谢波，王丞，樊涵，蒙秉顺，胡灿实，李海波，李佳琦，粟海军，张明明*

(1.贵州大学林学院，贵州大学生物多样性与自然保护研究中心，贵阳550025；2.贵州梵净山国家级自然保护区管理局，贵州江口554400；3.生态环境部南京环境科学研究所，南京210042)

同域分布物种的共存机制一直是群落生态学的核心研究内容之一。竞争排斥理论认为，同域分布且生态位相似的近缘物种存在激烈的资源竞争(Schoener，1974)，其长期稳定共存的基础是物种间的生态位分离(Di Bitetti.，2009)。同域分布物种通过调整食性、栖息地利用和活动节律实现生态位分离，进而达到共存(Schreier.，2010)。

动物的活动节律是行为生态学研究的一项重要内容(孙儒泳，2001)，是动物长期生存过程中对日光和温度规律性变化的生态性适应(Dibner & Schibler，2015)。有蹄类动物作为陆地生态系统中不可缺少的一部分，对维持生态系统的完整性和健康起着重要作用(Mason.，2014)。对日活动节律的研究，有利于进一步了解群落中同域分布物种时间资源利用的差异及其共存机制(Bu.，2016)，同时可为野生动物保护和管理提供重要参考依据(孙儒泳，2001)。

由于野生动物行动隐蔽、警惕性高和活动范围大等特点，传统方法(直接观察法、样线法等)难以研究其行为生态学。近年来，红外相机被广泛应用于野生动物调查和研究(李晟等，2014)，特别是集中在有蹄类的活动节律和时间分配等(李明富等，2011)。与传统方法相比，红外相机具有24 h连续工作、非损伤性、对环境干扰小、成本低、客观性强等优点，非常适合获取活动隐蔽的物种与地形复杂地区的信息(Bakne.，2009；O’Connell.，2011)。同时，红外相机技术还可以获取同域分布不同物种的日活动节律，从而应用于对同域分布物种在时间生态位上的分化研究(Chen.，2009)。

毛冠鹿主要分布于国内南方丘陵地带(贾晓东，2015)，栖息于海拔1 000～4 000 m的阔叶林、针阔混交林、针叶林和山地灌丛等生境(程松林，林剑声，2011)；小麂主要分布于秦岭以南、云南哀牢山以北地区，属于中亚热带至北亚热带范围(盛和林，1992；鲁庆彬等，2007)，常栖息在植被复杂的密林中(徐宏发等，1990)。相关研究表明，毛冠鹿和小麂食性相似，均喜食百合科Liliaceae、蔷薇科Rosaceae、禾本科Poaceae、鸢尾科Iridaceae等草本植物以及杜鹃花科Ericaceae、壳斗科Fagaceae等木本植物和部分藤本植物的新鲜组织(盛和林，王培潮，1976；盛和林，陆厚基，1982；罗蓉，1993)。小麂与毛冠鹿是梵净山国家级自然保护区同域分布的2种主要鹿科Cervidae物种。同域分布的毛冠鹿和小麂在生态位重叠度较高的情况下采取何种措施避免或降低资源竞争以实现共存？本研究利用红外相机技术在梵净山国家级自然保护区对两者进行监测，分析两者的活动节律和时间生态位分化，探讨其共存机制，以期为这2个物种的保护与管理提供基础依据与科学支撑。

1 研究地概况

梵净山国家级自然保护区位于贵州省江口县、松桃苗族自治县和印江土家族苗族自治县交界处，地理位置108°45′55″～108°48′30″E，27°49′50″～28°1′30″N，总面积419 km(图1)。海拔500～2 700 m，区内分布有低中山、低山和丘陵等各种地貌类型(李相楹等，2016)。区内主要为中亚热带湿润区山地森林生态系统(周政贤，1990)，有明显的交错植被垂直分布带。属于中亚热带季风湿润气候，温润多雨，年均气温5～25 ℃，年均降水量 1 100～2 600 mm(谢仁波等，2015)。一年可划分为雨季和旱季(雨季：4—9月，旱季：10月至次年3月)。

