江瑜,朱相成,2,钱浩宇,张楠,丁艳锋*

(1.南京农业大学江苏省现代作物生产协同创新中心,江苏 南京 210095; 2.宜春学院生命科学与资源环境学院,江西 宜春 336000)

温室气体大量排放引起的全球气候变暖已成为人类生存的重要威胁,减少温室气体排放是应对气候变化的关键举措。农业生产系统是温室气体甲烷和氧化亚氮的重要排放源,农业源的甲烷和氧化亚氮排放分别占全球人为排放的37.8%和65.1%[1-2]。在所有粮食作物中,水稻的单位产量温室气体排放是最高的,是小麦和玉米的3倍以上[3]。稻田温室气体排放主要以甲烷排放为主,约占90%[4],稻田甲烷排放占全球人为排放的10.9%[1]。中国是世界上最大的水稻生产国和消费国,稻田甲烷排放量占全球稻田甲烷量的21.9%左右[5]。与发达国家不同,中国的人口和资源现状决定了稻田CH4减排技术创新必须以水稻丰产为前提。在水稻丰产的基础上实现稻田CH4减排是实现农业碳中和的关键,更体现了中国的世界担当。因此,协同实现水稻丰产和稻田甲烷减排的科学意义和社会意义重大。

稻田甲烷净排放由甲烷产生和氧化决定[6]。稻田土壤在淹水、无氧条件下,土壤有机物(土壤有机质、前茬作物秸秆和当季光合产物等)被分解为氢气、二氧化碳、乙酸和甲酸等小分子化合物,然后被产甲烷菌分解成甲烷[6]。而淹水土壤中产生的甲烷会在有氧区域(如根际和水土交界面)被甲烷氧化菌氧化。稻田甲烷产生过程和氧化过程不仅受稻田环境(如底物、pH、O2等)的影响,也受到水稻植株的影响[7-8]。水稻植株不仅能以根系分泌物和凋落物的形式为产甲烷菌提供底物,也能通过通气组织向根际泌氧,为甲烷氧化菌创造有氧环境[9-10]。因此,掌握稻田环境和水稻植株对稻田甲烷排放的影响机制,可通过调控水稻植株生长和改良农艺措施实现水稻单产递增和稻田甲烷减排的协同。本文综述了水稻植株特性和主要农艺措施对稻田甲烷排放的影响及其机制,并根据中国丰产稻田甲烷排放特征提出了研究展望,为丰产减排协同稻作提供理论参考,为高产低碳稻作模式创新提供技术参考。

1 水稻植株特性对稻田温室气体排放的影响

甲烷是由产甲烷菌在厌氧条件下产生的,甲烷的产生过程受土壤碳底物限制。13CO2同位素标记研究结果表明当季光合产物是稻田甲烷排放的主要碳源:Tokida等[11]发现,当季光合产物对水稻生育前期甲烷排放的贡献可忽略不计,而在抽穗期和灌浆中期,贡献率达到40%～60%;Conrad等[12]认为约50%的稻田甲烷排放来自水稻植株光合产物。水稻根系能以根系分泌物和凋落物的形式向甲烷产生提供底物碳,因此减少根系分泌物数量可降低甲烷排放[13]。同时,根系分泌物成分也可影响稻田甲烷排放过程,例如,在根系分泌物总量保持稳定的情况下,增加根系苹果酸、琥珀酸和柠檬酸的分泌量可降低稻田甲烷排放[14]。另外,根系分泌物还可诱导根际有机碳的激发效应,增加土壤活性有机碳浓度[15],从而促进甲烷产生。由于水稻地上部的生长能显著影响根系的生长,因此,有些研究表明水稻叶面积、生物量、株高、分蘖、光合产物分配等影响稻田甲烷排放。Qin等[16]和Das等[17]研究发现水稻叶面积和分蘖数与稻田甲烷排放呈正相关,Huang等[18]研究表明地上部生物量与稻田甲烷排放通量显著正相关,van Groenigen等[19]通过meta分析发现,高浓度二氧化碳通过提高根系生物量,增加根系分泌物和凋落物数量,为产甲烷菌提供更多的碳源,进而促进稻田甲烷排放。正因为植株光合产物是甲烷产生过程底物的重要来源,有些研究认为提高光合产物向穗分配可以提高水稻产量并降低稻田甲烷排放。例如,Su等[13]通过将SUSIBA2基因导入水稻,使更多的光合产物向籽粒转移,减少根系分泌物量,实现水稻高产与减排的协同。我们前期通过突变体材料研究也发现大穗型水稻品种的甲烷排放量显著低于其小穗型突变体,主要也是因为小穗型突变体将大量光合产物转移到了根际土壤中[20]。

