李开枝, 柯志新, 王军星, 谭烨辉,4

1. 中国科学院热带海洋生物资源与生态重点实验室, 南海海洋研究所, 广东 广州 510301;

2. 广东省应用海洋生物学重点实验室, 南海海洋研究所, 广东 广州 510301;

3. 惠州市海洋技术中心, 广东 惠州 516000;

4. 中国科学院大学, 北京 100049

珊瑚礁是一个具有高生物量、生产力和物种多样性水平的生态系统, 同时也是受全球气候变化和人类活动等影响最为明显的生态系统之一, 其生物多样性下降和生态系统功能退化现象已引起广泛关注(Hatcher, 1997; 沈国英 等, 2010)。浮游动物在珊瑚礁生态系统的物质循环和能量流动过程中起重要作用, 是珊瑚礁吸收外来营养源的中间环节, 摄食浮游动物和大的颗粒有机物是许多礁栖动物, 包括鱼类、海葵、海百合、腹足类以及珊瑚虫的主要异养性营养路径(Heidelberg et al,2004; Alldredge et al, 2009)。浮游动物群落组成的定量研究对于理解珊瑚礁生态系统的营养结构和健康管理至关重要。然而, 很少有研究侧重于珊瑚岛附近或者环礁的浮游动物, 目前只有少数在东太平洋(Gerber, 1981; Le Borgne et al, 1989;Carleton et al, 1998; Pagano et al, 2012)和印度洋(Madhu Pratap et al, 1977; Goswami, 1983; Goswami et al, 1990)的部分环礁开展了研究。

南海是西太平洋最大的边缘海, 由西沙、中沙、东沙和南沙群岛构成, 拥有数百座环礁、少数台礁构成的岛屿, 生境多样, 生物多样性高(陈清潮,2011)。南沙群岛珊瑚礁浮游动物的研究相对较丰富,章淑珍等(1997)报道了南沙群岛多个环礁潟湖的浮游动物, 发现潟 湖浮游动物具有种类少而优势种突出的特征; 尹健强等(2003, 2011)深入分析了渚碧礁的浮游动物多样性和昼夜变化等, 发现潟湖区和礁坪区具有不同的群落特征, 并比较得出珊瑚礁浮游动物主要由中小型种类组成, 适合采用网目孔径较小的浮游生物网取样以便充分理解珊瑚礁海域浮游动物的多样性。美济礁因不同生物地貌带的空间异质性和水动力条件的影响, 浮游动物群落区域差异明显, 向海坡区浮游动物物种多样性比潟湖区和礁坪区高(杜飞雁 等, 2015)。西沙群岛位于南海中北部, 主体部分处于15°40′—17°10′N 和111°—113°E之间, 由宣德群岛、永乐群岛和其他岛礁共计30 多个岛礁组成, 年平均气温为26.4℃, 是热带海区典型的珊瑚礁岛群之一(赵焕庭, 1996)。自20 世纪70年代开始我国学者相继开展了西沙和中沙群岛周围海域的浮游动物调查研究, 分析了其平面和垂直分布以及昼夜垂直移动(陈清潮 等, 1978a, b, c; 李亚芳 等, 2016; 陈畅 等, 2018), 报道了西、中沙群岛海域以及西沙永乐龙洞的浮游动物群落特征。相对南沙群岛珊瑚礁浮游动物的研究, 西沙群岛珊瑚岛或环礁浮游动物的研究需要进一步加强。

本文根据 2015 年5 月末至7 月初在西沙群岛8个岛礁(七连屿、永兴岛和东岛3 个岛屿以及浪花礁、盘石屿、玉琢礁、华光礁和北礁5 个环礁)的调查数据, 分析各岛屿和环礁浮游动物的多样性、丰度和群落结构特征, 并比较5个环礁 潟湖区和向海礁坡区浮游动物群落组成的差异, 为深入开展西沙群岛珊瑚礁生态系统研究提供科学资料, 并有助于全面认识热带珊瑚礁生态系统的结构与功能。

1 材料与方法

1.1 调查站位

2015 年5 月31 日—7 月2 日在西沙群岛珊瑚礁海域的3 个岛屿和5 个环礁设置 48 个测站对浮游动物进行了采样, 岛屿附近设置13 个站, 环礁35个站, 调查站具体位置信息如表 1。