图1 贵州梵净山国家级自然保护区红外相机位点

2 研究方法

2.1 红外相机布设方案

2019年1月—2020年12月，利用ArcGIS 10.0矢量化保护区边界，将保护区划分为1 km×1 km的公里网格。结合重点保护动物的分布规律、人为活动干扰规律等因素，使用随机抽样法抽取 3个监测样区(保护区内2个、保护区外围生境良好区域1个)，每个监测样区选取 20个连续网格作为抽样监测点，共60个监测位点，在网格中心布设1台红外相机。实际安装过程中，考虑人为可达性与动物活动特点，将相机布设在兽道、靠近水源的林间开阔地和粪便排泄地等动物活动痕迹较多的地方。相机(猎科LTL-6210MC，珠海)参数设置：拍照(连拍3张)、时间间隔 10 s、灵敏度中等。相机固定于距地面0.5～1 m的树干上，镜头与地面尽量保持平行、避免阳光直射，合理清除周围遮挡物，防止视野遮挡。记录监测相机位点的放置日期、GPS位置、植被类型和海拔等地理、环境因子，每6个月回收1次数据，并及时检查更换电池、内存卡，记录相机编号。

2.2 数据处理

陈立军等(2019)在广东车八岭保护区的红外相机调查研究表明，野生动物个体拍摄照片数不能直接用于动物活动节律分析，并规定同一位点 30 min内拍到的同种多张照片或视频，记为1张独立有效数据。本研究采用相同方法，设定将30 min内拍摄到的首张同一物种照片作为一次独立有效探测，并记为一次有效日活动时间(O’Brien，2003)。

使用核密度方法描述动物的日活动节律(Ridout & Linkie，2009)。该方法假设对1个物种的检测作为1个随机样本，源自其潜在连续活动的分布，活动图描述了1个物种在一天的任何特定间隔被检测到的概率(Linkie & Ridout，2011)，x轴为时间，y轴为该时间点上物种被发现的概率，即核密度。同时，核密度曲线下的面积积分值为1。通过R4.0.3的“overlap”包中进行相关分析、作图(Meredith & Ridout，2014)。

为比较毛冠鹿和小麂的日活动节律和季节性变化，利用重叠指数判断样本间的核密度曲线相似程度，以估计样本间的日活动节律对称重叠程度(Δ)，取值范围从0(无重叠)到1(完全重叠)(Ridout & Linkie，2009；Azevedo.，2018)。日活动时间看作是在1个24 h的循环，同一分布的循环预测值概率检验在activity包利用compareCkern()函数中的Wald test进行检验(Rowcliffe.，2015；陈立军等，2019)。

3 研究结果

3.1 毛冠鹿和小麂的日活动节律

60个相机位点共探测到毛冠鹿和小麂的活动独立有效照片1 011张(毛冠鹿602张，小麂 409张)。旱季毛冠鹿的日活动节律呈明显的单峰模式，活动峰值出现在 18∶00—20∶00，早上也出现一定的活动高峰，活动强度较低，午间活动强度降至最低；小麂在 18∶00—20∶00、22∶00—24∶00 出现 2个活动高峰，午间的活动强度高于毛冠鹿(图2：a)。雨季毛冠鹿的日活动节律呈明显的双峰模式，活动峰值出现在 06∶00—08∶00和18∶00—20∶00；小麂的呈明显的双峰模式，活动峰值出现在 06∶00—08∶00和18∶00—20∶00，午间活动强度高于毛冠鹿(图2：b)。

