陶泽兴,葛全胜,戴君虎,2,王焕炯,*

1 中国科学院地理科学与资源研究所陆地表层格局与模拟重点实验室,北京 100101 2 中国科学院大学,北京 100049

过去几十年,北半球植被春季物候总体显著提前[1-3],对陆地生态系统结构和功能,如植被群落组成、霜冻风险、分布范围、净初级生产力等产生了深刻影响[4- 6]。在温带和亚热带大部分地区,温度是影响落叶阔叶木本植物展叶始期的决定性因素[7-8]。相较而言,其他环境因素主要通过间接调控温度对物候的影响作用改变植物春季物候期[9],或仅对特定地区和物种的春季物候期有直接影响[10]。例如,在干旱、半干旱地区,植物春季物候受温度和降水的共同作用,且对降水的响应可能更加敏感[11]。对于欧洲山毛榉(Fagussylvatica)、挪威云杉(Piceaabies)等一些演替后期植物,光周期是限制其春季物候期对气候变暖响应的一个重要环境信号[12]。

植物春季物候受温度影响的时段,也称温度相关时段(temperature-relevant period, TRP),通常在春季物候期临近前的1—2个月[13- 15]。季前温度对物候的影响主要通过积温的形式,即超过一定起点温度(例如T>5℃)的逐日平均温度累积和[16-17]。理论而言,全球变暖导致平均温度可能更早的达到植物发育的起点温度,TRP开始时间会显著提前。同时,温度升高使植物每日积温速率增快,展叶总的有效积温需求能更快被满足,TRP因此应呈缩短的趋势[18]。然而,温度升高同时影响植物在冬季的冷激过程。对于温带大多数木本植物,冷激是其解除生理休眠必不可少的重要环节[19]。研究表明,植物在冬季的冷激量和在春季的积温需求呈负指数函数关系[20-21]。冬季增温引起的冷激量减少将导致植物展叶所需的积温总量增多,植物相反需要更长时间达到展叶的热量需求[22-23]。由此可见,木本植物春季物候TRP长度取决于积温和冷激的共同作用。在纬度相对较高的温带地区,即使冬季温度升高,植物展叶所需的冷激量也通常能被完全满足[24]。因此,植物展叶主要受积温的影响。而在低纬的亚热带地区,温度升高导致的冷激不足是限制植物展叶的重要原因[25- 27]。这种对温度响应的区域性差异可能导致TRP变化的空间异质性。

除此之外,不同生活型植物展叶的TRP变化可能存在较大差异。Polgar等[28]综合利用野外观测和室内实验方法比较了美国马萨诸塞州约50种木本植物展叶的冷激需求,结果显示乔木的冷激需求总体高于灌木。在未来升温情景下,乔木展叶的冷激需求比灌木更难满足,TRP延长的可能性更高。还有研究表明植物特性,例如展叶时间的早晚也会影响TRP长度。展叶晚的物种,TRP相对较长[29]。

最新研究比较了1951—1965年和2002—2016年德国、奥地利及周边地区6种典型木本植物展叶始期TRP开始时间和长度的变化,指出TRP开始时间总体变化不明显,但由于积温速率增快,TRP长度显著缩短[18]。Wenden等[30]在欧洲更大区域的研究中发现,欧洲山毛榉(FagussylvaticaL.)和夏栎(QuercusroburL.)展叶始期TRP长度在较冷的站点有延长的趋势,但在较暖的站点有所缩短。值得注意的是,这些研究的研究区主要集中在欧洲的中温带北部以及寒温带地区(41°—63°N),目前对暖温带以及亚热带地区木本植物展叶始期对温度响应时段变化的研究十分稀少,且关于此内容的研究在中国也鲜有报导。

本文利用中国物候观测网1980—2018年的木本植物展叶始期观测数据,计算了中国东部8个代表性站点(25°—46°N)典型木本植物TRP的开始时间、结束时间、长度、展叶始期与温度的相关系数及其变化趋势,比较了不同生活型和不同展叶时间植物TRP的差异。本文目标是揭示气候变暖背景下展叶始期TRP的时空变化特征,为评估气候变化对植物春季物候的影响和物候模型的发展提供科学参考。

