周世强

中国大熊猫保护研究中心大熊猫国家公园珍稀动物保护生物学国家林业和草原局重点实验室, 四川 都江堰 611830

大熊猫（Ailuropoda melanoleuca）经过数百万年的地史演化，与其同时代的剑齿象、猛犸等古老动物均已绝迹，而它仍生活至今，并特化成以亚高山竹类（中小径竹）为主要食物的珍稀濒危物种[1-5]。据全国第四次大熊猫普查统计，野生大熊猫种群数量为1 864只，间断分布于我国陕西、甘肃和四川省的秦岭、岷山、邛崃山、大相岭、小相岭以及凉山等六大山系之中[6]；截至2020年12月1日，国内外动物圈养繁殖机构的圈养大熊猫数量已达到633只，圈养大熊猫成为能够自我维持的人工种群[7]。圈养种群的扩大使人们开始将注重于人工繁殖的目标转向于将圈养繁殖个体经野化培训后放归野外，用以补充野外种群和维持遗传多样性的战略[8-9]。

大熊猫自1869年法国博物学家戴维神父科学命名以来，国内外科学工作者开展了广泛的研究，从分类学到解剖学、从生态学到兽医学、从饲养管理到自然保护等，揭示了大熊猫的生态生物学特性，并为大熊猫的疾病防控、饲养繁殖和保护管理提供了依据、措施[1-5,10-16]。但大熊猫独特的生殖策略与觅食行为，从理论上目前还未做过较为详细和总结的阐述，因此，本文基于已有的研究文献，提出大熊猫生殖策略与觅食行为的耦合机制：能量-营养-气温关联效应。

1 大熊猫的生殖策略与觅食行为概述

1.1 大熊猫的生殖策略

无论从20世纪八九十年代粗略尺度的无线电颈圈遥测、线路跟踪观察，还是本世纪精细尺度的GPS颈圈定位、近距离的视频技术监控；无论是在四川盆地向青藏高原过渡的高山峡谷地区（四川邛崃山系的卧龙自然保护区、四川岷山山系的唐家河自然保护区），还是中国南北分界线的秦岭山区（陕西的佛坪自然保护区和长青自然保护区）[1-5]，野生大熊猫的繁殖研究结果都表明雌雄成年大熊猫在春季的3—5月进行发情配种，受孕大熊猫的妊娠期长达97～163 d，一般在8—9月产仔育幼，幼仔大约在18个月后离开母体营独立生活[1-2,17]。

受孕大熊猫较长的妊娠期主要是胚泡在雌性子宫内的延迟着床所致，这已通过圈养大熊猫的超声波（B超）探测和尿液孕酮激素变化得到了验证[10,18-22]，并且从大熊猫初生幼仔的体重和形态来看（胎儿体长很短，仅10.2～10.6cm左右，出生幼仔的平均体重也只有139.52±22.91g）发育到这个阶段似乎只需要45天的妊娠时间，受精卵延迟着床1.5～4.0个月[18]。

1.2 大熊猫的觅食行为

通过大熊猫粪便成分分析和野外采食痕迹调查，野生大熊猫的觅食行为表现出较为明显的季节性移动规律和竹子种类、竹子器官的选择利用特性，尤其是野生大熊猫交配繁殖后的“撵笋现象”[1-5,23-26]。