表1 西沙群岛珊瑚礁海域浮游动物调查岛屿和环礁的站数及其站位信息Tab.1 Information of investigated stations of zooplankton in coral reef waters of Xisha Islands

1.2 样品采集

针对岛礁海域中小型浮游动物种类较多的特点,使用浅水Ⅱ型浮游生物网(网口内径31.6cm, 网长140cm, 网目孔径0.160mm)采样, 每站根据调查站深度不一决定拖网深度, 岛屿近岸和环礁潟湖内拖网深度范围为1.5～8m, 岛屿远岸和环礁离岸区的拖网深度为15m, 至表层垂直拖曳一网。网口中央系有流量计(Hydro-Bios 438115, 德国) 以计算拖网滤水量(单位:m3)。样品的处理、保存、计数等均按《海洋调查规范》(国家技术监督局, 1991)进行。温度和盐度使用多参数水质监测仪(YSI 6600, 美国)进行现场测定。叶绿素a采样和测定方法是现场采水后, 经 0.7μm 孔径GF/F 玻璃纤维滤膜过滤、90%丙酮萃取后使用Turner-Design10 型荧光计测定叶绿素a含量(Parsons et al, 1984)。

1.3 种类鉴定

较大型浮游动物个体如水螅水母、海樽、磷虾等类群进行全样计数, 其他个体根据样品量使用Folsom 分样器进行, 一般以1/16 或1/32 分样后在体视显微镜下(Leica Ml65C)鉴定计数。桡足类、毛颚类和管水母均鉴定到种(陈清潮 等, 1965, 1974; 张谷贤 等, 1983; 张金标, 2005; 张武昌 等, 2010),其他类群如端足类、磷虾类和介形类等对个体较成熟的种类鉴定到种。

1.4 数据分析

浮游动物群落的多样性指数(H′)和均匀度(J)分别采用Shannon-Weaver 和Pielou 公式计算(Shannon et al, 1963):

式中:Pi为该站中第i种的个体数与该站总个体数的比值,S为该站的种数。

应用t检验法进行了环礁潟湖区和向海礁坡区环境因子、浮游动物多样性和丰度等生物因子的差异显著性检验, 采用Pearson 相关系数分析浮游动物多样性和丰度与环境因子的相关性。

依据分析获得的浮游动物数据, 为了减少机会种对群落结构分析的影响, 将浮游动物种类按照丰度由高到低排列, 挑选出的种类丰度共占总丰度50%以上的种类, 从而得到用于群落结构分析的物种。将这些种类丰度以 lg(x+1)转换, 利用PRIMER6.0 软件, 采用Bray-Curtis 相似性系数进行等级聚类(CLUSTER)和非参数多维标度(NMDS)分析调查岛礁浮游动物群落结构特征, 应用相似性分析(analysis of similarities, ANOSIM)检验不同聚群的差异性(Clarke et al, 2006)。

2 结果

2.1 环境因子

调查期间不同岛礁之间环境因子有所差别。表层温度变化范围为28.47～30.56℃, 浪花礁和盘石屿的温度较低(图1a); 盐度在32.95‰～33.80‰之间,浪花礁和盘石屿的盐度较高, 七连屿和北礁的盐度较低(图1b); 表层叶绿素a质量浓度波动大, 变化范围为0.07～0.57mg·m–3, 其中玉琢礁叶绿素a质量浓度较低(图1c)。环礁的潟湖区和向海礁坡区的温度和盐度差异不大(图1d、1e), 而潟湖区的叶绿素a质量浓度明显高于向海礁坡区的(图1f)。

图1 西沙群岛珊瑚礁海域岛礁的表层温度(a、d)、盐度(b、e)和叶绿素a 质量浓度(c、f)分布Fig. 1 Distributions of temperature (a, d), salinity (b, e) and chlorophyll a concentration (c, f) in coral reef waters of Xisha Islands

2.2 种类组成和分布

调查岛礁海域共鉴定浮游动物180 种(包括浮游幼虫13 类, 见表2), 其中桡足类种数最多, 占浮游动物总种数的46.11%, 其次是水螅水母类、管水母类、毛颚类和浮游软体类, 每类群种数达10 种以上。除七连屿出现的浮游动物种数较低外, 其他岛礁出现的浮游动物种数高于100 种。比较5个环礁潟 湖与向海礁坡区的浮游动物种数发现, 向海礁坡区的浮游动物种数、多样性指数和均匀度指数均高于 潟湖区的, 除北礁潟 湖区的均匀度指数较高外(图2a～2c)。

