谢君毅，徐 侠*，蔡 斌，张惠光

(1.南京林业大学生物与环境学院,江苏 南京 210037；2.武夷山国家公园科研监测中心,福建 武夷山 354300)

近年来，气候变化是全球面临的重大挑战之一，我国政府提出了力争于2030年前达到峰值，争取2060年实现碳中和的目标。因此，作为重要的碳汇，森林生态系统应对气候变化越来越受到关注[1]。氮(N)作为植物吸收利用的必需元素之一，参与了植物生理生化的整个过程，是重要组成部分[2]。森林土壤参与了森林生态系统N循环的重要过程，也是重要的N库。相关研究发现，森林土壤N贮量占整个森林生态系统N贮量的90%～95%[3]。N2O作为主要的温室气体之一[4]，其单分子增温潜能比CO2高310倍左右[1]。而森林土壤是重要的N2O排放源，巨大的土壤排放潜能对气候变暖的调节起着至关重要的作用。如何深刻理解N在森林土壤当中的转化过程，对科学认识森林生态系统N循环及其维持森林生态系统稳定等方面具有重要的意义。

N素被认为是限制森林生产力的重要因素之一[5]。土壤活性N库是土壤N库中的活跃组分，具有很高的生物有效性，在森林土壤中，可作为土壤养分有效性的评价指标[6-7]。相对于非活性N而言，森林土壤活性N库在整个N循环过程中最为敏感和活跃，容易受到外界因素影响，如全球变化加剧导致的温度升高、C输入方式改变等[8]。在大多数情况下，C输入的变化可以直接或间接地影响N的变化，这一过程同时发生、相互影响。随着人们对全球气候变化关注度的日益上升，有关森林生态系统中C输入的改变对气候变化的响应研究不断增加[9-10]。全球变化导致的环境因子改变，可能影响凋落物分解、地上地下生物量分配、有机质分解等[11-13]。因此，未来气候变化引起的C输入方式的改变可能对森林生态系统土壤N循环产生许多潜在的影响。为此，笔者对国内外森林碳氮循环研究进行综述，分析了地上地下C输入方式的不同对森林土壤活性N库及N循环的影响，以期为森林碳汇的深入研究提供参考，服务于我国的“双碳”战略。

1 不同碳(C)输入方式及野外试验

森林地上C的输入主要是凋落物(枝、叶等)通过土壤动物、微生物分解等一系列复杂的物理和生物化学过程，形成简单的无机分子或者通过微生物的复杂作用过程转化为土壤有机质从而储存在土壤当中[14]。这一过程是生物地球化学循环的关键环节，不仅实现了养分再循环[15]；还维持着生态系统结构和功能的稳定。凋落物分解包括了淋溶、土壤动物粉碎和微生物代谢3个主要过程[16]。全球陆地约有1.15×1017kg C以有机质形态贮存于土壤中，约是陆地植被总C贮量的3倍[17]。有研究表明，陆地生态系统中50%以上的地上部分净生产量是通过凋落物返回地表[18]，全球森林仅生物量C库就储存了289～363 Pg C，占全球陆地生态系统生物量C储量的77%[19]。在土壤动物及其微生物对凋落物的分解作用过程中，每年向森林土壤输入了大量的C。地上部分凋落物C输入量受到森林净初级生产力、植被类型、气候变化等因素共同影响[20]。森林凋落物分解释放C的主要途径由土壤动物及微生物主导[21]，从微生物分解的角度来看，森林凋落物主要由易分解的糖类、淀粉、脂肪和难分解的木质素、多酚、腐殖酸等成分组成。因此，凋落物C输入过程的快慢不仅受到土壤动物及微生物的控制，还与凋落物当中易分解和难分解的有机物质紧密相关[22]。