图2 毛冠鹿小麂旱季(a)、雨季(b)日活动节律

3.2 日活动节律的季节间差异

在旱季(375张)与雨季(227张)，毛冠鹿的活动节律差异显著(Δ=0.84，<0.05)，活动峰值出现的时间存在一定的季节变化：雨季和旱季均出现了2个活动高峰(雨季：06∶00—07∶00、19∶00—20∶00；旱季：07∶00—08∶00、18∶00—19∶00)，雨季活动峰值的出现时间(06∶00)比旱季(08∶00)提前 2 h，雨、旱季傍晚活动峰值出现的时间基本一致，但旱季的夜间活动强度高于雨季(图3：a)。在旱季(265张)与雨季(144张)，小麂的活动节律差异显著(Δ=0.85，<0.05)，表明其旱、雨季间日活动节律模式相似度较低，分离程度较大：雨季和旱季均出现了2个活动高峰(雨季：06∶00—07∶00、18∶00—19∶00；旱季：07∶00—08∶00、18∶00—19∶00)，雨季活动峰值的出现时间(06∶00)比旱季(08∶00)提前2 h，雨、旱季的傍晚活动峰值出现的时间基本一致，旱季的夜间活动强度高于雨季(图3：b)。

图3 毛冠鹿(a)和小麂(b)日活动节律的季节变化

3.3 毛冠鹿和小麂日活动节律的重叠

为保证毛冠鹿和小麂的同域分布，仅使用同时记录到二者在14个相机位点的数据，共得到毛冠鹿独立有效照片106张，小麂独立有效照片 132张。分析表明，二者日活动节律曲线存在显著差异(Δ=0.68，<0.05)，活动重叠时间集中在凌晨和傍晚，分离程度较大(图4)。旱季日活动节律相似程度较高、雨季较低(旱季：Δ=0.68；雨季：Δ=0.45)，旱季重叠指数高于雨季(图5)。

图4 毛冠鹿与小麂日活动节律的重叠

图5 毛冠鹿与小麂雨季(a)和旱季(b)日活动节律的重叠

4 讨论

4.1 日活动节律

活动节律是动物对环境周期性变化的一种适应，不仅受动物体内生物钟控制，同时受外在因素的调节(尚玉昌，2006)，在长期的自然选择中，物种形成了独特的最优活动节律(段利娟，2014)。有蹄类动物的日活动模式主要有单峰型和双峰型(章书声等，2012)。本研究中，毛冠鹿活动节律接近于双峰模式，具有晨昏性特点，但在清晨的活动高峰相对较弱，活动高峰出现在傍晚 18∶00—20∶00，这与众多的研究结果相似，但又存在区别。贾晓东等(2014)发现秦岭地区毛冠鹿在 06∶00—08∶00 和 18∶00—20∶00 的相对丰富度最高，孙佳欣等(2018)发现四川毛冠鹿的活动高峰出现在 06∶00—12∶00 和 18∶00—20∶00，于桂清等(2018)发现湖南壶瓶山国家级自然保护区毛冠鹿在 18∶00—20∶00 的活动相对频繁，穆君等(2019)发现贵州习水国家级自然保护区毛冠鹿的活动时间集中在 18∶00—20∶00，这表明同一物种的活动节律会随分布区域变化而变化。夜间活动有利于毛冠鹿隐藏或躲避捕食者，降低自身被捕食的风险。历史上梵净山保护区分布有豹等大型食肉动物(潘有福等，2018)，虽然最近的调查未发现该物种踪迹(张明明等，2019)，但在较长的历史时间内对毛冠鹿可能存在较大的捕食压力。小麂活动节律呈单峰型，峰值出现在 18∶00—20∶00，这与贵州麻阳河的小麂活动节律(07∶00—08∶00、19∶00—20∶00)存在一定差异(邹启先等，2021)，可能与研究地区的食物资源丰度、气候环境、人为干扰等均有一定关系(刘振生等，2005)。小麂生性胆小孤僻，偏好独居和隐蔽，活动敏捷(官天培等，2015)，夜间活动能减少与天敌直接接触的机会，从而降低觅食过程中被捕食的风险。二者活动节律模式均受多种因素制约，是单一因素主导还是多种因素共同影响，还需要长期深入的监测和研究。