秦岭山系的野生大熊猫主要时间生活在海拔1 300～1 900 m的巴山木竹（Bashania fargesii）林，仅在夏季（6—8月）上移至海拔2 200～2 900 m的秦岭箭竹（Fargesia qinlingensis）林，以两种竹子的竹笋和竹叶为主要采食对象[27-31]。岷山山系（黄龙自然保护区）的大熊猫对华西箭竹（F.nitida）的选择表现为一年4个不同的食性时期[32]。邛崃山系（卧龙自然保护区）的大熊猫95%以上时间生活于海拔2 600 m以上的冷箭竹（B.faberi）林中，春季发情配种后的5—6月（主要是雌性大熊猫）和冬季（12月—翌年3月）迁移到海拔2 500 m以下的拐棍竹（F.robusta）林里啃食竹笋、竹叶或竹茎[1-2,30,33-35]。大相岭山系的大熊猫具有在不同季节活动于不同海拔高度、取食不同竹子种类和器官的觅食习性[36]。小相岭山系（冶勒自然保护区）的大熊猫以峨热竹（B.spanostachya）为主要食物来源，一般每年的11月至次年的3月随机选择竹叶或竹茎，4—5月以竹茎为主食，6—7月采食竹笋，8—10月主要选食竹叶[37]。凉山山系的大熊猫3—5月主要活动于常绿落叶阔叶林，采食大叶筇竹（Chimonobambusa macrophylla），个别甚至下移到常绿阔叶林，啃食刺竹子（Ch.pcystachys）竹叶，6—8月上迁至针阔混交林，以白背玉山竹（Yushania glauca）为食，9月至翌年5月一直生活于常绿落叶阔叶林中，可明显划分成食叶期、过渡I期、食秆-笋期和过渡E期等食物选择阶段[25-26]。

2 能量-营养-气温关联效应

大熊猫独特的生殖策略（胚泡延迟着床、胎儿发育快速、幼仔体型短小以及秋季产仔等）与其觅食行为模式（交配后的“撵笋”现象、随温度变化的季节垂直迁移以及以竹笋、竹叶为主要食物的竹子器官选择利用）具有密切的关联性（见图1）。它们的关联因子便是食物中的能量含量和营养成分，以及导致其垂直迁移的气温变化[1-5,22-24]。

图1 大熊猫生殖策略与觅食行为的耦合机制:能量-营养-气温关联效应模型Fig.1 Coupling mechanism between reproductive strategies and foraging behavior of giant pandas:energy-nutrition-temperature correlation effect model

2.1 栖息地气候的季节变化格局与野生大熊猫的垂直迁移特征

野生大熊猫分布区处于亚高山和高山地带，山体效应的作用形成了森林植被、竹子种类和气温的垂直梯度格局、稳定的栖息地生态系统结构，以及太阳辐射强度的季节变化导致同一海拔高度地段气温的四季波动规律[1-5,37-39]。气温的垂直梯度与季节波动影响着野生大熊猫的活动格局,使之表现出季节性的垂直迁移特性[1-5,23,27-31,34-35]。以基于GPS颈圈跟踪的野生大熊猫不同月份活动的海拔高度与气温监测的数据分析显示，卧龙自然保护区“核桃坪”区域内，野生大熊猫除4—6月（撵食拐棍竹笋）不同之外，其余时间都随着栖息地气温的升降呈现出上下移动的格局（图2）[34-35]。

野生大熊猫雌雄个体之间在海拔梯度变化之间具有明显的差异（见图2）[27-31,34-35]，如“五一棚”区域的野生大熊猫雄体在春节活动的海拔要么波动性不大，仅在2 800 m以下的100 m范围内活动（1#雄体），要么有下移趋势，但活动时间短暂，仅约1个月时间（4#雄体）；而雌体垂直移动明显，3月中旬至4月上旬开始下移，之后3个月时间多在2 400～2 600 m的区域活动（2#、5#雌体）[27,31]。秦岭山系长青自然保护区的受孕大熊猫遵循10月至次年5月活动于海拔2 000 m以下的巴山木竹林，6—9月上移至海拔2 400 m以上的秦岭箭竹林的垂直迁移规律；但未孕大熊猫多数时间生活在海拔2 400 m或更高的区域[19]。

图2 不同时间野生大熊猫活动的海拔高度(m)与栖息地内的平均气温(°C)Fig.2 Altitude (m) of wild giant pandas activities and average temperature (°C) in the habitat at different times

