朱 颖，杨益众

（扬州大学 园艺与植物保护学院，江苏 扬州 225009）

生物体通过灵活地改变其表型来应对外部环境的刺激，以适应周围不同的环境，这种现象被称为表型可塑性［1］。某些生物在一定环境下虽然存在同样的基因型，但可能显示出不同的外表可塑力，这种现象被称为多表现象［2］，这是一种适应性行为策略。这种策略被生活在异构环境中的昆虫广泛应用，比如蚜虫就有这样的本能。蚜虫是半翅目中一类非常重要的刺吸式昆虫，存在有翅型和无翅型等较复杂的“型”，它可以通过某些形态的改变来应对周围环境的变化。因此，蚜虫的多表现象及其机理成为学者们的研究热点。

1 生物学习性

蚜虫是半翅目中体型较小的软体昆虫，通常以刺吸植物韧皮部汁液为食；它们有着比较复杂的生活史，大约有10%的物种在主要寄主与次要寄主植物间交替生活，而在非寄主植物上交替生活的物种多具有单食性［3］。蚜虫因其独特的生殖特性而表现出很高的繁殖率，例如禾谷缢管蚜Rhopalosiphum padi在7 d内的产蚜量可达150头以上。在春夏季，雌性蚜虫以单性遗传的方式进行孤雌胎生，从而克服了对雄性的需求；且在单性生殖过程中，胚胎在卵母细胞中萌芽后立即开始发育，并作为完全发育的个体进一步生长发育；最后，成年单性蚜虫不仅携带下一代若蚜，还携带第3代个体［4］。在秋季，光周期的变化和温度的下降诱发了雌性和雄性蚜虫的产生，然后有性蚜虫开始进行交配，雌性蚜虫产生大量的卵，并以卵的形式越冬。在春末至夏初，蚜虫可以形成孤雌胎生的有翅蚜，再转移到夏寄主上，这种有翅蚜就叫作迁移蚜；迁移蚜在夏宿主上以孤雌胎生方式形成无翅孤雌胎生蚜，这种蚜虫又被叫作侨蚜，侨蚜能够在夏宿主上持续孤雌胎生繁衍多代。当蚜虫密度增大，或养分要求发生变化时可形成有翅型的侨蚜，在夏宿主间辗转生活［5］。

2 有翅蚜与无翅蚜的区别

有翅蚜虫与无翅蚜虫的主要区别具体表现在外形、生理、生活史以及行为特征上。除拥有翅和飞行肌外，有翅蚜虫还拥有更重的头骨、更加硬化的胸腔，有更发育完整的复眼和单眼，还有更多的感觉圈、更长的触角，甚至还拥有更大的腹管以及尾片［6-8］。有翅蚜虫与无翅蚜虫之间的这些区别，表现出2个不同的生存方式：由于有翅蚜虫拥有复杂的感官系统和用于飞行的翅膀，更易寻找到寄主植物的位置，因而有翅蚜虫更能抵抗饥饿［9-10］。还有学者认为，翅膀的发育是蚜虫为了适应不断变化的环境条件，增加蚜虫的分散能力，使它们能够逃离不利于其生长的环境［11］。为了应对日渐缩短的光周期，有翅蚜虫的雌性更加倾向于产生有性雌性，而无翅雌性产生有性雌性和雄性［12-13］。

3 蚜虫翅型分化的影响因子

昆虫翅膀的起源、发展和演化一直是昆虫学者们研究的重点，近年来昆虫翅膀的研究取得了重大进展。关于昆虫翅膀的起源有2种主要的假设：一种是横向背板假说（The plurin theory），由Sondgrass于1935年提出；另一种是Wigglesworth于1973年提出的针突突起起源理论（The stylus theory）。

许多昆虫为了适应环境的变化而产生了翅二型性。蚜虫是研究翅二型性的理想模型昆虫［14］。在蚜虫的生长发育过程中，受外界环境和内部因子的共同作用，形成了有翅蚜虫和无翅蚜虫2种不同的生物型。

3.1 影响蚜虫翅型分化的外部因子

蚜虫的翅型分化与外界环境密切相关。蚜虫作为典型的二翅型昆虫，导致其产生不同翅型的外界因子很复杂，包括温度、拥挤度、种间相互作用以及寄主营养等。

3.1.1 温度 早在1946年，英国学者White就指出气温与光周期都是影响昆虫翅型分化的重要环境因子。极端高温环境有利于无翅蚜的产生，而低温条件则有利于有翅蚜的产生。然而非极端的温度很可能只是对蚜虫有翅型的产生起到了刺激调节作用。1961年，Lamb［15］将甘蓝蚜Brevicoryne brasicae和桃蚜Myzus persicae置于极端高温以及极端低温条件下，发现低温有利于有翅蚜的生长，而高温则对有翅蚜的生长起明显抑制作用。但是，Miura等（2001）则认为，极端低温对有翅蚜的产生只是起间接作用，极端低温引起植株的衰老，导致植株营养物质的改变，从而促使了有翅蚜的产生。研究者认为营养条件的变化才是导致翅型分化的最主要原因。

