由基的清除率，最高清除率达95.24%。苦橙幼果挥发油对DPPH自由基的清除率始终低于BHT，当浓度为10 mg·mL-1时，苦橙幼果挥发油对DPPH的清除率达86.92%，继续增大浓度，清除率基本保持不变。而幼果、花、叶的IC50值分别为2.7、4.3、5.0 mg·mL-1，BHT为0.1 mg·mL-1。可见，幼果的挥发油清除DPPH自由基能力优于花和叶的。

2.3 抗菌活性

由表2可知，3种挥发油对所有被测细菌均表现出一定的抗菌活性，特别是对抑菌圈直径为（15.2 ～ 22.7）mm的大肠杆菌具有一定的抗菌活性。此外， 苦橙的花和幼果对被试菌有较强的抗菌活性，这可归因于d-柠檬烯的存在，其相对含量分别为16.15%和25.55%。3种挥发油对被试菌的MIC值不同，大肠杆菌对挥发油更敏感。苦橙花的MIC值为1～32 μg·mL-1，苦橙幼果的MIC值为8～16 μg·mL-1。苦橙花挥发油的抗菌活性与之前关于橙花油的报告一致。

3 讨论与结论

常见的挥发油提取方法有水蒸气蒸馏法、超临界流体萃取法、超声波辅助萃取法等。超临界流体萃取法虽然能够提升挥发油的提取率，但从经济效益、设备要求等多方面综合考虑，水蒸气蒸馏法更适用于工业生产（孙吴倩等，2022）。本研究采用水蒸气蒸馏法提取苦橙叶、花及其幼果的挥发油，应用气相色谱-质谱（GC-MS）联用技术对其化学成分进行定性定量分析。本研究结果表明苦橙叶、花和幼果的挥发油单次提取率分别为0.95%、0.27%和0.34%。从得率来看，苦橙叶挥发油含量较高，易于获取，为可持续利用资源。而苦橙3个部位挥发油的化学成分种类与含量均存在一定差异，也正是这些香气成分及含量的不同，从而形成了各自的特性：苦橙叶挥发油呈微黄绿色油状，清香轻飘，主要成分有芳樟醇（30.51%）、α-松油醇（14.78%）、甲酸芳樟酯（11.60%）、橙花醇（8.56%）、3-蒈烯（7.39%）等；苦橙花挥发油呈无色透明油状，花香扑鼻，主要成分有芳樟醇（57.59%）、d-柠檬烯（16.15%）、3-蒈烯（5.35%）、α-松油醇（3.32%）、β-蒎烯（3.26%）等；苦橙幼果挥发油呈黄绿色油状物，香味浓郁，主要成分有d-柠檬烯（25.55%）、γ-萜品烯（10.48%）、γ-多烯

（4.05%）、桧烯（3.66%）、3-蒈烯（3.25%）等。

董雪等（2022）对苦橙花挥发油化学成分分析发现其主要的化合物为醇类和萜烯类，叶一丹等（2019）对苦橙叶挥发油化学成分研究发现其含酯类和醇类物质为主，它们与本研究结果一致。另外本研究发现苦橙幼果中萜烯类成分最多，这是有异于叶和花的地方，可能是植株在生长发育过程中的代谢产物转化导致。

藥用植物不同部位的生物学活性具有显著性差异的现象已有前人的研究结果得到佐证：李慧敏等（2022）研究发现北柴胡不同部位总黄酮含量与抗氧化活性从高到低分别为花、叶>茎>根；查雨锋等（2022）研究表明三七根提取物对改善氧化损伤的作用优于茎、叶、花提取物；此外也有研究对冷饭团、丁香、木蝴蝶的不同部位进行成分与活性比较（杨艳和高渐飞，2018；左遨勋等，2022；李慧敏等，2022）。了解其成分与活性差异有助于明确物质在植株中转运和积累机制。本研究结果表明苦橙不同部位挥发油对ABTS自由基和DPPH自由基均有较强的清除能力，幼果挥发油成分主要为萜烯类化合物，其抗氧化活性优于叶和花。大部分芸香科挥发油对葡萄球菌、大肠杆菌、伤寒杆菌和枯草芽孢杆菌的生长均表现出不同程度的抑制活性（刘巧等，2019）。本研究中幼果挥发油表现出的抗菌活性优于叶，可将幼果作为苦橙挥发油提取原料用于功效产品研发，其功效等级高于叶、花，但无显著性差异，也可用叶、花作为苦橙挥发油提取原料以实现苦橙资源的综合开发利用。

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（责任编辑 邓斯丽 蒋巧媛）

收稿日期：  2022-10-17

基金项目：  广西自然科学基金（2017GXNSFAA198237）。

第一作者： 刘亚男（1995-），硕士研究生，研究方向为药物研发与转化，（E-mail）medicallyn@163.com。

*通信作者：  许有瑞，博士，讲师，研究方向为中药活性成分的研究与开发，（E-mail）xuyourui1980@ sina.com。