森林地下C输入包括根周转、与根相关的真菌周转和根沉积(例如，根细胞脱落、被动分泌和主动分泌)[23-24]。根系是植物向土壤当中输入光合产物到地下的重要途径，是土壤中C及养分的主要来源[25]。其中，细根因其比表面积大、直径小、能快速向土壤当中输入大量的有机质等特点，成为生态系统C及养分循环研究的重要部分。细根的生长周期较短，通过细根更新可产生5倍于地上凋落物的量[26]。细根死亡后，存留在当中的有机质及其养分通过土壤动物及微生物的作用分解，向土壤当中释放有机质及养分。细根分解过程一般会从“缓慢分解”到“快速失重”再到“缓慢分解”[27]，其中，根系分解向土壤当中释放C缓慢，且受到树种组成[28]、根系径级[29]、环境因子[30]等因素的影响。因此，细根作为主要C源输入土壤成为改变地下碳库的重要因素。随着全球气候变化加剧，植物在大气CO2含量升高的情况下，细根死亡增加，加大地下C输入量，从而影响土壤C库的大小[31]。在森林生态系统当中，地下凋落物年输入量占总凋落物量的48%[24]，而细根周转较快，对土壤C库的贡献率在25%～80%[32]。细根周转及其分泌物向土壤中输入大量的C基质，促进了根际微生物的活性和富集，其分泌物还能胶结土壤形成土壤团聚体，改善土壤结构的同时对土壤N形成了保护，这一过程对森林土壤N库及其有效性产生了直接或间接的影响。因此，了解细根的周转速率及其过程动态对森林土壤N库及其有效性具有重要的意义。国内外在野外进行森林不同C输入方式的控制试验主要包括：凋落物去除及添加(litter removal and addition)[33-34]、树干环割(stem-girdling)[35-36]、根系排除(root exclusion)[37-38]、DIRT试验(detritus input and removal treatments)[9]以及ILTER DIRT试验(detritus input and removal treatments network)[10]，主要的森林野外C输入控制试验见表1。

在众多的C输入调控对土壤影响的试验当中，目前普遍关注较多的是DIRT试验。DIRT试验是一项凋落物添加和去除试验，在固定样方内去除地表凋落物并添加到其他样方以及通过挡板阻止根系向样地内生长为目的，以此来评估植物凋落物输入的速率和来源，以及如何控制土壤中有机质和养分的积累和动态[9，39]。1956年DIRT试验在美国的威斯康星州大学植物园的草地和森林生态系统中建立，由Francis Hole博士设计，初始目的是研究不同C输入方式对土壤有机质和养分积累的影响[40]。随着技术的成熟和广泛运用，后续DIRT试验得到了不断的发展，国际长期生态研究ILTER DIRT试验是之后在美国其他州、匈牙利、欧洲、德国等地进行的改进的DIRT试验，通过联网研究，开展了不同气候带及不同森林生态系统C输入来源控制对土壤C、N库和C、N循环等相关研究。通过展开研究DIRT试验，不仅为森林管理实践或未来气候的潜在变化提供良好的指示，还可以更好地了解控制森林土壤N循环过程的一些因素。

2 地上凋落物C输入对森林土壤N的影响

2.1 凋落物C输入对土壤活性N库的影响

表2 地上(凋落物)C输入对土壤活性N库变化的影响Table 2 Effects of aboveground (litter) C inputs on soil labile N pools

表2(续)

2.2 凋落物C输入对土壤N矿化及硝化过程的影响

表3 地上(凋落物)C输入对土壤净N矿化及硝化速率变化的影响Table 3 Effects of above ground (litter) C inputs on soil net N mineralization and nitrification rates