稻田土壤产生的甲烷一般有80%以上被甲烷氧化菌所氧化[21],稻田甲烷氧化以有氧氧化为主[22],根际氧浓度是影响根际土壤甲烷氧化菌的数量和活性的关键因子[6]。Zheng等[23]和Chen等[14]研究表明水稻根系径向泌氧量与甲烷排放显著负相关,Jiang等[24]发现根系孔隙度与根际土壤甲烷氧化菌丰度成正比,更高的根系孔隙度可以向根际分泌更多的氧气,从而提高甲烷氧化能力。Gutierrez等[25]指出根系氧化面积与甲烷氧化菌数量显著正相关。根系生物量能在一定程度上反映根系数量的多少,因此可影响甲烷氧化能力。Ding等[26]研究结果表明,水稻甲烷排放和土壤溶液甲烷浓度与根系干重成反比,表明增加根系干重有助于促进甲烷氧化。Chen 等[14]也发现更发达的根系能促进甲烷氧化。Ma等[27]发现杂交水稻由于根系泌氧能力强,根际土壤甲烷氧化菌丰度要高于籼型常规稻。

由于植株特性不仅影响甲烷产生过程也影响甲烷氧化过程,因此,有些研究者认为植株特性并不影响稻田甲烷排放。Zhang等[28]在不同稻作区开展不同农艺措施和品种的比较试验,结果表明株高、分蘖数和地上部生物量等地上部植株特征与甲烷排放无显著相关性。Gutierrez等[29]也认为水稻甲烷排放与地上部植株特性无显著相关性,而与甲烷产生菌和氧化菌显著相关。Satpathy等[30]发现根系生物量与甲烷排放没有显著相关性。Kim等[31]通过根系切片染色研究发现,根系通气组织面积占横切面总面积的比例与甲烷排放不存在显著相关性。

稻田甲烷的产生和氧化不仅受水稻植株的影响,还受稻田环境(土壤状况、气候条件、水肥管理等)的影响[6,32],也就意味着水稻植株特性对稻田甲烷产生和氧化的影响可能受到稻田环境调控。如植株生长特性对稻田甲烷排放的调控受土壤有机碳数量和有机物料添加的影响,当土壤活性有机碳数量很低时,当季光合产物是主要的甲烷底物[33],而当土壤活性有机碳很多时,当季光合产物对甲烷排放的贡献下降,土壤有机碳的贡献增加[33]。土壤有机碳有效性还影响植株特性对甲烷氧化的影响,Schrope等[34]在有机碳含量低于1%的土壤中发现二氧化碳浓度升高虽然增加了水稻根系生物量和根系孔隙度,但不影响甲烷氧化能力。Yuan等[35]通过同位素标记试验研究发现,秸秆还田条件下根系对甲烷排放的贡献率为37%～40%,显著低于秸秆不还田的80%～85%,同时,添加秸秆会促进土壤有机质的激发效应,增加土壤有机碳对甲烷排放的贡献。我们前期通过meta分析发现,高生物量的品种在低有机碳(<8 g·kg-1)土壤中增加稻田甲烷排放,而在高有机碳(>12 g·kg-1)土壤或者低有机碳土壤添加秸秆还田的条件下降低稻田甲烷排放;我们通过田间和盆栽试验进一步证实,在低有机碳土壤条件下,高生物量水稻品种可提高土壤甲烷产生能力而不显著改变甲烷氧化能力,从而增加稻田甲烷排放;但是在高有机碳土壤或低有机碳土壤秸秆还田条件下,高生物量水稻品种可促进稻田甲烷氧化,减少甲烷排放[10]。我们研究还发现增加水稻收获指数在持续淹水条件下可显著提高甲烷排放,但在间歇灌溉下则没有显著影响[10]。我们最近研究还发现二氧化碳浓度升高对甲烷排放的影响与秸秆还田存在强烈的互作效应:秸秆未还田条件下,二氧化碳浓度升高并显著促进甲烷的产生和排放;而秸秆还田促进了甲烷氧化,降低甲烷排放[36]。除了土壤有机碳、灌溉方式,氮肥管理、耕作方式等农艺措施也可能与水稻植株形成互作效应[37],但这些管理措施与植株对稻田土壤甲烷产生、氧化和排放的互作研究鲜见报道。