图2 西沙群岛珊瑚环礁 潟湖和向海礁坡区浮游动物种数(a、d)、多样性指数(b、e)和均匀度指数(c、f)的比较Fig. 2 Comparison of species number (a, d), diversity index (b, e) and evenness index (c, f) of zooplankton between the lagoon and seaward reef-slope of five atolls in Xisha Islands

表2 西沙群岛珊瑚礁海域调查岛礁浮游动物各类群组成的种数Tab. 2 Species richness and the percentage of zooplankton groups in coral reef waters of Xisha Islands

2.3 丰度分布

调查海域浮游动物平均丰度256.4±117.8 个·m–3,变化范围为17.6～1075.5 个·m–3。桡足类、浮游被囊类和浮游幼虫是浮游动物的 3 大类群, 分别占总丰度的51.08%、13.22%和16.30%, 毛颚类和管水母类的丰度也相对较高(表3)。各岛礁浮游动物丰度分布不均匀, 东岛、玉琢礁和华光礁的浮游动物丰度较高, 盘石屿和北礁的较低(图3a)。5 个环礁向海礁坡区的浮游动物丰度远高于潟湖区的(图3b)。

图3 调查岛礁浮游动物丰度(a)以及环礁潟湖和向海礁坡区的浮游动物丰度(b)比较Fig. 3 Comparison of zooplankton abundance between islands and atolls (a), as well as between the lagoon and seaward reef-slope of five atolls (b) in Xisha Islands

表3 西沙群岛珊瑚礁海域岛礁浮游动物各类群的丰度及所占总丰度的百分比Tab. 3 Species richness and the percentage of zooplankton groups in coral reef waters of Xisha Islands

2.4 群落的空间分布格局

西沙群岛海域岛屿和环礁调查站的等级聚类分析结果表明, 浮游动物可划分为两个聚群(相似度水平85%); 环礁潟湖及岛屿近岸群落(Ⅰ)和环礁向海礁坡及远岸群落(Ⅱ)。群落Ⅰ主要包括环礁潟湖的调查站位和岛屿近岸的采样站, 群落Ⅱ主要包括环礁向海礁坡的调查站和岛屿离岸的采样站(图4a、表1)。NMDS 分析的2D 压力系数 stress=0.03, 表明该结果较好地反映了不同群落样本间的相似关系(图4b)。One-way ANOSIM 检验表明, 两个群落间的差异较为显著(r=0.832,p=0.001)。两个群落之间浮游动物种数、多样性指数、丰度和主要类群(如水螅水母类、管水母类、桡足类和毛颚类)丰度差异显著(表4)。

表4 西沙群岛珊瑚礁海域岛礁两个聚群组成的比较(t 检验法)Tab. 4 Comparison of the composition of two clustered groups of coral reefs in Xisha Islands (t-test)

图4 西沙群岛海域调查岛礁浮游动物聚群的等级聚类分析图(a)和非参数多维标度排序图(b)图a 中连接调查站的黑色实线表示调查站之间统计学上差异显著(p<0.05), 红色虚线表示调查站之间差异不显著(p>0.05)。“☓”代表岛屿近岸调查站, “*”代表岛屿远岸调查站, “●、▲、■、▼ 、◆”代表环礁 潟湖内调查站, “○、△、□、 ▽、◇”代表环礁向海礁坡调查站Fig. 4 Cluster analysis using the hierarchical agglomerative method employing group average linking of Bray-Curtis similarities (a), and non-multidimensional scaling ordination (nMDS), showing the relative position of stations based on the Bray-Curtis similarity index using lg(x+1) transformed species abundance data (b). Contours represent the 85% similarity level among stations. Black lines in (a) connect stations that are statistically distinct groups (p<0.05); red lines connect samples that are not statistically unique (p>0.05)

2.5 浮游动物与环境因子的关系

相关分析结果表明, 浮游动物种数(r=-0.309,p<0.05)、多样性指数(r=-0.428,p<0.01)和均匀度指数(r=-0.586,p<0.001)与叶绿素a呈显著的负相关外(表5), 其他各因子与浮游动物的相关性不显著, 说明调查岛礁叶绿素a质量浓度较高的区域, 浮游动物的物种多样性较低。

