李 军，金齐德，王业平，曹惠娟，戚惠颖，张 坤，杨 威，邓道贵①

（淮北师范大学 生命科学学院，安徽 淮北 235000）

0 引言

安徽省淮北市是我国重要的煤炭工业基地，煤矿开采始于1958年，20世纪60年代出现塌陷.到1998年，全市因煤矿塌陷而形成的湿地面积约80 km2，其中永久性湖泊约30 km2［1］.塌陷湖泊水体具有碱性大、硬度高的特点，湖底多为煤矸石［2］.此外，粉煤灰、煤矸石等煤矿残余物中还含有硅、铝、铁、钙、镁的氧化物和稀有金属.已有研究表明，粉煤灰能够影响浮游动物的群落结构和多样性［3］.

浮游甲壳动物（如溞属种类）一方面以浮游植物为食，同时又作为鱼类的优质饵料.因此，它们在水体生态系统食物链中具有十分重要的作用.为适应多变的自然环境，溞属种类身体表型和生活史特征发生变化是一个普遍的现象［4］.鱼类或无脊椎动物的捕食诱导溞属种类的表型可塑性已有较多的研究报道［5-7］.Zuykova等［5］发现，Todzha Depression不同湖泊种群中的盔形溞头盔长显示显著的变化.Sperfeld等［7］发现，幽蚊幼虫能够诱导长刺溞（Daphnia longispina）产生更长的壳刺和更宽的身体和更大的颈齿.

本文研究淮北南湖盔形溞（Daphnia galeata）形态（含体长、头盔长和壳刺长）的季节变化，探讨盔形溞头盔长、壳刺长与其体长间的相关关系，分析盔形溞的形态变化与淮北南湖水体环境因子间的相关性，以期为揭示溞属枝角类的表型可塑性发生机制提供参考.

1 材料和方法

1.1 实验材料

淮北南湖（33°54.347′N，116°49.251′E）是典型的煤矿塌陷湖泊，2005年建成国家湿地公园，兼具旅游观赏、渔业养殖和饮用水源地等功能.目前，南湖缺乏沉水植物，仅在岸边含有少量狐尾藻.南湖一般在每年2月份左右捕捞成鱼，而后在3月份主要投放鳙鱼、白鲢、翘嘴红鲌和青鱼等鱼苗.

在2020年10月至2021年6月期间，在南湖湖心和沿岸带总共设置5个采样点，每月中旬采集盔形溞和水样，采样点位置见图1.

图1 南湖采样点位置（引自杨威等（2020）［8］

采集盔形溞时，使用13#浮游生物网（112 μm）在湖水的不同深度，反复拖拉，以便收集到足够多的盔形溞样品（每个月份不少于200个个体）.过滤的样品在现场加入90%乙醇固定并带回实验室.在显微镜（Olympus CX31）下鉴定，并测量每个盔形溞的体长、头盔长和壳刺长（图2），分别计算它们的平均值.

图2 盔形溞的头盔长（HL）、体长（BL）与壳刺长（TSL）的测量

1.2 理化指标的测定

用5 L有机玻璃采水器按照每1 m或2 m的间隔进行分层采集水样，每层取5 L水样，混合后使用便携式pH计（Hach，美国）测定pH，用便携式溶解氧测定仪测定水温和溶解氧，并收集1 L混合水样带回实验室，用来测定叶绿素a.在现场用赛氏透明盘测定水体透明度.叶绿素a的测定，采用分光光度法（HJ 897-2017）.

1.3 数据分析

使用SPSS21.0统计软件对盔形溞的头盔长、壳刺长、相对头盔长、相对壳刺长与水温、水深、透明度、叶绿素a进行相关性分析.另外，使用Excel统计软件分析盔形溞的头盔长、壳刺长与体长的相关关系.所有数据用ln（x+1）进行标准化.

2 结果

2.1 理化指标

采样期间，南湖水温在2021年6月出现最大值（30.8℃），在1月出现最小值（3.7℃）.透明度在冬季相对较高，在12月出现最大值（1.92 m），在10月出现最小值（0.6 m）.水深在2020年10月到2021年4月从4.65 m升至5.96 m，而后降至4.5 m.叶绿素a在2020年11月出现最大值（24.45 μg/L），其他月份的变动范围为3.2～9.14 μg/L.

