张玉芬 姜 帆

（北京师范大学生命科学学院 北京 100875）

近几十年来，人类活动加剧了农业土壤盐渍化进程，导致植物生长和生产力降低。不恰当的农业灌溉方式是土壤盐分增加的主要原因［1］。据估计，全世界有多达20%的种植区域受到高盐度的影响。在根外和植物细胞内积累的高浓度盐分导致植物遭受渗透胁迫和离子毒害［2］。许多科研人员试图采用多种方法克服土壤盐渍化对植物生长的抑制作用，包括通过基因改造产生耐盐植物，或筛选和种植耐盐基因型的植物。迄今为止的实验数据表明，这些策略在植物的遗传转化操作，随后选择稳定的耐盐转化植株，以及最终在环境中对这些植物进行测试，都是非常耗时费力的过程。另一种众所周知的策略是利用植物的有益菌群，即植物生长促生细菌（PGPB）［3］。根际土壤中的细菌数量和多样性通常比无根系的土壤大很多［4］。高浓度盐分会导致土壤微生物种群数量和多样性急剧降低［5］，而在胁迫条件下仍能存活的微生物中，有一些菌群能促进植物生长，增强植物对盐胁迫的耐受性［6］，因此，在农业生产中，这些细菌是极佳的生物接种剂，可作为生物刺激剂、生物肥料或生物杀菌剂施用。此类细菌已在田间成功使用了几十年，包括在盐胁迫等不利条件下的应用［7］。目前为止，绝大多数的研究集中于植物与单一细菌的相互作用机制和作用效果。但是也有少数研究结果表明，将2 种以上的植物生长促生细菌共接种于同一种植物后，能更显著促进植物生长，提高植物的抗盐性。本文综述近年发表的关于共接种植物生长促生细菌提高植物耐盐性的研究成果，并概括共接种细菌提高植物耐盐性的生理机制，明确共接菌这种生物技术在盐碱化农业生态系统中潜在的重要作用。

1 植物生长促生细菌促进植物生长的机制

植物生长促生细菌主要存在于植物根系周围的土壤（即被称为根际的微生态系统），或侵入植物

根组织内部，或居于叶或茎的表面。植物生长促生细菌通过多种作用机制促进植物的生长发育，例如，固氮细菌的生物固氮作用增加了植株对氮元素

的固定、吸收和利用；分泌有机酸等物质溶解释放土壤中的矿物磷酸盐、钾、铁等养分，使其转化为植物能吸收利用的可溶性矿质营养；直接分泌产生细胞分裂素、生长素、脱落酸、赤霉素等植物生长调节物质促进植物生长发育；合成ACC 脱氨酶，降解乙烯的直接前体ACC，进而降低胁迫乙烯的累积量；产生海藻糖和胞外多糖，提高植物的耐盐性；合成抗生素和其他病原体抑制物质，例如，氰化物、水解酶和抗生素等，抵御病原菌对植物的危害［8-10］。

2 共接种植物生长促生细菌提高植物抗盐性的生理机制

2.1 含ACC 脱氨酶的根际细菌与根瘤菌协同提高植物抗盐性 根瘤菌和豆科植物之间的共生关系是植物-微生物互利共生的典范，不仅对豆科植物（例如，大豆、鹰嘴豆、豌豆、蚕豆、苜蓿等）有益，而且也有利于全球氮循环［11］。根瘤菌将大气中的N2转化为植物可吸收利用的氨，而植物通过光合作用向根瘤菌提供碳［12］。一般来说，高浓度盐分对植物造成胁迫，从而增加“胁迫激素”——乙烯的产量［13］。乙烯含量升高会抑制根毛发育和根系伸长生长［14］，诱导叶子变黄及各种器官的衰老、脱落或过早死亡［15］。“胁迫乙烯”还阻碍了豆科植物与根瘤菌之间共生关系的建立，因为其抑制了侵染线的形成和发育，降低了根瘤的形成，从而导致固氮过程受阻［16-18］。植物体内乙烯的生成量与内源性ACC 水平直接相关［19］。早期的研究结果已证明，具有ACC 脱氨酶的细菌通过分解ACC降低了胁迫乙烯的水平，提高了植物的抗逆性［20］。与此同时，一些研究结果表明，共接种含ACC脱氨酶的细菌和根瘤菌显著提高了豆科植物的耐盐性，因为乙烯含量的降低提高了根瘤菌在根组织内部的定植和固氮能力。例如，原节肢杆菌（Arthrobacter protophormiae） 与根瘤菌共接菌，提高了豌豆（Pisum sativum）的耐盐性［21］。不同盐水平条件下，与单接种菌株的绿豆植株相比，共接种假单胞杆菌（Pseudomonas putida）和根瘤菌（Rhizobium phasoli）显著提高了绿豆的根瘤数、氮含量、生物量和产量及蛋白质的含量［22］。