表5 浮游动物与环境因子的相关性系数Tab. 5 Correlation coefficients between zooplankton abundance/biomass and environmental factors

3 讨论

3.1 西沙群岛岛礁浮游动物群落特征

西沙群岛海域调查岛礁浮游动物的种类组成丰富, 物种多样性高, 具有热带大洋生物群落特征。调查8 个岛礁浮游动物的种数低于西沙群岛和南沙群岛开放海域的结果(陈清潮 等, 1978a; 尹健强 等,2006), 高于南沙群岛渚碧礁和美济礁浮游动物种数(尹健强 等, 2011; 杜飞雁 等, 2015), 这说明珊瑚岛或环礁浮游动物的多样性低于周围开放性海域。浮游动物种类组成符合珊瑚礁海域浮游动物群落特征, 即浮游幼虫在种类和数量上都占有重要位置(Goswami et al, 1990; Carleton et al, 1998; 尹健强等, 2011; 杜飞雁 等, 2015)。本次调查中浮游幼虫的丰度仅次于桡足类, 主要是长尾类幼虫(Macruran larva)、鱼卵(Fish egg)、短尾类幼虫(Brachyuran larva)和蛇尾类长腕幼虫(Ophiopluteus larva)。浮游被囊类、毛颚类和管水母类的种类和丰度也较高, 与采样站位和调查时间有关。环礁向海礁坡区基本是大洋性水团, 调查期间处于西南季风期, 主要是一些大洋性种类主导着浮游动物的群落组成。珊瑚礁浮游动物主要由中小型种类组成, 研究结果与采样时浮游生物网目孔径有关。国内早期的珊瑚礁浮游动物采样多使用网目孔径较大的浅水Ⅰ型浮游生物网(网目孔径0.505mm)进行, 导致浮游动物种类和数量较少(陈清潮 等, 1978c), 低估了浮游动物在珊瑚礁生态系统中的重要性。本文采用浅水Ⅱ型网(网目孔径0.160mm)进行采样, 结果表明浮游动物丰度比西沙群岛海域和南沙群岛美济礁使用浅水Ⅰ型((网目孔径0.505mm)网采集的丰度高(陈清潮 等, 1978a;杜飞雁 等, 2015), 但其丰度明显低于在雷州半岛灯楼角珊瑚礁和南沙群岛渚碧礁使用同一网目孔径采集的浮游动物丰度(尹健强 等, 2008, 2011)。珊瑚礁海域浮游动物丰度的高低一方面与采样使用网目孔径的大小有关, 另一方面也受采样时间的昼夜变化及其调查站的位置、多少等因素的影响。

