张 睿,刘华民,2,3,寇 欣,徐智超,于晓雯,曹晓霭,温 璐,2,3,马林芊,2,3,王立新,2,3,*

1 内蒙古大学生态与环境学院,呼和浩特 010021 2 草原生态安全省部共建协同创新中心,呼和浩特 010021 3 蒙古高原生态学与资源利用教育部重点实验室,呼和浩特 010021

植物功能性状是影响植物体表现或适应性的一系列形态、生化、生理、结构、物候特征属性[1]。植物的功能性状可以进一步反映植物的养分权衡方式以及生存和适应策略[2]。如植株高度决定植物对光的竞争能力,株高的物种会影响周围较矮植物的光获得性[3—4],叶片的形态特征可以指示植物在水分利用效率、生长模式和养分利用等方面的策略[5],叶片碳和氮浓度反映了叶片的结构和光合能力,并且与光合速率、叶片寿命和分解速率相关[6—7]。植物根部是植物个体互相竞争基质资源的主要器官[8],Comas和Eissenstat发现生长速度较快的物种具有较高的比根长和较细的根径[9]。基于性状的研究方法,可以应用于群落生态学的不同研究领域。植物性状对于预测植物的生长、存活和繁殖非常重要。

近年来,植物对环境响应和适应策略的研究一直是生态学研究的热点问题,普遍认为利用植物的功能性状是一种解决植物-植物和植物-环境相互作用复杂网络的方法,而不是普通的依赖于它们的分类学特性[10]。植物功能性状的研究有助于了解植物在不同环境中的生存策略和表现[11]。由于植物对环境梯度的适应性和可塑性,不同植物的功能性状存在很大的差异,物种自身可以通过调整形态和生理特性来减轻环境压力和增加对有限资源的获取,增强其对环境的适应能力,进而提高自身的适合度[12—13]。植物功能性状的变异体现了植物对各种环境因素的反馈[14—17]。例如,在Andalusian地区对74种木本植物13个不同功能维度的性状进行了测定,发现湿润地带的群落以叶大小、比叶面积、比根长、株高和植物盖度值高的物种为主,相反,干旱和半干旱灌丛以树干密度和根干物质含量值高的物种为主,干旱灌丛的叶片干物质含量最低,叶片氮浓度最高[18]。对北极地区气候和植物响应的实验表明；土壤肥力对植物叶片、化学计量性状都有影响,禾草型植物对土壤肥力的反应最为敏感[19]。Grewell等研究入侵草本植物互花米草在盐分胁迫下的潜在表型可塑性和功能性状反应实验中发现,测量的21 种叶片化学、色素、形态和生理性状中有 15 种性状都表达了对盐分的可塑性响应[20]。

湖泊湖滨带属于水陆生态交错带,是湖泊水生态系统与陆地生态系统间重要的过渡带[21]。湖滨带湿地环境与人类的生存、繁衍和发展息息相关[22—23],是地球上最为脆弱的湿地系统之一。近年来,受人类活动和气候变化的影响[24],内蒙古高原干旱半干旱区湖泊面积显著减小,退水后湖滨带的盐渍化加重,进而导致湖滨带退化速度大大加快,湖滨带的空间异质性发生变化,植物群落进一步改变[21,25]。采用植物功能性状的方法可以量化植物特征,预测植物对外界环境干扰的反应,通过植物功能性状的方法有助于理解退化湖滨带湿地植物应对环境变化所表现出的适应机制[26—27],对湖泊湖滨湿地生态系统植被的恢复与重建具有重要意义。因此,在本研究中选择了内蒙古高原呼伦湖、岱海、乌梁素海和查干淖尔四个湖面明显萎缩的湖泊湖滨带湿地作为研究区,分析湖滨带湿地7种优势植物的11种功能性状差异和变化规律,探讨环境变化对高原湖泊湖滨带湿地环境中植物分布和功能性状差异的影响效应,进一步了解湖滨带湿地植物的潜在适应策略。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

图1 研究区分布图与采样点信息Fig.1 Distribution map of study area and information of sampling points