2.3 凋落物C输入对土壤N2O排放的影响

氧化亚氮(N2O)作为重要的温室气体之一，在全球气候变化研究中受到广泛关注。大气中N2O的主要来源是通过土壤硝化和反硝化过程产生的[62-63]，主要受到土壤温湿度[64-65]、C和N的有效性等因素影响[66-67]。在森林生态系统当中，添加和去除凋落物可以通过改变硝化和反硝化微生物的可利用C源和N源来影响土壤N2O排放[68]。Cheng等[69]研究发现，在厌氧条件下，亚热带酸性阔叶林土壤中，凋落物添加均降低了NO的生成，但增加了N2的生成，而针叶林土壤凋落物添加则促进了N2O向N2的还原。因此，森林土壤凋落物分解的增加可以通过反硝化作用有效降低N2O的产生。Zheng等[70]在樟树林中通过14个月去除凋落物后发现，土壤N2O排放速率增加了681%，樟树凋落物通过诱导与氮氧化物排放相关的功能微生物，显著降低了土壤氮氧化物排放；而Fan等[71]研究发现在2 a后，亚热带松林土壤去除凋落物显著降低了21%的N2O累积排放量，年N2O累积排放量显著减少8%～25%。在德国Heidfeldhof野外试验站，Marhan等[72]研究了在耕地土壤中加入菊蒿叶沙铃花(Phaceliatanacetifolia)富N绿肥凋落物后发现，添加凋落物显著增加了土壤N2O排放，累积N2O排放是不添加凋落物处理的近16倍，这可能与添加的有机物质C/N的高低密切相关[73]。田亚男等[74]采用室内培养法研究了凋落茶叶对茶园土壤N2O排放特征的影响后发现，凋落茶叶的添加显著促进了酸化茶园土壤N2O的排放，且排放通量随着凋落茶叶添加量的增加而增加。植物凋落物可以改变土壤的物理化学性质，从而改变微生物群落组成[75-76]。随着凋落物的添加，土壤有效态N及硝化和反硝化相关的功能基因发生改变，从而影响了土壤N2O排放[77]。因此，凋落物C输入可以间接地改变土壤N2O排放速率，因不同凋落物类型、凋落物C/N、土壤养分等的变化而发生改变。

3 地下植物根系C输入对土壤N的影响

3.1 根系C输入对土壤活性N库的影响

表4 地下(根系)C输入对土壤活性N库变化的影响Table 4 Effects of belowground (roots) C input on soil labile N pools

根系周转过程为土壤微生物提供了C、N基质，根系输入的C是微生物的主要能量来源，尤其在温带森林当中[82]。近期研究发现，在以外生菌根为主导的高山森林中，菌丝源C比根源C对N循环的贡献更大[83]。因此，根系去除导致的土壤C输入改变不仅会影响土壤微生物C的显著变化，也必然改变了土壤MBN，但这种改变具有较大的不确定性。在滨海沙地尾巨桉(Eucalyptusurophylla)和纹荚相思(Acaciaaulacocarpa)人工林当中，去除根系1 a后降低了两种人工林土壤MBN含量，但只有尾巨桉影响达到显著[84];2 a后，去除根系对尾巨桉人工林土壤MBN无显著影响[85]。通过总结发现，根系去除对土壤活性N库的影响还存在树种与时间尺度的差异(表4)。

3.2 根系C输入对土壤N矿化及硝化过程的影响

根系主要通过分泌物和死亡分解等方式将C输入到土壤中，研究发现，植物净光合作用固定的C有5%～25%通过根系分泌物进入土壤中[86]。C的输入可以通过提高微生物周转速率及酶活性来促进N的循环[87]。通过环割和挖沟等方式阻止根系C输入的变化必然会导致土壤N矿化及硝化等转化过程受到影响。Ross等[88]在新西兰海岸沙地上的辐射松(Pinusradiata)人工林中通过挖沟控制地下C的输入，采集了27个月后的土壤样品进行N矿化培养试验，发现N循环速率与地下输入的不稳定C库之间存在紧密联系，特别是随着挖沟导致C可用性下降，硝化作用增加。Drake等[89]的试验结果也支持了这个观点，发现挖沟增加了潜在的净N矿化和硝化作用。Wilson[90]在Andrews实验林的DIRT试验样地内采集10 a后土壤样品，通过室内培养试验发现,去除根的样地中具有比对照更高的净N矿化速率，无根和无凋落物输入样地的高净N矿化率弥补了试验前在相同样地高溶态有机氮的损失，表明根系分泌物和根系周转可能是这一森林中有效固定氮的关键。Nadelhoffer等[40]在Harvard森林DIRT试验5 a后发现，虽然去除根系小区的样地净N矿化率更低，但是硝化率远远更高，他们认为在较短的时间尺度上，根系周转、根系渗出或两者都对矿化有强烈的贡献。通过对北方、温带、亚热带和热带森林的土壤进行1 a的培养试验发现，在某些但并非所有的陆地生态系统中，处于初始分解阶段的细根可能是土壤氮氧化物排放的主要来源[91]。但细根输入的增加可能会阻碍N素矿化，从而破坏生态系统N素循环的时间格局。不难发现，根系C输入显著影响土壤N矿化及硝化过程不仅与根系去除时间长短密切相关，而且随着时间尺度延长，土壤N转化规律也不一致(表5)。