叶绿素含量的增加是植物耐盐性增强的标志之一。叶片中叶绿素的含量取决于叶绿素的合成与氧化降解之间的动态平衡。叶绿素降解是一个多步骤的酶降解过程。在不同植物的叶绿素降解过程中，起关键作用的酶可能不同。细胞分裂素负调控叶绿素降解酶相关基因的表达，还能诱导叶绿素降解酶的氧化分解过程［23］；然而，乙烯促进了叶绿素降解酶相关基因的表达［24］。一些根瘤菌能产生细胞分裂素类的物质［25］，当盐胁迫发生时，与含ACC 脱氨酶的细菌同时接种植物后，导致植物组织中细胞分裂素含量升高，而乙烯含量降低，在二者的协同作用下叶片中叶绿素含量升高，例如，共接种根瘤菌和假单胞菌显著提高了遭受盐害的绿豆叶片中叶绿素的含量［26］。

2.2 合成生长素（IAA）的植物生长促生细菌与根瘤菌协同提高植物抗盐性 植物激素生长素能促进植物侧根和不定根的生长和发育，而且还能促进主根在盐胁迫条件下生长［25］。因此，产生IAA 的细菌可改变根系构型，通过提高根系的数量和表面积增强植物对水分和矿质养分的吸收，这是提高植物抗盐性的重要机制。IAA 刺激根毛大量形成便于根瘤菌更密集地定植于植物根系，提高了根瘤菌侵染和结瘤的机率，并使根瘤提早成熟。根瘤早熟对于豆科植物的生长发育非常重要。当土壤中缺乏氮素时，豆科幼苗出土后会经历一段时间的氮饥饿，并且这一阶段可能会持续15～20 d，这是由于种子中储备的氮营养耗尽之前，根瘤尚未成熟，植物无法从根瘤固氮获益。因此，任何促进根瘤早熟的手段都可能有助于缩短氮素饥饿的时间。早熟根瘤的形成对于建立共生关系和起始N2固定是非常关键的，特别是对于生长周期较短的作物［27］。

IAA 的产生还可能刺激了植物对K+的吸收，限制了对Na+的吸收，加强了对Na+的外排作用［28］，提高了植物组织中的离子平衡。与单一接种慢生根瘤菌（Bradyrhizobium）相比，给豆科植物共接种根瘤菌和产生生长素的细菌，例如，偶螺菌（Azospirillum）、芽孢杆菌（Bacillus）和假单胞菌（Pseudomonas）显著提高了根瘤数、根瘤鲜重和固氮酶活性［27］。

2.3 共接种植物生长促生细菌所诱发的其他保护机制能帮助植物抵御盐害 盐胁迫时，植物生长促生细菌所诱发的与系统性耐受性相关的机制除了包括以上提到的降低乙烯含量和产生IAA外，还包括抗氧化防御［29］和渗透调节［30］。盐胁迫条件下，共接种巴西固氮螺菌（Azospirillum brasilense）和热带根瘤菌（Rhizobium tropici），促进了玉米叶片中抗坏血酸盐过氧化物酶（APX）、过氧化氢酶（CAT）和超氧化物歧化酶（SOD）的合成，消除了活性氧（ROS）对植物细胞的毒性和脂质过氧化反应，降低了叶片中丙二醛（脂质过氧化反应的氧化应激指标）的含量［31］。脯氨酸是一种非常重要的渗透调节物质，它可稳定大分子物质和膜结构的完整性，其含量的变化反映了植物耐高盐胁迫的能力。在盐胁迫条件下，慢生根瘤菌（Bradyrhizobiumsp.）和芽孢杆菌（Bacillussp.）共接种显著提高了豇豆根瘤中脯氨酸的含量，与此同时，还发现可溶性糖含量也显著提高，通过这些相容性溶质含量的增加，提高了植物的渗透调节能力，从而加强了植物对盐害的抵御能力［32］。

3 结论与展望

植物自身具有一定的耐盐机制，然而在高盐胁迫条件下，这些机制不足以充分地保护植物以维持正常的生长和发育。值得庆幸的是，在根际和根组织内栖息着丰富多样的细菌，对植物的生长产生积极的影响。很多植物生长促生细菌对盐分有很高的耐受性，然而，不同物种间的耐受梯度不同，未来还需仔细筛选高耐盐性菌株，以确保在严重盐渍化土壤中其仍能保持高活性，以帮助植物抵御逆境。总之，大量实验证据表明，在不添加任何化学肥料的基础之上，共接种植物生长促生细菌可显著提高植物的生长和抗盐性，说明共接种植物生长促生细菌将是可持续农业发展过程中一项重要的战略措施。未来应着重开发研究植物生长促生细菌在田间简便、有效的使用方法，以便于有益细菌在农业大田中的广泛应用。