本研究在内蒙古高原四个典型湖泊湖滨湿地中进行,共设置了61个采样点,即呼伦湖(HLH,n=10)、岱海(DH,n=34)、乌梁素海(WLSH,n=11)和查干淖尔(CGNE,n=6)(图1)。呼伦湖位于呼伦贝尔市新巴尔虎右旗、新巴尔虎左旗和满洲里市,地理坐标为东经117°00′—117°41′,北纬48°30′—49°20′,是中国第四大淡水湖；岱海位于乌兰察布市凉城县境内,地理坐标为东经112°16′—112°59′,北纬40°11′—40°48′,属于内蒙古自治区三大内陆湖之一；乌梁素海位于巴彦淖尔市乌拉特前旗境内,地理坐标为东经106°09′—109°53′,北纬40°09′—41°15′,是地球同纬度和黄河流域最大的湖泊湿地；查干淖尔位于锡林郭勒盟阿巴嘎旗境内,处于浑善达克沙地的北部边缘,地理坐标为东经114°59′—115°02′,北纬43°25′—43°28′,湖水呈碱性。四个湖泊湖滨湿地均位于中温带大陆性气候区,具有广阔的湖滨带岸线带,在湖泊湖滨带小尺度范围内存在相似的植被梯度,即沿湖滨带由湖向外延伸,分别为湖床裸地、盐化草甸与禾草型湿草甸(图2)。

图2 湖滨湿地生态系统群落类型Fig.2 Community Types of Lakeside Wetland Ecosystem

1.2 研究方法

在2019、2020年7—8 月,采用样方法对湖滨湿地生态系统进行植物群落调查,沿湖滨带湖向外延伸,分别在盐碱湿地和禾草型湿地按不同的群落类型布置采样点,每个采样点的样方面积为10 m × 10 m,沿对角线设置3个1 m × 1 m的小样方进行样方调查。根据植物群落调查结果得到各样地物种的分盖度,选取样地内的优势物种,即芦苇(Phragmitesaustralis)、赖草(Leymussecalinus)、毛茛(Ranunculusjaponicus)、鹅绒委陵菜(Potentillaanserina)、碱蓬(Suaedaglauca)、盐角草(Salicorniaeuropaea)和拂子茅(Calamagrostisepigeios)。对各样地所选择的优势物种进行植物功能性状的测定[28]。

1.2.1植物样品采集与功能性状测定

在样方内选取健康、长势良好且无病虫害优势物种的完整植株作为获取植物功能性状指标的植物样品。采用 S 型多点混合采样方法采集某一物种的混合样品[29],每个物种选取5—10植株,用卷尺现场测量植株高度,在每株植物根部挖取与根系连接的土块,小心清理掉根表面的土壤和杂质,取土块时保持地上部分与地下根系的连结,并保持每一支植株根系构型完整,将取出的完整植株放入装有冰块的冷贮藏箱内(<5℃),迅速运回实验室处理。挑选植株上5—10片完整、干净、没有病虫害的叶片和构型完整的根部,并使用Epson Perfection V850 Pro扫描仪进行图像信息获取。将获取的图像信息用Adobe Photoshop 19.1.4预处理,植物功能性状数据通过表1方法测量及计算[30]。

1.2.2土壤样品采集及测定

在进行植物群落调查的样方内,利用土钻在每个样方沿对角线3个点钻取0—30 cm的土壤样品,在土壤取样边缘挖30 cm的土壤剖面进行剖面取样。采用烘干法(105℃,24 h)测定土壤容重(g/cm3)和土壤含水量(%),在水土比为1∶5的条件下,使用电导率仪测定静置后土壤上部悬浮液电导率(Soil conductivity,μS/cm),使用土壤电导率反映土壤盐分的实际状况,将烘干后土壤过100目筛,应用元素分析仪测定土壤碳含量(mg/g)和土壤氮含量(mg/g)[31]。