表5 地下(根系)碳输入对土壤净N矿化及硝化速率变化的影响Table 5 Effects of belowground (roots) C inputs on soil net N mineralization and nitrification rates

3.3 根系C输入对土壤N2O排放的影响

受到根系自身质量、土壤类型等因素的影响，关于根系输入对土壤N2O排放的研究存在较大的不确定性。有研究发现，根系输入会延迟土壤N2O排放，随着细根输入水平的增加，延缓N2O排放的时间也增加了，且高质量根系对土壤N2O排放动态的影响强于低质量根系[91]。根系分泌物如草酸等作为C源改变了N2O产生过程中微生物细胞内的电子传递途径，促进N2O的释放[92-93]；且根系分泌物的释放增强了土壤酶活性，也促进了N2O的排放[94]。与森林生态系统相比，农田生态系统作物根系对土壤N2O排放也存在不同的影响，玉米根系凋落物中缓慢降解的C含量较高，可溶性N含量较低，导致微生物的N固定化限制了N2O的排放[95]。可以看出，根系分泌物对N2O具有促进作用，而根系凋落物可能会限制N2O的排放，根系分泌物与凋落物两者的强弱是控制N2O排放的重要因素。目前来看，关于根系C输入对N2O排放变化影响的研究较少，相关机制尚不清楚，然而，根系输入对理解全球气候变化下温室气体排放至关重要。后续研究应该更多地关注根系在土壤N2O排放中所起的作用，为气候变化下根系对土壤N2O排放机制的研究提供科学依据。

4 展 望

随着全球气候变化的加剧，森林生态系统中C输入方式改变对土壤活性N库及N循环过程的影响机制越来越受到关注。从目前研究来看，C输入方式的改变直接或间接地影响着土壤N库活性及地球化学循环过程。然而，目前的研究尚有许多的不确定性和矛盾的结果，这表明在了解C输入方式对土壤N的影响机制及其作用方面，还存在着许多未解决的问题。今后应加强以下几方面的研究：

1)目前研究不同C输入方式对土壤活性N库及N循环过程的定性描述较多，需要对整个森林生态系统有定量的认识。

2)需要把植物净初级生产力与凋落物及根系输入过程结合，从整个系统的变化来定量描述C输入对土壤活性N库及N循环的动态影响。

3)建立长期试验样地，深入了解森林土壤N循环对C输入改变的长期响应，尤其是在全球气候变化背景下的多因素及其交互作用的响应。

4)着重于“黑箱”的地下生态系统N循环的研究。相比于地上凋落物C输入，地下根系的交错复杂性远大于地上，后续可以通过更加科学的手段及方法(如微根管系统、N15标记技术等)，在较少人为干扰的近自然环境条件下，研究根系C输入对土壤N循环的影响。

5)凋落物及根系C输入对N2O排放的影响研究较少，且没有定量的整体的研究。目前控制地下C输入试验(断根处理、环割等)对于土壤温室气体排放达不到定量的要求。随着温室气体排放研究日益增多，凋落物及根系C输入在影响土壤N2O排放过程当中起着怎样的作用还需更多的探索和发现。

6)对优化森林生态系统地上地下碳输入动态模型和精准预算不足，尚未建立完整的碳减排生态补偿机制。

7)需要提升核算与预测森林地上地下碳中和能力，加快森林碳中和技术研发，为提前实现“碳中和”战略目标提供科技支撑。