本研究中，毛冠鹿和小麂的日活动节律存在显著的季节性差异，这与吕忠海等(2020)对同为同域分布的鹿科物种——东北马鹿和西伯利亚狍的研究结果相似，但毛冠鹿与小麂的亲缘关系比马鹿和狍更近(Smith，解焱，2009)。2种动物雨季早上的活动峰值均比旱季提前，且活动高峰期明显延长，可能与昼夜时间的季节性变化有关。同时，这些差异也有可能与食物资源的季节性变化有关。食物是影响动物活动节律的重要因素，旱季，毛冠鹿和小麂受到植被处于枯黄期、食物(如青草、野果、嫩枝叶、竹叶)明显减少的制约，使得其必须相应地增加搜寻食物的时间才能获得足够的营养满足其日常能量需求。同域分布的其他动物也会采取相似的行为策略以应对食物资源的季节性短缺。例如鼬獾在旱季用于觅食的时间明显多于雨季(姚维等，2021)。同时，毛冠鹿和小麂繁殖活动的季节性差异也可能是导致其活动节律季节性差异的原因之一。毛冠鹿多在旱季(10—11月)发情交配，雨季(4—5月)产仔，而小麂在贵州全年皆可发情繁殖(罗蓉，1993)。为了保护幼崽和自身安全，行为活动变得隐秘而难以监测，会导致两者活动强度下降；而旱季处于发情交配期，加上食物资源的匮乏，导致采食需求量大，相应地增加活动时间以确保繁殖需求。

4.2 毛冠鹿和小麂日活动节律的重叠

同域分布的物种常会通过对空间、食物和时间等资源的利用差异来实现共存(Albrecht & Gotelli，2001；Matsuo & Ochiai，2009)。梵净山地区同域分布的毛冠鹿和小麂日活动节律模式在不同季节的相似度存在一定差异，旱季日活动模式重叠指数较高、雨季较低。这种变化主要受到气候条件、食物资源等因素影响，同域分布物种在资源选择上的最基本分离表现在食物、生境上(Schaller，1998)。旱季气候条件差、不利于取食和活动；食物资源匮乏以及保暖过程中能量损耗大；发情交配期需增加活动时间以搜寻食物和配偶，进而使二者活动的重叠性增加。雨季日活动模式重叠指数较低，因雨季气候条件好，植被处于生长期，食物资源丰富，二者对资源的竞争较小。毛冠鹿为典型的晨昏型动物，小麂在昼间没有明显的高峰期，其日活动节律重叠曲线差异显著，二者的日活动节律相似度较低，说明二者在时间生态位上的分化程度较高。二者通过时间生态位的分化能有效降低种间的资源竞争，从而实现共存。梵净山小麂在昼间没有出现明显的高峰期，这与先前研究为晨昏活动类型的结果(武鹏峰等，2012；贾晓东等，2014)有差异。这可能是样本量不足、数据分析不够充分导致的结果，但仍能客观反映其活动节律。这表明在与同域分布的毛冠鹿生境中，小麂通过调整，尽可能减少与毛冠鹿在日活动节律模式的重叠，扩大在时间生态位上的分化，实现良好的共存。

要深入研究同域物种之间的活动节律和共存机制，必须依赖于长期监测的数据采集。利用红外相机对野生动物的日活动节律进行研究具有一定的局限性，无法对某一个体或群体进行实时长期跟踪监测，缺乏物种的动态行为过程(孙岳，张雁云，2009)。同时，物种的活动模式可能也受到样本量过少的影响，进一步了解物种活动模式还需要进一步增大数据量并深入开展数据挖掘分析(施小刚等，2021)。但红外相机技术在数据采集方面具有无损伤、低影响、高连续性等优点，对量化野生动物自然状态下的行为活动节律非常重要(Frey.，2017)。因此，在自然保护地的野生动物监测和管理中，实施系统的红外相机长期监测方案，对于获取物种种群、分布等长期动态变化数据，用于支持相关研究以及保护地决策管理(李晟等，2020)。本研究通过对贵州梵净山地区的2种主要鹿科物种活动节律以及二者在生态位上的分化研究，为后续深入研究提供重要的基础资料。同时，有利于保护区相关部门掌握物种行为活动规律，有效制定保护管理措施。