表1 植物功能性状测量及计算方法

1.3 数据分析

使用Microsoft Excel 2010软件进行数据整理,对每一物种性状变量均在样方水平上取平均值,利用变异系数 (CV) 计算物种功能性状的变异程度。使用R软件进行数据分析,Shapiro检验进行正态分布检验,Levene检验进行方差齐性检验,设显著性水平为P=0.05,采用单因素方差分析(one-way ANOVA),多重比较Scheffe检验评估不同植物功能性状差异。环境矩阵连接性状矩阵(RLQ)结合第四角分析(Fourth-Corner)的方法将样方矩阵、环境变量和植物功能性状矩阵三种数据集组合成一个可描述性状—环境关联的矩阵,进而确定物种丰度关联的环境梯度与物种性状之间的关系[32]。在R语言中分别进行样方、环境因子与植物功能性状三个数据集的单独排序,通过CA对样方数据处理,通过PCA对环境因子和植物功能性状定量属性数据进行处理,通过ade4包中的rlq函数计算样方、环境因子与植物功能性状三个数据集的协惯量分析获得排序坐标,在“模型6”两项检验产生组合,P值=0.001,拒绝零假设。将相同数据进行第四角分析,进行双变量检验,采用假发现率(FDR)方法进行P值校正。使用R语言中的ggplot2包作图。

2 结果与分析

2.1 湖滨带湿地土壤理化特征

岱海、乌梁素海、呼伦湖、查干淖尔湖滨带61个样地的土壤理化性质特征如表2所示,所布样点土壤pH的变化范围由7.92—10.10,土壤电导率变化范围从73.08—2832.67 μS/cm,土壤含水率的变化范围由1.76%—54.96%,土壤容重变化范围为0.96—1.70 g/cm3,土壤碳(C)、氮(N)含量分别为0.46—4.74 mg/g、0.010—0.18 mg/g。

2.2 湖滨带湿地植物功能性状特征

内蒙古湖滨带湿地的7种优势植物的性状总特征如图3所示,芦苇、赖草和拂子茅的植株高度与其它物种具有显著性差异(P<0.05),芦苇的植株高度种内差异最大；毛茛的比叶面积显著高于其它物种(P<0.05),芦苇和毛茛的比叶面积种内差异较大；碱蓬的叶片干物质含量显著低于其它物种(P<0.05),拂子茅的叶片干物质含量种内差异最大；盐角草和碱蓬的叶片碳含量均显著低于其它物种(P<0.05)；芦苇的叶片氮含量显著高于其它物种(P<0.05),碱蓬的叶片氮含量种内差异最大；拂子茅的叶碳氮比显著高于其它物种(P<0.05),碱蓬的叶碳氮比种内差异最大；在根系有关的植物性状中,芦苇与拂子茅的比根长显著低于其他物种(P<0.05),但是芦苇的比根长种内差异远大于拂子茅的种内差异；7种优势植物的根组织密度没有显著性差异,在有关根系化学计量的性状中,芦苇与鹅绒委陵菜的根碳含量显著高于其它物种(P<0.05),并且芦苇与鹅绒委陵菜的根碳含量种内差异处于较低水平；对于根氮含量来说,碱蓬和毛茛显著高于其他物种(P<0.05),芦苇的根氮含量种内差异最大；芦苇的根碳氮比值显著高于其他物种(P<0.05),并且具有最大的种内差异。

表2 湖滨带湿地土壤理化性质特征

图3 湖泊湖滨带湿地植物功能性状特征Fig.3 Species characteristics of functional traits of wetland plants in the lakeside zoneCE：拂子茅Calamagrostis epigeios；LS：赖草Leymus secalinus；PA：芦苇Phragmites australis；Pan：鹅绒委陵菜Potentilla anserina；RJ：毛茛Ranunculus japonicus；SE：盐角草Salicornia europaea；SG：碱蓬Suaeda glauca；不同小写字母表示不同物种间差异显著(P< 0.05),图上百分比数据表示物种的变异系数

