郭云海，张仪

中国疾病预防控制中心寄生虫病预防控制所（国家热带病研究中心），国家卫生健康委员会寄生虫病原与媒介生物学重点实验室，世界卫生组织热带病合作中心，国家级热带病国际联合研究中心，上海 200025

由寄生性线虫广州管圆线虫（Angiostrongylus cantonensis）引起的嗜酸性脑膜炎是一种新发传染病[1-2]。人类主要由于主动或无意摄入生的或未煮熟的中间宿主（多为淡水螺类和陆生的蜗牛或蛞蝓，以及青蛙、螃蟹、虾等）中的第三期幼虫，或通过受污染的食物（如未煮熟的蔬菜）而感染。广州管圆线虫广泛存在于澳大利亚、中国、印度、巴基斯坦，以及东南亚、太平洋和印度洋岛屿、南美洲的各种鼠类终末宿主中。受人类活动和全球气候变化影响，广州管圆线虫中间宿主适宜栖息地可能增加，自然疫源地范围也可能进一步扩大，广州管圆线虫病的发生可能会由热带地区扩散到全球其他区域[3-5]。来自欧洲的一项文献回顾性分析结果表明，1988—2019年欧洲报告的22例广州管圆线虫病病例，主要来自法属波利尼西亚、东南亚和加勒比群岛，但也有1例疑似本地病例发生（该病例发病前2 年内未离开过巴黎，且自述无任何进口蜗牛或淡水虾食用史），提示其流行区可能已扩张到以前为非流行区的欧洲地区[6]。

自然环境中，广州管圆线虫一期幼虫从终末宿主鼠体内随粪便排出。当螺类接触并摄食老鼠粪便时，一期幼虫便进入螺体内，并经过两次蜕皮发育成三期幼虫。广州管圆线虫感染和发育主要受环境温度的影响，当环境温度上升到15.04 ℃后，广州管圆线虫在螺体内开始发育生长，其发育周期（至三期幼虫）需要262.53 生长度日[7-8]。广州管圆线虫中间宿主螺类物种众多，包括了大量的淡水和陆生螺类，基于其极高的物种多样性现状，相关报道推测几乎所有淡水和陆生螺类均可携带和传播广州管圆线虫[6]。为此，本文回顾了广州管圆线虫中间宿主螺类的相关研究，综述了已报道相关物种的分类、分布及感染调查情况。

1 广州管圆线虫中间宿主螺类物种分类及分布

随着广州管圆线虫病流行病学调查的不断深入，围绕中间宿主螺类的调查报道不断增加，同时记录自然感染和人工感染的螺类物种也越来越多。本文梳理了相关螺类检测记录，可自然或人工感染广州管圆线虫的螺类共49 科199 种，其中淡水螺类 11 科 87 种，35 种为自然感染，52 种为人工感染；陆生螺类合计 38 科 112 种，87 种为自然感染，25种为人工感染。我国报道10 科33 种，其中淡水螺类2科11种，陆生螺类8科22种。见表1。

表1 广州管圆线虫中间宿主螺类物种组成、分布及感染情况

（续表）

（续表）

我国广州管圆线虫中间宿主调查主要集中在福寿螺（Pomaceaspp.）和褐云玛瑙螺（Achatina fuli‐ca）两个类群。两个类群均为重要外来入侵物种，其中福寿螺还包括小管福寿螺（P.canaliculata）、斑点福寿螺（P.maculata）和大福寿螺（P.gigas）等[9]。目前，福寿螺在中国广泛入侵，已从华南地区向西南和华中地区扩散。基于文献和广州管圆线虫症状监测数据，在广东、广西、海南、福建、浙江、江西、湖南、台湾、云南和四川等地均发现野外福寿螺阳性样本[10-18]。褐云玛瑙螺主要入侵长江以南地区，其中在广东、广西、海南、台湾、福建和云南等地发现野外阳性样本[10-11,13-14,19]。其他淡水螺类、陆生的蜗牛和蛞蝓等也都有感染报道，其中淡水螺有中国圆田螺（Cipangopaludina chinensis）、铜锈环棱螺（Bella‐mya aeruginosa）、多棱角螺（Augulyagra polyzona‐ta）[20-22]，陆生螺类有皱疤坚螺（Camaema cicatrico‐sa）、短梨巴蜗牛（Bradybacna brevispira）、中华灰尖巴蜗牛（B.ravida sieboldiana）、同型巴蜗牛（B.simi‐laris）、扁平环肋螺（Plectotropis applanata）、淡红毛蜗牛（Trichochloris rufopila）、环带毛蜗牛（T.hun‐gertordiana）、高突足襞蛞蝓（Laevicaulis alte）、光滑颈蛞蝓（Deroceras laeve）、罗氏巨楯蛞蝓（Macro‐chlamys resplendens）、黄蛞蝓（Limax flavus）、双线嗜黏液蛞蝓（Philomycus bilineatus）和双线大蛞蝓（Meghimatium bilineatum）等[23-24]。由于物种鉴定限制，其他螺类检测报道中大多描述为圆田螺、环棱螺、蜗牛、蛞蝓等名称，未给出物种具体名称。此外，周卫川等[25]梳理了2007年以前国内外报道的78种广州管圆线虫中间宿主螺类，其中淡水螺类7 科43 种，陆生螺类14 科35 种，并对重要物种进行了分类描述。