2.2 盔形溞的体长、头盔长、壳刺长

采样期间，盔形溞的体长变动范围为0.578～0.958 mm，平均值为0.734 mm，呈现波浪状变化，在2021年5月达到最大值（0.958 mm）（图3）.

盔形溞的头盔长变动范围为0.099～0.159 mm，平均值为0.129 mm，在2020年12月出现最大值（0.159 mm），在2021年3月出现最小值（0.099 mm）.盔形溞的头盔长也呈现波浪形的变化.从2020年10月到12月，盔形溞的平均头盔长呈上升趋势，而在2020年12月到2021年3月逐渐下降，3月到5月又逐渐增大（图3）.

盔形溞的壳刺长变动范围为0.290～0.398 mm，平均值为0.354 mm.盔形溞的壳刺长呈现与体长相一致的变化趋势.从2020年10月到2021年2月，盔形溞的壳刺长逐渐增大，而后又降低再升高（图3）.

图3 采样期间盔形溞头盔长、体长、壳刺长的变化

相关性分析显示，盔形溞的头盔长（r=0.75，n=9，P＜0.05）与水体透明度呈显著正相关，而其壳刺长（r=0.65，n=9，P=0.058）与水体透明度略具相关性.盔形溞的体长、相对头盔长与相对壳刺长和水体理化因子均无显著相关性（P＞0.05）.

2.3 盔形溞的相对头盔长、相对壳刺长

盔形溞的相对头盔长呈现波浪状变化，其平均值为0.183，变动范围为0.140～0.219，最小值（0.140）出现在2021年2月，最大值（0.219）出现在6月（图4）.

图4 盔形溞的相关头盔长、相对壳刺长变化

盔形溞的相对壳刺长也呈现波浪状变化，其平均值为0.515，变动范围为0.422～0.575.在2021年3月出现最大值0.575，而在5月出现最小值0.422（图4）.

2.4 盔形溞的头盔长、壳刺长与体长间的关系

相关分析显示，采样期间，每个月盔形溞的头盔长均与体长之间呈现极显著的相关性（表1，P＜0.01）.相关系数r值的变动范围为0.164～0.731，n值范围为258～412.

同样地，每个月盔形溞的壳刺长均与体长之间呈现极显著的相关性（表1，P＜0.001）.相关系数r值的变动范围为0.404～0.897，n值范围为254～406.

表1 盔形溞的头盔长、壳刺长与体长间的相关关系

3 讨论

3.1 捕食对枝角类表型可塑性的影响

表型可塑性是动物有机体应对捕食者而发生频繁变化的防御性机制，一般通过改变其形态或生活史或行为而避免被捕食，进而提高其存活率.枝角类个体大小和形态的季节性变化，受鱼类的捕食或其它环境因素的影响［9-10］.已有较多的研究表明，鱼类释放的信息素对枝角类（如溞属种类）的头盔长和壳刺长有显著的影响［11-15］.Ma等［6］通过中国几个湖泊调查发现，中华拟同形溞（Daphnia similoides sinensis）的表现可塑性特征（头盔大小）受到鱼类捕食响应的影响.鱼类信息素还影响枝角类的游泳行为［16］和繁殖［17］.本研究中，2021年2～4月盔形溞的头盔长和3～4月的壳刺长均小于平均值，可能与2月份淮北南湖的鱼类捕捞活动有关.由于2月份淮北捕鱼直接导致鱼类存量的减少，进而使得盔形溞面临鱼类的捕食压力降低，盔形溞的表型变化也随之发生.此外，有研究表明，幽蚊幼虫等捕食性无脊椎动物也对枝角类的壳刺长［7］、头盔长［18］、颈齿［7，19］产生显著的影响，还能使枝角类产生的后代数量少但个体大［20］.Herzog等［21］利用蝌蚪虾Triops cancriformis对Daphnia barbata进行诱导，发现D.barbata通过一个扭曲的甲壳来实现诱导防御，头盔和尾部脊柱偏离身体中轴到相反的方向，导致双侧对称性完全消失.Ritschar等［22］发现D.similis在T.cancriformis诱导下能够产生更长的壳刺且体宽降低，而在Notonecta maculata诱导下，D.similis的尾棘和背脊上的棘更大.