2.2 亚高山竹类的物候规律与野生大熊猫的觅食行为习性

不同山系大熊猫栖息地内分布着不同种类的主食竹，而且主食竹种亦呈垂直分布格局（见表1）[40-42]，野生大熊猫长期的演化发展从形态与遗传、生理、肠道微生物和行为等方面对低营养的竹子产生了适应，并随不同竹子的物候规律形成了相应的觅食行为特征,尤其表现为对主食竹的竹笋和幼嫩竹子的竹叶偏爱[1-5,31,43-50]。在此，以卧龙自然保护区野生大熊猫采食竹子行为为例（见图3），大熊猫不同时间（月份、季节）不仅选择不同海拔梯度的竹子种类（冷箭竹、短锥玉山竹和拐棍竹），而且对竹子的龄级（竹笋、幼竹、成竹）和器官（枝叶、竹茎）也进行选择；尤其是4—6月低海拔区域的拐棍竹萌发新笋时，即使环境温度呈增长趋势，但其仍下迁至拐棍竹林取食竹笋；夏秋季（7—10月）上移到冷箭竹林，也主要以当年生竹笋和幼竹枝叶为食[1-2,51]；从图2中GPS颈圈定位的海拔数据还表明，野生大熊猫并非拐棍竹初期出笋时就快速下迁，而是等到拐棍竹笋生长到一定高度后才进行采食，说明大熊猫对竹子的植株大小和高度具有选择利用特性[51-52]。

图3 不同月份野生大熊猫对竹子种类、竹龄和竹子器官的选择利用.a.竹子种类；b.竹子龄级；c.竹子器官.Fig.3 Selective utilization of bamboo species, bamboo ages and bamboo organs by wild giant pandas in different months a: Bamboo species; b: Bamboo ages; c: Bamboo organs

表1 不同山系的大熊猫取食竹＊Tab.1 Staple bamboo of giant pandas in different mountains

野生大熊猫不仅对竹子种类、龄级和器官具有选择，而且还表现出雌雄个体在采食时间和采食量方面的差异性，一般而言雌性受孕大熊猫采食竹笋的时间较雄性长，雌性大熊猫采食竹子器官（竹笋）的重量大于雄性个体[1-2]。比如雌性大熊猫“珍珍”全年吃笋的时间所占百分比大大高于雄性大熊猫“龙龙”和“威威”，分别为14.5% 、4.1% 和4.9%；“珍珍”的竹笋采食量每天高达38.3 kg干物质，相当于她体重的45%，是其他时间所吃茎、叶的3倍，而卧龙野生大熊猫平均取食干物质重量为12.5 kg·d-1[1-2]。

2.3 主食竹器官的营养和能量分异与野生大熊猫的生殖生理策略

野生大熊猫觅食活动和繁育过程的季节性迁徙不仅与主食竹的物候规律密切相关，而且受主食竹器官的营养和能量，以及次生有机物质的含量变化所驱动[1-5,53-66]。综合不同山系大熊猫主食竹的能量测定和营养分析结果，大多数竹子都呈现出幼嫩组织多于枯老组织，枝叶器官大于茎秆器官，以及高海拔竹类高于低海拔竹类等规律，并且不同海拔梯度

和时间（月份、季节）竹子的营养成分和能量大小具有波动性[1-5,53-66]。从次生有机化学物质黄酮、6-MBOA（6-甲氧基苯唑啉）和单宁等在竹子器官含量分析，黄酮类是竹叶中最有名的活性多糖物质，秦岭山系巴山木竹竹叶的黄酮类含量不仅随季节变化而增减，冬季竹叶的含量最高，而且与大熊猫的海拔选择偏向呈正相关，即大熊猫更喜欢活动于海拔1 600-1800 m的巴山木竹林内[4-5,19,31,58,61-64]；6-MBOA在卧龙自然保护区拐棍竹的（n=9）龄级和器官中含量（单位：百万分之几）测定结果是竹笋和幼嫩竹叶含有丰富的6-MBOA，而成熟的或枯老的竹叶含量很低，具体而言，6-MBOA的含量依次为竹笋56、99、91，嫩竹叶23、27、38，而成熟老竹叶仅3、3、5，因而野生大熊猫在繁育季节最喜欢采食拐棍竹竹笋和幼嫩竹叶[65]；比较邛崃山系三种竹子（冷箭竹、拐棍竹和白夹竹）的单宁含量结果表明，冷箭竹最低、拐棍竹最高，三种竹子全秆的单宁平均含量高于茎部，各竹种中、上部含量明显低于下部，这可能是大熊猫仅采食拐棍竹竹笋，取食竹子竹茎时往往残留一定高度的竹桩（大约30～60cm），而大多数时间生活在高海拔区域的冷箭竹林的原因之所在[1-2,24,33-35,57]。