国外围绕广州管圆线虫中间宿主螺类报道的物种数量较多，Kim 等[6]系统综述了2014 年以前报道的广州管圆线虫中间宿主螺类，共有44 个科160个腹足类物种（去除一个海洋物种记录和不确定物种记录），其中淡水螺类 10 科 69 种，陆生螺类 34 科91种。Martin-Alonso等[26]在西班牙特内里费岛发现Plutonia lamarckii、Cornu aspersum和Theba pisana野外自然感染样本。Osório 等[27]实验室成功感染了光滑双脐螺（Biomphalaria glabrata）和一种足襞蛞蝓（Phillocaulis soleiformis）。Stockdale 等[28]报道来自美国佛罗里达的6种蜗牛中发现广州管圆线虫幼虫，包括三种外来物种（同型巴蜗牛、Zachrysia provi‐soria和Paropeas achatinaceum），以及三种本地腹足动物物种（Succinea floridana、Ventridens demissus和Zonitoides arboreus）。Giraldo 等[29]在哥伦比亚的非洲玛瑙螺（Lissachatina fulica）中发现广州管圆线虫幼虫。随着调查的不断深入，尚有更多的螺类逐渐被报道，提示螺类对广州管圆线虫普遍易感。

2 不同中间宿主螺类感染率比较

目前，大量调查结果显示玛瑙螺科（Achatini‐dae）、足襞蛞蝓科（Veronicellidae）和瓶螺科（Ampul‐lariidae）的广州管圆线虫感染率较高。孟锦绣等[30]分别于2000 年和2004 年对广州市天河、海珠和越秀3 个区开展了褐云玛瑙螺广州管圆线虫感染调查，结果显示，2000 年3 个区调查的感染率分别为51.2%、55.0%和8.7%，2004 年感染率为19.3%、73.3%和27.8%；2000 年3 个区的平均感染度分别为393、506和1.5条/只，2004年平均感染度为47、98和102 条/只。该研究中天河区2004 年还在调查区域内采集到32 只福寿螺，但检验结果均为阴性，该情况表明，同一环境中陆生螺类和淡水螺类广州管圆线虫感染率差异明显，可能与终末宿主鼠类的种类、生活习性及食物来源等相关。同时，调查还发现褐云玛瑙螺的感染率和感染度与螺的大小相关，大螺的感染率和感染度均高于小螺[30]。1979—1982年在广州市的一项调查显示，当地皱疤坚螺、短梨巴蜗牛和双线嗜黏液蛞蝓均存在感染，感染率分别为2.66%、4.49%和5.79%，平均感染度分别为33.2、19.7和11条/只[23]。

2006 年，李莉莎等[24]在福建省连江县和南安县开展的调查表明，当地广州管圆线虫中间宿主螺类的感染率从高到低依次为褐云玛瑙螺（36.12%）、高突足襞蛞蝓（25.83%）、光滑颈蛞蝓（23.08%）、福寿螺（16.64%）、罗氏巨楯蛞蝓（11.21%）、黄蛞蝓（10.07%）、双线嗜黏液蛞蝓（7.98%）、双线大蛞蝓（5.88%）、待定种环棱螺（4.08%）、中华灰尖巴蜗牛（3.11%）、铜锈环棱螺（2.96%）、扁平环肋螺（2.59%）和同型巴蜗牛（2.44%），上述螺类的平均感染度分别为27.85、27.92、11.26、16.14、8.65、10.40、7.14、8.00、5.92、6.38、5.14、6.26 和 5.50 条/只。值得注意的是，该调查中的高突足襞蛞蝓感染率和感染度均较高且在我国华南地区广泛分布，双线嗜黏液蛞蝓的感染率和感染度虽然较低但其在我国分布范围更广，上述结果提示蛞蝓类也是重要的广州管圆线虫中间宿主类群，在各类现场流行病学调查中也需重点调查。

国内关于广州管圆线虫中间宿主调查最受关注的还是福寿螺调查。张榕燕等[16]于2011 年开展的福建省福寿螺广州管圆线虫感染调查表明，福建省东、西、南、北、中五个片区29个抽样县、市的福寿螺均有自然感染，感染率为3.77%~42.00%，平均感染率达到23.76%。

来自国外的一项研究表明，各物种广州管圆线虫感染负荷范围也不同。Kim等[6]推测巨大蛞蝓、高突足襞蛞蝓和褐云玛瑙螺个体负荷分别达到566 582、2 801 566 和870 867 条。总体而言，陆生螺类比淡水螺类广州管圆线虫感染率更高，同时感染度也更高，这可能是因为它们更容易接触到老鼠粪便。

3 总结及展望

近年来，尽管我国广州管圆线虫病报告病例数逐年下降，但随着更多的广州管圆线虫自然疫源地被发现，该疾病传播风险仍然存在，加强相关中间宿主螺类调查对广州管圆线虫病的流行病学研究仍有重要意义。本文综述了国内外广州管圆线虫中间宿主螺类相关调查资料，发现以下两个方面问题：一是大部分研究尤其是国内对螺类物种分类鉴定不够准确甚至欠缺；二是病原检测技术极大限制了调查研究，尤其对于感染率较低的螺类，通过传统形态学技术很难发现，尚需结合分子检测技术去发现更多的中间宿主和自然疫源地。