3.2 西沙群岛环礁潟湖与向海礁坡区浮游动物差异

与周围海域相比, 珊瑚岛或环礁是一个高生产力的生态系统(Hatcher, 1997)。一些环礁潟湖高度封闭, 与周围海域完全隔离, 除了在极端波浪作用(Goswami et al, 1990; Carleton et al, 1998; 尹健强等, 2011), 还有一些环礁通过或深或浅的通道与礁滩连接到邻近的海域(Gerber, 1981; Le Borgne et al,1989; Pagano et al, 2012; 杜飞雁 等, 2015)。环礁浮游动物群落在空间和时间上变化较大, 由于封闭环礁和开放环礁之间水文、化学和生物参数的差异,浮游动物物种组成和丰度各不相同(Carleton et al,1998; 尹健强 等, 2011; Pagano et al, 2012; 杜飞雁等, 2015)。与太平洋较大和较深环礁的邻近海水相比, 潟湖水域拥有独特的生物群落, 并且浮游动物丰度丰富(Gerber, 1981; Le Borgne et al, 1989;Carleton et al, 1998)。在印度洋相对较小和较浅的环礁上, 潟湖和周围水域之间浮游动物群落的丰度和物种组成差异也较大(Goswami, 1983; Goswami et al,1990)。不同环礁的地形特征导致潟湖与外界水体的交换程度出现不同空间变化, 从而影响浮游动物的种类组成。西沙群岛珊瑚岛礁浮游动物群落结构具有明显的空间异质性, 一是岛屿近岸和离岸调查站分别与环礁潟湖区和向海礁坡区的群落组成相似,二是环礁潟湖区和向海礁坡区的浮游动物群落结构差异显著。西沙群岛岛礁浮游动物空间分布的差异受岛礁的地形结构、水动力条件和生态环境等因素的影响。西沙海域有些珊瑚环礁是高度封闭、独立于周围水体, 如玉琢礁和盘石屿, 有些环礁有出入水道与外界海洋水相通, 能较好地进行水体交换,如北礁、华光礁和浪花礁(业治铮 等, 1985)。本文调查5 个环礁向海礁坡区的浮游动物种数、多样性指数、均匀度和丰度分布均值皆高于 潟湖区的, 这与南沙群岛渚碧礁 潟湖区浮游动物种数和丰度远高于礁坪区的结果不同(尹健强 等, 2011), 但与美济礁向海礁坡区浮游动物高物种多样性类似(杜飞雁等, 2015)。环礁潟湖区由于较封闭, 水体营养物质丰富, 叶绿素a浓度较高(Ke et al, 2018), 而相关分析结果表明浮游动物丰度与叶绿素a质量浓度相关性不显著, 浮游动物的多样性却在叶绿素a浓度较高的潟湖区较低, 说明向海礁坡区的高物种多样性和丰度可能与水动力因素有关。向海坡紧接外海, 坡度陡峭、生境复杂, 水深的梯度变化非常显著, 并易形成上升流区, 有利于多种类型的浮游生物生长和繁殖(杜飞雁 等, 2015)。中沙群岛海域黄岩岛具有一条潟湖和外海的通道, 潟湖内受渔船停靠影响呈现高营养盐和叶绿素a浓度特征(Ke et al, 2018), 但向海礁坡区的浮游动物多样性和丰度高于潟湖区的(Li et al, 2018)。同样, 西沙永乐龙洞外礁坡物种多样性比龙洞内高(陈畅 等, 2018)。西沙群岛环礁浮游动物群群落特征与黄岩岛和永乐龙洞类似; 向海礁坡区浮游动物具有较高的多样性和丰度, 可能与向海礁坡的水动力条件有关。另外, 西沙群岛有些珊瑚岛礁已经受到人为活动的影响, 如受人为活动影响的岛礁比未受人为活动影响的岛礁其造礁石珊瑚物种丰富度和多样性都低(黄晖 等,2011)。同样, 珊瑚礁岛屿附近海域由于受人类活动影响程度不同导致生态环境的变化也会影响浮游动物的群落结构。

西沙群岛珊瑚海域岛礁因自身地形特征和水文动力条件等影响, 浮游动物群聚为两个不同的空间分布格局; 岛屿近岸及环礁潟群落和向岛屿远岸及环礁向海礁坡群落, 二者的浮游动物群落组成差异显著。本文的结果可以进一步证实环礁的潟湖区和向海礁坡区浮游动物群落结构的差异, 但是仍然有一定的局限性: 1) 调查站位的设置问题。本文针对环礁仅是在潟湖内和向海礁坡设置站位, 并且数量有限, 未在礁坪区布设调查站; 2) 调查频次问题。针对环礁浮游动物研究的资料多数是基于一次性调查数据, 需要多次调查进行验证; 3) 调查时间问题。由于本文所有调查站采样均在当地时间上午进行, 潟湖区水较浅, 光照较强, 浮游动物可能多栖息于较底层; 4) 环礁浮游动物群落空间分布格局的机制仍不清楚。虽然环礁的空间异质性对其群落结构有一定的影响, 但从浮游动物种类自身的生态习性和营养关系方面的关注较少。西沙群岛海域岛礁众多, 自然条件和受人为活动影响程度不同, 各个岛屿和环礁动力条件和生态环境不尽相同, 因此针对西沙群岛海域岛礁的浮游动物空间分布格局需要深入研究。

4 结论

本文主要从浮游动物类群的角度分析了西沙群岛珊瑚海域浮游动物的特征, 发现西沙群岛珊瑚岛礁的浮游动物物种多样性高, 桡足类在种类和丰度上都占绝对优势, 其次是浮游幼虫的丰度较高。调查岛礁的浮游动物可划分岛屿近岸及环礁的 潟湖群落和岛屿远岸及环礁的向海礁坡群落两个聚群, 前者的种数、多样性指数、总丰度和主要浮游动物类群如桡足类、毛颚类和浮游幼虫的丰度显著低于后者。环礁潟湖区和向海礁坡区的空间异质性等因素决定浮游动物群落结构呈现不同空间分布格局。