2 水稻丰产主要农艺措施对稻田温室气体排放的影响

2.1 品种

不同类型水稻品种的植株生长特性差异巨大,其甲烷排放量和产量具有明显的差异。Zheng等[38]通过meta分析发现籼稻的甲烷排放量显著高于粳稻。孙会峰等[39]发现杂交稻的甲烷排放量高于常规稻,但Ma等[27]认为杂交稻的甲烷排放量要低于籼型常规稻,因为杂交稻根系生物量和泌氧能力更强。我们前期研究也表明生物量和产量更高的超级稻甲烷排放量低于常规稻[40-41]。这些研究表明采用适宜的水稻品种是高产减排的有效措施之一。但品种对稻田甲烷排放的影响还未有一致结论,有关水稻丰产减排植株特性还不明确。前已述及,水稻植株特性与土壤有机碳、水分管理和秸秆还田等因子对甲烷排放存在明显的互作效应,因此应根据不同稻作区的稻田环境特性和管理措施来确定相应的高产减排品种特征。目前,随着秸秆全量还田的不断普及,稻田土壤活性有机碳供应显著增加,土壤甲烷产生能力明显增强,导致甲烷氧化能力可能成为稻田减排的限制因子,在这种条件下,根系发达、泌氧能力强的水稻品种可能有利于稻田甲烷氧化,从而促进稻田减排。

2.2 水分管理

水分管理方式与水稻产量形成密切相关,对稻田温室气体排放也有非常重要的影响。由于甲烷产生于严格的厌氧环境,间歇灌溉能够改善稻田土壤通气性,增加土壤氧气含量,减少甲烷的产生和排放。从水稻产量形成角度来看,间歇灌溉有利于水稻高质量群体的构建,促进水稻稳产[42]。我们前期通过meta分析发现,相比长期淹水灌溉,中期晒田、间歇灌溉、湿润灌溉等节水灌溉方式的稻田甲烷排放量下降了32.9%～88.7%(平均53%),虽然氧化亚氮排放量增加105%,但氧化亚氮仅占温室气体总排放的12%,因此其单位面积温室气体总排放下降了44%[4]。在水稻育秧环节和非水稻生长季采用节水灌溉措施能够进一步降低整个稻作系统的甲烷排放量,从而提升节水灌溉模式的减排潜力[43-44]。中国水稻生产已经从传统的持续淹灌逐步发展为前期淹灌+中期烤田+后期间歇灌溉的节水灌溉模式,到2011年中国有近78%的稻田已经采用节水灌溉模式[45]。随着水稻品种的不断改良,水稻植株对水分的需求量下降。例如,新型抗旱水稻品种能在较低的灌溉量条件下获得与传统品种相当的产量,并大幅降低稻田甲烷排放[46-47]。虽然节水灌溉能引起更多的氧化亚氮排放,但通过水肥耦合,可以有效降低节水灌溉条件下的稻田氧化亚氮排放,如在间歇灌溉基础上,结合缓释肥、硝化抑制剂+脲酶抑制剂等施肥管理措施可降低12%～44%的氧化亚氮排放[48]。需要注意的是,以往稻田甲烷减排的研究多基于全生育期淹水灌溉,而节水灌溉模式下的稻田甲烷减排研究应进一步加强。