2.3 湖滨带湿地植物功能性状RLQ分析结果

RLQ分析结果显示(图4),RLQ第一轴左(负)部分展示的物种是碱蓬、盐角草和毛茛,碱蓬主要集中于图的左上部分,其分布主要与土壤的电导率和土壤含水率有关,具有较高叶片氮含量、根氮含量和根组织密度。盐角草集中分布于图的左下,与土壤的碳氮比、土壤容重和土壤pH有关,具有较高的比根长。毛茛的分布主要靠近于第一轴的负半轴,其生存于土壤氮含量匮乏的地区,毛茛的叶片碳含量较低。赖草和鹅绒委陵菜的分布主要集中于图的原点附近,部分偏向于第二轴右侧,主要存在于较低土壤电导率和土壤含水率的地区,植物性状表现为高的叶碳氮比和根碳氮比。芦苇的分布非常广,整体上生长于低土壤电导率、土壤碳氮比和土壤pH的地方,芦苇性状主要体现为比根长较低,如图所示存在着部分的芦苇分布于图的左上方,主要生长在高的土壤电导率和土壤含水率的地方,具有高的叶片氮含量、根氮含量和低的植株高度,其余部分的芦苇存在于第二轴的右侧,其生境的土壤具有高的氮含量和碳含量,植物性状上表现为植株高大,存在着更大的比叶面积、叶片碳含量和根碳含量。拂子茅主要集中在图的右下方,生长在低土壤的电导率和土壤含水率的地区,具有较高的叶碳氮比和根碳氮比。

图4 湖滨带湿地植物的环境矩阵连接性状矩阵(RLQ)分析结果Fig.4 Results of RLQ analysis of wetland plants in the lakeshore zoneDH：岱海Daihai Lake；WLSH：乌梁素海In Wuliangsuhai；CGNE：查干淖尔Chagan Nur；HLH：呼伦湖Hulun Lake；CE：拂子茅Calamagrostis epigeios；LS：赖草Leymus secalinus；PA：芦苇Phragmites australis；Pan：鹅绒委陵菜Potentilla anserina；RJ：毛茛Ranunculus japonicus；SE：盐角草Salicornia europaea；SG：碱蓬Suaeda glauca；pH：土壤酸碱度soil pH；SC：土壤电导率soil conductivity；SM：土壤含水率soil moisture content；SBD：土壤容重soil bulk density；SCC：土壤碳含量soil carbon concentration；SNC：土壤氮含量soil nitrogen concentration；SC/SN：土壤碳氮比soil carbon to nitrogen ratio；PH：植株高度plant height；SLA：比叶面积specific leaf area；LDMC：叶片干物质含量leaf dry matter content；LCC：叶片碳含量leaf carbon concentration；LNC：叶片氮含量leaf nitrogen concentration；LC/LN：叶片碳氮比值leaf carbon to nitrogen ratio；SRL：比根长specific root length；RTD：根组织密度root tissue density；RCC：根碳含量root carbon concentration；RNC：根氮含量root nitrogen concentration；RC/RN：根碳氮比值root carbon to nitrogen ratio；样方坐标表示哪些样方之间在物种组成上具有相似性,物种坐标表示物种的分布特征,环境变量和物种性状图表示变量对RLQ排序空间的贡献,相关性高的变量箭头方向趋于一致,箭头长度代表了变量对排序的贡献程度

2.4 湖滨带湿地植物功能性状Fourth-Corner分析结果

通过Fourth-Corner分析,植物功能性状与环境因子有显著的相关性(图5)。土壤pH与叶片干物质含量显著负相关(P<0.05),土壤电导率与植株高度、叶片碳含量和叶碳氮比显著负相关(P<0.05),与叶片氮含量、根组织密度显著正相关(P<0.05)；土壤的总氮含量与植株高度显著正相关,与比根长显著负相关(P<0.05)；土壤碳氮比与植株高度和叶片碳含量显著负相关(P<0.05),与植物比根长显著正相关(P<0.05)；土壤容重与根氮含量显著负相关(P<0.05)。

图5 假发现率(FDR)方法进行P值校正的第四角方法检验结果Fig.5 FDR method for P-value correction test results of the fourth corner methodP=0.05显著水平,显著正相关表示为红色,显著负相关表示为蓝色,数字表示为相关性系数