1 数据与方法

1.1 物候与气象数据

本文1980—2018年木本植物的展叶始期数据来自“中国物候观测网”(China Phenological Observation Network)。展叶始期定义为当观测植株上的芽从芽苞中发出卷曲着的或按叶脉褶叠着的小叶,出现第一批有一、二片的叶片平展的时间[31]。选择的8个站点(哈尔滨、牡丹江、北京、民勤、西安、合肥、贵阳和桂林)是中国物候观测网观测时间最长,观测资料最丰富的代表性站点。其中,合肥,贵阳和桂林位于亚热带,其他5个站点位于温带(图1)。各站点由于经费等问题在部分年份的物候观测有所中断(表1)。为保证时间序列的完整性,各站点展叶始期观测记录少于20 a或在1980—1989和2009—2018两个时段展叶始期观测记录分别少于5 a的物种被剔除。经过筛选,最终用于分析的木本植物共162种,其中乔木90种、灌木68种、藤本植物4种(表2)。展叶始期记录数量共7393条。

图1 研究站点分布及各站点观测物种数量Fig.1 The location of the study sites and the number of the species observed at each site

各站点1980—2018年的日平均气温数据下载于中国气象数据网(http://data.cma.cn)。由于西安和贵阳的气象观测站曾经在21世纪初迁址,因此使用迁址前后重复年份的温度数据进行了均一化处理[32]。

1.2 研究方法

植物春季物候受温度影响的时段(temperature-relevant period, TRP)定义为季前平均温度对展叶始期影响最显著的时段。对于每个站点和时段,首先计算各物种的平均展叶始期,然后分别计算平均展叶始期前1 d,2 d……到120 d平均温度与展叶始期序列的Pearson相关系数。以相关系数绝对值最大的时段作为展叶始期对季前温度的响应时段[33]。

表1 各站点物候观测年份和记录数量

以1980—2018年中的每10 a为一滑动时段(对于每一个滑动时段,需至少保证有5 a的展叶始期数据),按照上述方法计算TRP开始时间、结束时间(各物种多年平均展叶始期)、长度(结束时间减去开始时间)以及该时段平均温度和展叶始期相关系数(RTRP)。其次,以上述参数为因变量,时间(年份)为自变量,进行回归分析。回归系数即为各参数的滑动趋势。在分析各站点所有物种平均TRP开始时间和结束时间的年际变化时,若某一滑动时段有超过1/3物种展叶始期的观测记录少于5 a,则在计算线性趋势时将该滑动时段的平均TRP开始时间和结束时间结果剔除。

利用相关分析方法,分别计算各站点不同物种多年平均展叶始期和TRP参数的Pearson相关系数,探究展叶早、晚特性是否影响展叶始期对季前温度的响应。

最后,利用单因素方差分析方法比较各站点不同生活型植物TRP开始时间、结束时间、长度、RTRP及其变化趋势的均值,通过检验P值大小判断差异是否显著。由于藤本植物的数量较少,本文只对乔木和灌木进行对比。

2 结果与分析

2.1 展叶始期TRP的多年平均值

1980—2018年各站点所有物种平均TRP开始时间分布在1月11日(贵阳)至3月22日(哈尔滨和牡丹江)之间(图2)。其中,亚热带3个站点植物平均TRP开始时间比温带5个站点早近43 d。TRP结束时间即为各物种的展叶始期,在8个站点的多年平均值为4月10日。TRP结束时间在亚热带站点的平均值比温带站点早约1个月。就TRP长度而言,民勤植物展叶始期受季前温度影响的时间最短,平均为33 d,仅为影响时间最长的贵阳的1/2。温带各站点的TRP长度比亚热带平均短约13 d。此外,几乎全部站点和物种的展叶始期都随平均温度升高显著提前。展叶始期和季前温度的相关系数在各站点间差异较小。温带和亚热带站点的平均RTRP(-0.78)基本一致。