2.3 氮肥

氮肥是农业生产中不可或缺的农艺措施,施氮量、施肥方式、氮肥类型都可影响水稻产量和稻田温室气体排放[49]。施氮量直接或间接影响稻田甲烷产生、氧化等排放过程,其对稻田甲烷排放的影响表现为不同过程的净效应[50]。施氮会显著促进水稻植株生长,增加根系分泌物数量,从而影响甲烷产生菌的数量和活性;由于稻田土壤氮素有效性较低,施氮可改善甲烷氧化菌氮缺乏状态,提高甲烷氧化能力[51],长期施氮会改变土壤pH和有机碳含量等,直接影响甲烷产生和氧化菌的群落结构[52]。受稻田环境和水稻品种的影响,施氮量对不同甲烷排放过程的影响不一致,主要表现为促进、抑制或不影响[53]。meta分析研究结果表明,与不施氮相比,适量施氮(平均79 kg·hm-2)增加甲烷排放,进一步提高施氮量(平均249 kg·hm-2)则会导致甲烷排放下降,在100～200 kg·hm-2施氮量范围内,施氮对甲烷排放的影响不显著[49,53]。目前施氮量对稻田甲烷排放的影响机制还不清楚,已有的试验多针对短期施氮的影响,而短期试验的不施氮处理仍然残留较多前季的残茬,这可能影响施氮的调控效应,因此,需要开展生态系统水平的长期试验,明确长期施氮对稻田甲烷排放的效应及其作用机制。施肥方式也是影响稻田温室气体排放的因素之一。相比于表面撒施,氮肥深施能降低稻田甲烷排放[54],并利于水稻增产[55]。

氮肥种类对稻田温室气体排放也有很大影响。Linquist等[49]通过文献分析发现,相比传统氮肥,添加含硝化抑制剂的氮肥后,稻田甲烷排放量可降低18%。有机肥和绿肥也是稻田氮素养分的重要来源。相比于普通化学氮肥,施用有机肥可显著促进稻田甲烷排放[56-57]。但与新鲜未经处理的有机肥相比,堆肥或者干燥处理的沼渣肥对甲烷排放的促进效应显著降低[58]。绿肥还田也影响稻田甲烷排放,Raheem等[59]研究表明,长期紫云英还田的双季稻周年甲烷排放量较冬闲降低16.3%,主要是因为紫云英还田可改变产甲烷菌群结构,降低土壤甲烷产生能力。但也有研究报道紫云英还田会增加稻田周年甲烷排放,主要原因是绿肥还田可增加土壤有机碳浓度,促进甲烷的产生[60]。