3.1.2 拥挤度 不同的蚜虫类型、数量以及同一类蚜虫生活在不同的寄主植物上，其种群密度差异较大。一些研究者指出：增加蚜虫的虫口密度，会导致有翅个体的增加；一些蚜虫（如：豌豆修尾蚜Megoura japonica、豆蚜Aphis craccivora和禾谷缢管蚜R. padi）的若蚜能够通过感受拥挤刺激而发育成为有翅成蚜。只要若蚜个体之间发生足够的触觉刺激，相邻的2只蚜虫就能够促进有翅蚜的形成［16-18］。不同的蚜虫个体对所受拥挤的响应不尽相同，比如桃蚜Myzus persicae对触觉刺激不太敏感［19-20］，该物种可能对其他诱导翅产生的因素更加敏感，例如植物营养情况以及外界的环境因素。

3.1.3 物种间的相互作用 当蚜虫与其他生物体聚集在同一寄主植物上时，生物体的相互作用可能会通过感官刺激直接或间接地刺激或者抑制蚜虫有翅型的产生。有研究表明，当瓢虫出现在豌豆蚜Acyrthosiphon pisum种群中，会增加豌豆蚜群体中有翅蚜的产生，但这种诱导的机制尚不清楚，推测是由蚜虫报警信息素的释放和捕食者的干扰引起的［21］。Macias在1969年研究发现，在感染病毒的甜菜叶片上比在健康的甜菜叶片上更容易发现有翅桃蚜M. persicae个体；经过进一步研究发现，感染病毒的甜菜叶片的营养条件比健康叶片更好。与此类似，在西葫芦感染小西葫芦黄花叶病毒（Zucchini yellow mosaic virus，ZYMV）后，会在感病植株上发现更多的有翅棉蚜Aphis gossypii［22］。这也许与寄主不同的营养条件有关。

大约有37%的蚜虫与蚂蚁互惠互利。蚂蚁能保护蚜虫免受天敌的侵扰，以此来促进蚜虫种群的增长；而蚂蚁通过食用蚜虫分泌的蜜露来促进自身生长，以此来保护蚜虫种群。有研究发现，在没有与蚂蚁种群共生的蚜虫种群中，会出现更多的有翅蚜虫；蚁群对蚜虫有翅形态的抑制是否对双方都是有益的，则取决于蚜虫的种类和环境，比如植物营养状况、蚜虫种群大小、天敌的存在以及饲养蚁群的营养需求等［23］。

3.1.4 营养条件 蚜虫寄生在营养更丰富的寄主植株上，更容易产生无翅蚜且具有更强的繁殖力。杨益众等［24］于2000年采用回归分析法研究了禾谷缢管蚜R. padi翅型分化与小麦体内营养成分、温度、光照以及蚜虫种群数量的关系，发现该蚜虫的翅型分化主要与小麦植株中的氨基酸、水分含量，以及其自身的密度有关。当棉蚜A. gossypii和菊小长管蚜Macrosiphoniella sanborni同时寄生在菊花植株上时，会降低另一种蚜虫的有翅形态比例。Leckstein等在1973年的研究结果表明，在缺少蛋氨酸、组氨酸的情况下，用人工饲料饲养豆蚜A. craccivora，抑制了其翅芽的发育。Braendle等在2006年研究发现豌豆蚜A. pisum在经过饥饿处理后可产生更多的有翅子代。Mittler等在2011年的田间试验得到了一样的结论，但是这并不能排除温度、种群密度和光周期以及其他外部因素对蚜虫翅型分化的影响。

3.1.5 母代效应 除了环境因素之外，一些母代和跨代遗传因素也会影响蚜虫有翅型的形成。在很多种类中，蚜虫个体是否有翅，往往在母体内就已决定（在成虫体内携带的单性生殖胚胎），有翅成虫则很少或未出现有翅后代［25-26］。同样，在有翅型母代产生的后代中有翅型的个体较少［27］。相比之下，由无翅母代产生的无翅后代对翅膀诱导的刺激反应更强烈［27-28］。因此，母代的表型和年龄都会影响和调节子代对翅膀诱导环境条件的反应。