另一些研究采用两种或多种捕食者的组合实验，探讨多种信息素的混合对枝角类表型可塑性的影响.Engel等［23］用三刺鱼和幽蚊幼虫对翼弧溞（Daphnia lumholtzi）进行诱导，发现翼弧溞的壳刺明显变长，存活率也增大.在Perca和幽蚊幼虫的信息素同时存在下，Weber和Declerck［24］发现幽蚊幼虫信息素对盔形溞产生的诱导作用被Perca产生的信息素减弱.在Chaoborus flavicans，Leptodora kindti和剑水蚤属种类的共同诱导下，僧帽溞（Daphnia cucullata）产生更长的头盔长和壳刺长［25］.在淮北南湖中，既放养鳙鱼、鲢鱼等滤食性的鱼类，又含有透明薄皮溞（L.kindti）、近邻剑水蚤（Cyclops vicinus）等无脊椎动物捕食者［26］.因此，推测南湖盔形溞的形态变化可能受到鱼类和无脊椎动物捕食者的双重影响.

枝角类表型可塑性是否具有可持续性也受到研究者关注.Herzog等［21］发现D.barbata对T.cancriformis诱导产生的表型大多是可逆的，而对Notonecta glauca诱导产生的表型是可持续的，即使在没有捕食者的存在下防御性表型依然保持.本研究中，淮北南湖在2021年2月开展渔业捕捞活动，在随后的3月盔形溞的头盔长和壳刺长均有不同程度下降，暗示淮北南湖中的鱼类（鲢鱼、鳙鱼和鲤鱼等）诱导盔形溞产生的表型可塑性是可逆的.

3.2 其他理化因子对枝角类表型可塑性的影响

在Todzha Depression湖群，Zuykova等［27］发现，盔形溞种群中的个体头盔长显著发生变化，并认为盔形溞的形态变异与环境条件密切相关.小尺度湍流能够诱导僧帽溞（D.cucullata）的头盔变长［28］.Spaak等［29］发现，在鲈鱼（Perca fluviatilis）诱导下，高食物浓度条件下溞属种类（透明溞、盔形溞、僧帽溞）产生较大的相对壳刺长，且溞属种类的相对壳刺长与水深呈现较强的负相关关系.本研究中，2020年11月盔形溞的相对壳刺长高于10月，但在12月又明显变小.与之相一致的是，淮北南湖叶绿素a的浓度在11月出现最大值24.45 μg/L，而在12月仅为2.81 μg/L.这暗示淮北南湖盔形溞的形态变化可能受到食物浓度变化的影响.通过室内实验，Cao等［4］认为，环境异质性可能是影响3个湖泊盔形溞种群的体长、头盔长、壳刺长变化的重要因素.

Toumi等［30］发现大型溞（Daphnia magna）的壳刺长与水温显著正相关.面对C.flavicans幼虫的捕食，Nagano等［31］观察到2种溞属种类（Daphnia ambiguaandDaphnia pulex）的诱导形态变化程度在越冬季节结束时（3～4月）较高，在此期间，C.flavicans幼虫进入到水柱中捕食溞属种类，捕食压力增加.另外，水体透明度的大小影响鱼类捕食对溞属种类的昼夜垂直变化［32］.本研究中，淮北南湖盔形溞的头盔长和水体透明度呈显著正相关关系（r=0.75，P＜0.05），壳刺长也与水体透明度密切相关性（r=0.65，P=0.058）.笔者认为，南湖水体透明度在采样期间变化幅度较大（从0.6 m升至1.92 m），随着水体透明度的增加，捕食者（包括鱼类和捕食性无脊椎动物）对盔形溞的捕食压力加大，使得盔形溞的表型可塑性呈现季节性变化.