3 讨论

植物自身通过调整性状特性,增强自身对环境的适应能力,是植物生存策略变化的体现。在区域尺度上,环境过滤作用对物种库的筛选具有重要的影响[33—34],环境像是重复叠在一起的筛子,把区域物种库中适应这种环境的物种筛选过滤并保存下来,并且可以将不适应环境的物种筛除出去[35]。环境过滤作用一方面筛选出与环境条件相适应的具有相似功能性状的物种,另一方面,同种植物个体为了适应环境,植物依靠不同性状组合的改变来适应环境的变化[36],导致物种发生相适应的种内变异。研究中发现内蒙古高原的四个湖泊湖滨带环境因子具有明显的差异(表2),土壤性质的多样化及异质性影响植物群落组成和植物功能性状[37],湖滨带湿地生态系统中7种植物功能性状均存在明显的差异(图3)。碱蓬和盐角草是典型的盐生植物,依靠自身独特的耐盐碱机理来适应盐碱的生存环境[38],内蒙古湖滨带湿地中的碱蓬分布主要与土壤盐分和土壤含水率有关,盐角草的分布与土壤碳氮比和土壤pH有关,较高土壤含水量和盐渍化程度易对植物形成盐胁迫,盐胁迫会造成植物的生理性干旱,影响着植物的生长发育[39]。在湖滨带湿地环境中碱蓬的性状主要表现为较高叶片氮含量、根氮含量和根组织密度。植物的叶片是进行光合作用的场所,碱蓬通过相对较高的叶片氮含量,提高自身光合作用的能力[40]。在地下部分,发达的根组织密度则提高了碱蓬的根部从氮贫瘠的土壤中获取养分的速率(图4)。此外盐角草的资源权衡方式主要体现为向地下投资,研究发现根系对盐胁迫的敏感程度高于地上部分,高盐胁迫下根系吸收养分能力严重降低[41],盐角草比根长较大,自身的资源向地下部分倾斜,依靠发达的根系在贫瘠的土壤中进行资源的获取,进而适应高盐碱环境。内蒙古高原湖滨带湿地生长的毛茛主要存在于土壤氮含量匮乏的地区(图4),毛茛的性状特征主要表现在比叶面积和比根长要显著高于其他物种水平,以往的研究表明,植物的比叶面积随着光照强度的降低而增加[42],由于毛茛的植株高度显著低于湖滨带禾草类的物种,对于光捕获能力较差,长时间处于遮阴条件下,毛茛只有依靠大的比叶面积增大叶片的捕光面积,适应在弱光的环境中生存。赖草和鹅绒委陵菜两种湖滨带常见的植物主要存在于低土壤盐分和土壤含水率的地区,两者的种内变异均处于较低水平,分布比较集中,性状特征主要表现出高的叶碳氮比和根碳氮比。一般来说,在养分贫瘠环境中,维持高碳氮比有助于植物提高养分利用效率从而优先保证植物生存[43]。芦苇在湖滨带中的分布非常广,种内差异最大(图3),生态位相对于内蒙古高原湖滨带其他植物较宽。部分芦苇生长在土壤盐分和土壤含水率高的湿地环境中,属于一种盐生芦苇,芦苇的耐盐的能力是其在长期的盐渍土壤条件下,同化环境条件形成的[44],由于长期受到盐碱的胁迫,盐生芦苇的植株矮小化,并具有了与碱蓬相似的性状特征(图4)。但是,湖滨带中生长在其它环境中的湿生芦苇土壤特征表现为高土壤碳含量和氮含量,这些芦苇植株高大,功能性状方面表现为大的比叶面积、高的叶片碳含量和根碳含量(图4),都适应在养分资源丰富和湿润的环境生存,湿生芦苇对资源的利用效率高,生长速度快,一般是资源获取型策略。湖滨带湿地环境中的拂子茅主要集中在低土壤盐分和土壤含水率的生境(图4),拂子茅依靠较高的叶碳氮比和根碳氮比来提高自身的养分利用效率。