3.2 影响蚜虫翅型分化的内部因子

3.2.1 个体发育 一般认为，所有蚜虫出生时都是有翅原基的，无翅是二次发育的结果，直到3龄若虫期，有翅和无翅这2个形态都无法通过观察外部形态来区分［9］。许多原始的生物类群，如食蚜蝇科Calaphidinae，只产生有翅孤雌生殖雌性。Shull（1938）研究发现，麦长管蚜Sitobion avenae在成蚜时期无论发育成无翅蚜还是有翅蚜，它的所有胚胎以及1龄若虫都在切片中发现了翅原组织的存在。同样，Johnson等于1960年在黑豆蚜Aphis craccivora完全发育的成虫和1龄若虫中发现了翅原组织。接受外界的影响后，若蚜一旦发育成无翅蚜虫，在若蚜的2龄发育阶段其翅原基就开始萎缩；当若蚜发育成有翅蚜虫时，其翅原基则会生长并继续发育。从若蚜3龄期开始，就可以观察到它们外部翅膀的存在［29］。还有一些蚜虫（比如棉蚜A. gossypii、豌豆蚜A. pisum），有时会出现有翅与无翅型的中间体，这样的中间体可能是无翅的，但显示出有翅形态的一些基本特征，或者它们可能是有翅膀的，但是没有飞行肌，并显示出无翅形态的基本特征［11，30］。此外，产卵于成蚜体内的寄生蜂会影响蚜虫后代翅膀的发育，这种后代经常表现出中间的无翅表型，并且在推定的有翅个体中翅膀发育受到了抑制［31-32］。

3.2.2 激素在翅型分化过程中的作用 外界环境因素如温度、光周期、物种之间的相互作用和种群密度等都会影响昆虫翅型的分化。这些影响因素可以直接或间接地调节昆虫的内分泌系统，从而影响昆虫体内的激素变化，导致昆虫出现不同的表型。

早在20世纪60年代，美国就有学者发现保幼激素（Juvenile hormone，JH）对有翅蚜和无翅蚜的产生有一定的调控作用［15，33-34］。保幼激素是由昆虫咽侧体（Corpora allata）细胞分泌物所组成的［35］，可调控昆虫若虫或幼虫的生长发育、卵巢发育及虫龄发生［36］，还参与昆虫体积大小、蜕皮、滞育等生理生化过程［37-38］。研究人员观察到早期无翅成虫与若虫在形态上相似，认为高滴度的保幼激素通过促进成虫保留幼虫特征诱导了无翅状态［15，33-34］。蜕皮激素（Ecdysterone，EDS）是由前胸腺、头胸腺或环腺的胸腺分泌的多羟基甾醇化合物，是调节昆虫生长发育最重要的激素之一。蜕皮激素不仅可以诱导幼虫脱皮，而且还可以调节成虫繁殖和滞育等生理现象［39］。有学者于2017年向豌豆蚜注入蜕皮激素抑制物，结果发现豌豆蚜在同样拥挤条件下可以形成更多的有翅子代［40］。

3.2.3 相关基因研究 近年来，分子生物学技术在农业害虫领域的应用研究获得了很大的进展，一些学者开始利用分子生物学技术来研究有翅型蚜虫与无翅型蚜虫的不同表达基因。2002年，刘学英教授首先应用DDRT-PCR技术，在人类基因组表达水平上研究了禾谷缢管蚜R. padi的翅型分化，并获得了293 bp的DD-1序列。以此为基础，曹敏于2004年通过消减抑制杂交技术获得了在有翅蚜虫中特异表达的Cdc42基因，并成功地克隆了禾谷缢管蚜R. padi的Cdc42基因。此外，蒋红于2004年克隆了麦长管蚜S. avenae的Cdc42基因，并采用半定量方法研究了不同组织和不同发育阶段Cdc42的转录水平，发现该基因在蚜虫中特异性表达；在与Genbank比较后，推测由Cdc42基因编码的小G蛋白Cdc42与蚜虫翅分化有关。然而，迄今对一些相关基因调节翅型分化的模式尚不完全清楚［14］。

4 展望

综观以往的研究，对蚜虫生态学和生理学的研究探索较为系统而深入，但对蚜虫表型可塑性背后的遗传学研究甚少。长期以来，拥挤效应一直被认为是翅膀感应的刺激因素，这一结论是基于在人工环境中拥挤的蚜虫；但在自然环境中，拥挤不太可能是诱导蚜虫种群翅膀变形的唯一因素［41］。此外，寄主植物的额外营养状况都有可能抑制蚜虫翅膀的产生。在特定情况下，与天敌或蚂蚁的相互作用可能对蚜虫种群的行为产生相当大的影响，但尚不清楚这些影响如何与拥挤和营养因素相互协调。当多个因素同时作用于某个蚜虫种群时，这些因素对翅型分化影响的相对重要性尚未见深入研究。尽管全世界有4400多种蚜虫，但大多数研究偏向于重要的农业有害昆虫，对其他物种知之甚少，尤其是那些来自炎热干燥地区的蚜虫种群。因此今后需要对更多的蚜虫物种进行研究，同时借助现代分子生物学技术与手段，了解影响蚜虫翅型分化的内在机制。

明确蚜虫翅型分化的机制，不仅可以为虫情的精准预测提供科学依据，减少化学农药的使用量，降低农产品的产量与品质损失，而且还可以为半翅目中其他重要农业害虫如飞虱翅型分化、一些害虫迁移动向的研究提供支撑和参考。