2.4 有机添加物

有机添加物(如秸秆和生物质炭)是改良土壤、促进水稻高产的重要农艺措施,施用有机添加物可为产甲烷菌提供丰富的产甲烷基质,而且淹水条件下有机添加物的腐解能降低土壤氧化还原电位,提高产甲烷菌活性,促进甲烷产生和排放[61]。联合国政府间气候变化专门委员会认为秸秆还田对稻田甲烷排放的影响与秸秆还田量和什么时候还田有关[1],但我们研究发现,秸秆还田对甲烷排放的影响与还田年限存在显著的互作效应。我们发现在双季稻系统,第2年秸秆还田甲烷排放量增加了266%,而第13年仅增加87%;进一步通过meta分析发现,随着秸秆还田年限的增加,稻田甲烷排放量的增幅呈下降趋势,其中还田超过5年后,甲烷排放量的增加幅度比用IPCC算法估计的结果低48%;长期秸秆还田能促进水稻根系生长,增强根际土壤甲烷氧化能力[61]。长期秸秆还田土壤有机质含量增加,可以抵消部分土壤的碳排放[62]。另外,调整秸秆还田方式也影响稻田甲烷排放,如麦秸沟埋还田下稻田甲烷排放量要低于常规麦秸翻耕还田[63],与常规秸秆翻耕入土相比,秸秆表面覆盖能够降低稻田甲烷排放[57]。为了避免秸秆焚烧污染环境,秸秆全量还田已普遍应用于水稻生产,如何缓解秸秆全量还田对稻田甲烷排放的促进作用日益受到关注。

生物质炭含碳量高、稳定性强,具有巨大的表面积和孔隙度,还田后能与土壤多相产生复杂的界面过程,从而影响稻田温室气体排放。施用生物质炭能改善土壤通气性,抑制产甲烷菌生长,并影响产甲烷菌群落结构[64];土壤氧气浓度增加也可促进甲烷氧化菌生长,增强根际土壤甲烷的氧化能力[65]。施用生物质炭还可能通过增加土壤pH、改善土壤物理性质、促进根系生长来影响稻田甲烷的产生、氧化及排放[66]。还有研究发现施用生物质炭有助于稻田氧化亚氮减排[67],主要原因是生物质炭可吸附土壤溶液中的无机氮,降低氧化亚氮底物的可用性,还可抑制介导氧化亚氮产生的nirK基因的表达,并促进参与氧化亚氮还原的功能基因的表达[68-69]。可见,生物质炭具有较为明显的甲烷减排效应,但生物质炭的减排效果与生物质类型、生产工艺、稻作类型、施用时间等因子存在一定的互作效应[70]。因此,对于特定稻作区而言,应对不同类型的生物质炭进行筛选和验证试验,选择最佳的生物质炭管理方式,以增强其减排效果。

2.5 耕作

免耕、翻耕等耕作方式对稻田甲烷排放也有一定影响。免耕有利于维持土壤淹水环境,促进甲烷产生[71],也可增加土壤容重,降低土壤有机质分解速率,减少产甲烷菌的碳源[72],并阻止土壤甲烷扩散,增加甲烷被氧化的持续时间,促进甲烷氧化[73]。免耕对稻田甲烷排放的影响取决于多过程的净效应,可表现为正效应[71,74],也可能为负效应[75-76]。通过meta分析发现,免耕对稻田甲烷排放的影响总体表现为负效应[32,77-78]。Zhao等[77]通过meta分析发现免耕稻田甲烷排放量比传统的翻耕模式低30%,并且这种抑制效应在长期免耕条件下更加显著。但免耕也会导致氧化亚氮排放增加,抵消部分甲烷减排的温室效应[77]。另外,免耕存在一定的减产风险,meta分析研究表明,跟传统耕作措施相比,免耕会降低水稻产量[79]。因此,未来应加强与免耕相关配套农艺措施的研究,在保持水稻丰产的基础上,进一步发挥免耕的减排潜力。Zhang等[80]认为,与翻耕比,旋耕能显著增加双季稻甲烷排放量,主要原因是旋耕增加了土壤可溶性碳浓度和产甲烷菌丰度。在稻麦轮作区的研究中,Hu等[63]发现翻耕和旋耕的甲烷和温室气体总排放量均没有显著差异。秸秆还田下,冬季水稻收获后稻田耕作方式会影响下一季稻田的甲烷排放,如冬季翻耕能促进秸秆的有氧分解,减少下一季水稻生长季土壤活性有机碳的数量,从而减少秸秆还田对稻田甲烷排放的促进作用[81]。可见,耕作措施与秸秆还田等其他农艺措施的合理搭配可提升整个稻作模式的减排效果。