3 大熊猫食物营养和能量的生理基础

大熊猫属于食肉目动物，在长期的演化过程中特化成专食亚高山竹类的草食性兽类，但从食物中的大量营养能量比、对大量营养物质的吸收比例等来看，其仍与肉食动物非常相似，食物转化最大化蛋白质提供的营养比例、减少纤维素[1-5,23,46,53-54,57-63]。主食竹器官中不同的营养和次生物质对于大熊猫的生长发育、生殖繁衍等具有特定的生理机能，野生大熊猫经过数百万年的进化发展并在形态、生理、行为、遗传等方面适应了竹子的营养能量变化[1-5,31,43-50]。

“撵笋”现象体现了竹笋的能量和营养价值对大熊猫生长发育的生理作用，竹笋不仅富含营养物质，易消化吸收和采食，而且水分充足，减少了大熊猫饮水频次和长距离移动。从亚成体大熊猫“祥祥”2003年7月—2006年4月在野化培训期间的每月体重的监测数据显示，虽然从2003年7月8日放入野化培训圈后，体重一直处于逐渐增长的过程，但在2004年和2005年的拐棍竹竹笋季节表现出明显的高峰值，大熊猫“祥祥”2004年4—6月的体重平均高于2003年10月—2004年3月9.48 kg，2005年4—6月的体重平均高于2004年10月—2005年3月10.25 kg；其极值差异分别达到15.10 kg和21.80 kg[45]。竹笋中的氮磷含量最高，有助于支持怀孕母兽胚胎发育过程中胎盘的构建和胚胎的生长，而钙磷比则明显低于哺乳动物繁殖所需的水平，因此发情配种后的大熊猫主要采食竹笋；秋季时，幼竹的竹叶钙含量明显高于竹茎，钙质有利于大熊猫的骨骼发育，因而野生大熊猫食谱中竹叶占据了很大比例，尤其是雌性大熊猫产仔后以新鲜竹叶为主食[1-5,31,63]，并且竹叶中含有丰富的黄酮类化合物[65]，竹叶的提取物能够促进产仔母兽的泌乳、提高动物的免疫和抗氧化性能[67-68]。另外，据研究植物的幼嫩部分含有一种触发植食性小哺乳动物类繁殖投入时间、调节个体繁殖性能的特定化学物质6-MBOA，6-MBOA能准确地反映动物所食植物的质量和可利用性的状态[69-71], 6-MBOA对大熊猫免疫防御中的作用已在2003年中国大熊猫保护研究中心圈养大熊猫的繁殖成功率方面得到佐证[65]。

特别值得关注的是通过大熊猫尿液或竹子各部位及其代谢产物样品，利用代谢组学研究平台不仅了解到妊娠期间大熊猫尿液中代谢物的变化，以及根据尿液中代谢物的不同水平为确定大熊猫怀孕提供了依据，而且发现了不同竹类食物对大熊猫机体代谢的影响，为营养调控大熊猫机体代谢提供了理论基础[72-73]。研究表明不同竹类和竹子的不同器官可导致大熊猫能量代谢和氮代谢显著改变，采食竹笋有利于机体的合成代谢；竹茎中摄入的蛋白质不能满足机体氮代谢水平，可导致机体处于能量负平衡，不同的代谢产物分属于不同的代谢途径，且不同的有机化学物质具有不同的生理机能，因而大熊猫在不同生长阶段采食不同的竹种和竹子的不同器官或部位，来满足自身的生理需求，从而为大熊猫对主食竹的选择提供了理论依据[74-78]。