内蒙古湖泊湖滨带湿地生态系统优势植物均表现出不同程度的种内与种间差异(图3),植物的变异体现了植物应对环境变化适应能力的差异[45],从根本上决定了植物的生态位宽度[46]。以往研究表明,土壤因子对于植物功能性状的变异往往起关键作用[47—48],在对内蒙古高原湖泊湖滨带的研究中发现,内蒙古湖滨带湿地中导致植物功能性状差异的主要环境因子有土壤pH、土壤盐分、土壤氮含量、土壤碳氮比和土壤容重(图5)。研究中发现,土壤pH与叶片干物质含量呈显著负相关(P<0.05),土壤盐分与植株高度、叶片碳含量和叶碳氮比显著负相关(P<0.05),与叶片氮含量、根组织密度显著正相关(P<0.05)(图5),这是植物应对盐碱胁迫的性状变化方式,主要是通过地上、地下生物量的分配体现的,且地上的形态表现更显著。大多数研究发现植株在盐碱胁迫耐受范围内,其植株高度都是随着盐度和pH的增加呈下降趋势[49],而植物的地下部分往往比植物的地上部分对盐碱胁迫更加敏感。在受到胁迫时植物的地下部分首先会做出响应[50],盐浓度和pH越高,根系周围离子水平不平衡,植物根系的生长与发育困难。盐碱化程度严重时,植物的根系结构也会受到损害[51],植物只有通过增加根系的发育,以加强对土壤环境中营养物质的吸收效率。叶片碳氮比能够表示植物同化碳的能力,代表植物的生长速率[52],而在湖滨带中发现在土壤盐分高的生境环境中,叶片的碳氮比较低,说明植物受到盐碱胁迫,植物生长速率变得缓慢。植物的光合作用往往也会受到盐碱的影响。盐碱造成的离子毒害会对植物的光系统II反应中心造成损伤,抑制光合电子传递和光合作用活力[53],植株为了正常的存活与生长,表现出储存更多氮养分的能力[54—56],以此来提升自身光合效率。受到盐碱的胁迫,一般植物的叶片干物质含量会比较大,有利于植物储存营养物质[57]。研究中发现湖滨带湿地环境土壤的总氮含量与植株高度显著正相关,与比根长显著负相关(P<0.05),土壤中的氮含量会影响植物的生长,植物的生长受环境养分有效性的制约[58],湖滨带湿地的植物随着土壤氮水平的增加,植株的高度随之增加,说明在高养分条件下,植物充分利用生境资源来加快植株的地上部生长,以最大限度地占据地上部资源空间,而在相应贫瘠的环境中,植物只有将资源向地下部分倾斜,依靠更发达的根部获取营养物质,来满足自身的需求。研究中同样发现了湖滨带湿地环境中土壤碳氮比与植物功能性状的关系,土壤碳氮比与植株高度和叶片碳含量呈显著负相关(P<0.05),与植物比根长显著正相关(P<0.05),碳氮比是碳的积累和储存能力与限制植物生长的氮元素供应相互作用的结果,共同决定着植物的生长发育过程和营养利用水平[59]。较低的土壤碳氮比,使有机物分解矿化速度更快,植物能更快获取养分[60],而高的土壤碳氮比限制土壤营养水平,植株高度生长受限,只有通过更长的根系提高资源获取能力。

4 结论

植物通常会对自身形态、生化、生理和结构等特征进行调整,从而寻求与环境相适应的资源分配模式。研究发现,在内蒙古湖滨带湿地中7种优势植物为了适应不同的环境的影响,植物的功能性状均产生不同程度的种间与种内变异,湖滨带湿地中植物的植株高度、叶片碳含量、叶片氮含量、叶碳氮比、比根长、根组织密度和根氮含量对于环境变化的响应比较敏感,今后可以作为湖滨带湿地生态系统功能性状评价的主要指标。湖滨带湿地中植物的土壤因子有所差别,发现了土壤pH、土壤盐分、土壤氮含量、土壤碳氮比和土壤容重是造成湖滨带湿地中植物功能性状差异的主要环境因子,同时研究也揭示了湖滨带湿地不同植物应对环境变化的适应策略,为湖泊湖滨带湿地生态系统植被恢复与重建提供了科学依据。