3 研究展望

本文收集了涉及中国稻田甲烷排放的研究论文196篇,整合其结果分析稻田甲烷排放动态规律,发现在持续淹水下,移栽后到稻田甲烷排放速率逐渐升高,至分蘖末期开始基本保持稳定,直到开花后才下降;间歇灌溉条件下,稻田甲烷排放高峰在分蘖末期,搁田后排放量迅速下降,秸秆不还田下,水稻拔节前甲烷排放量占生长季总量的56.6%;秸秆还田下水稻拔节前甲烷排放量占生长季总量的65.7%(图1)。目前,间歇灌溉和秸秆还田已成为中国丰产稻作模式的最主流技术,因此,控制水稻前期甲烷排放是实现稻田减排的关键,未来研究应集中于减少水稻前期甲烷排放。

图1 水稻全生育期相对甲烷排放动态(数据截至2020年4月的中国稻田甲烷排放研究文献)Fig.1 Relative methane flux during growing period in Chinese rice paddies(Data from papers with CH4 emission from Chinese rice paddies before April 2020)

我们认为可从以下几个方面展开研究以实现稻田甲烷减排:

1)加强丰产减排水稻新品种选育。稻田甲烷产生于淹水厌氧条件下,采用中期晒田、间歇灌溉等节水灌溉方式可显著降低稻田甲烷的产生和排放。目前中国稻田水分管理方式已从传统持续淹水模式转变为节水灌溉模式,但在水稻生长前期仍普遍采用长期淹水灌溉模式。因此,选育需水少的水稻品种,进一步减少前期稻田灌溉量,可能会促进稻田温室气体减排。

2)优化秸秆还田措施。随着秸秆全量还田的快速普及,稻田土壤活性有机碳供应大幅增加,稻田甲烷产生和排放显著增加。因此,采用高效秸秆腐解菌、补充氮肥、秋冬季秸秆翻耕等措施加快秸秆旱季有氧分解,减少水稻生长季的土壤活性有机碳供应,降低前期稻田甲烷排放,并结合根系发达且泌氧能力强的水稻品种,以降低秸秆还田引起的稻田甲烷排放增加。

3)调整土壤微生物群落结构。稻田甲烷产生和氧化过程取决于相关微生物的结构和活性,因此通过调整稻田甲烷排放相关微生物群落结构,可显著影响稻田甲烷排放。最新研究发现,稻田土壤施入电缆细菌以后,稻田甲烷排放减少了93%[82],表现出很高的减排潜力。因此,未来应加强外源微生物对稻田温室气体排放的调控效应及其机制研究,筛选减排效果显著的微生物类群,开发成熟的稻田温室气体减排微生物产品。

4)加强气候变化和农艺措施互作的研究。现有研究表明气候变化因子如大气CO2升高、气温升高等都能显著影响稻田温室气体排放,但是基于中国主流丰产农艺措施的研究还较少,稻田温室气体排放对气候变化的响应依然存在很大的不确定性。笔者前期研究发现秸秆还田可以调控大气CO2升高对稻田甲烷排放影响[36],说明气候变化和农艺措施对稻田温室气体排放的影响可能存在互作效应。因此,需要加强开展水稻品种、施肥和水分等与气候变化互作方面的研究,减少温室气体排放对气候变化响应的不确定性。

5)水稻丰产与甲烷减排的技术集成示范。稻田温室气体排放是多措施综合作用的结果,以往研究多集中于单个或少数几个农艺措施对稻田温室气体的影响。最新的meta分析表明,只有施用硝化抑制剂和生物炭等少数农艺措施能够同时实现水稻丰产减排,而其他大部分农艺措施只能实现单一的减排或增产目标,可见单个措施的丰产减排潜力有限[78]。因此,未来应加强不同农艺措施之间对稻田温室气体排放的互作效应研究,强化丰产减排稻作科技创新集成,因地制宜构建水稻丰产减排的技术新模式。