图2 1980—2018年温度-展叶始期相关时段参数的多年平均值Fig.2 The multiyear mean of the metrics of temperature-relevant period (TRP) for leaf unfolding date during 1980—2018

2.2 展叶始期TRP的年际变化

所有物种展叶始期平均TRP开始时间仅在一半的站点显著变化,其中在北京、西安和民勤显著提前(P<0.05),平均每年提前0.41—0.53 d；在桂林显著推迟, 平均每年推迟1.26 d(图3)。在其他4个站点,TRP开始时间在整个研究时段平均仅变化约3.5 d。除牡丹江和民勤外,其余6个站点所有物种平均TRP结束时间均显著提前,提前趋势达到-0.26 d/a(哈尔滨)—-0.55 d/a(合肥)。从年际波动上看,平均TRP开始时间在哈尔滨、北京、合肥的波动相对较大,最大变幅超过50 d。相对而言,平均TRP结束时间的年际波动较小。变幅在8个站点均不到半个月。

图3 1980—2018年温度-展叶始期相关时段开始和结束时间的年际变化Fig.3 The interannual variation of start and end of temperature-relevant period for leaf unfolding date during 1980—2018

各物种展叶始期TRP长度在不同站点并未呈现出一致的变化规律(图4)。桂林TRP长度缩短的物种占89.47%,其中显著的占73.68%(P<0.05)。其他站点展叶始期TRP延长和缩短的物种比例相近,均在40%—60%之间。但就显著变化的物种比例而言,TRP长度显著缩短的物种较显著延长的数量更多。特别是在亚热带的3个站点,TRP长度显著缩短的物种平均约占总数的43.62%,TRP长度显著延长的物种平均仅占3.09%。就变化的频率分布而言,牡丹江、北京、民勤、西安、合肥和贵阳超过60%的物种展叶始期TRP长度平均每年变化不到1 d。哈尔滨和桂林TRP长度变化速率超过1 d/a 的物种分别占总数的68.00%和73.68%,且变化趋势主要集中在-1—-3 d/a。

图4 1980—2018年温度-展叶始期相关时段长度变化趋势的频率分布Fig.4 The frequency distribution of interannual trend in the length of the temperature-relevant period for leaf unfolding date during 1980—2018图中虚线左右的数字分别表示TRP长度变化趋势为负和正的比例;蓝色和红色的数字分别表示TRP长度显著缩短和显著延长的比例

展叶始期和季前温度相关系数(RTPR)的变化趋势也呈现较大的种间差异和站点间差异(图5)。在温带的哈尔滨、牡丹江和北京,大部分物种展叶始期RTPR趋势为负,表明展叶始期和季前温度的相关性增大。而在西安和民勤,近3/4的物种展叶始期RTPR趋势为正,其中显著的比例分别为26.47%和50%(P<0.05),表明展叶始期与季前温度的相关性减小。在合肥、贵阳和桂林,RTPR趋势为正的比例分别占43.75%、85.19%和63.16%(显著的比例分别为18.75%,57.41%和47.37%)。这说明在亚热带地区,季前温度对展叶始期的影响在过去40 a有明显减弱的趋势。

图5 1980—2018年展叶始期和季前温度相关系数变化的频率分布Fig.5 The frequency distribution of interannual trend in the correlation coefficient between leaf unfolding date and preseason temperature during 1980—2018图中虚线左右的数字分别表示展叶始期和季前温度相关系数变化趋势为负和正的比例。蓝色和红色的数字分别表示展叶始期和季前温度相关性显著增强和显著减弱的比例

2.3 展叶早晚对TRP的影响

在全部站点,不同植物展叶始期和TRP开始时间均呈正相关关系(相关系数在6个站点显著,P<0.05),表明展叶越早的物种,TRP开始也越早(图6)。同理,展叶始期在大部分站点和TRP长度的相关系数为正,说明展叶较早的物种,展叶始期对季前温度的响应时段相对更短。但两者的相关系数相对较低(-0.02—0.49),且仅在两个站点显著。展叶始期与RTRP在除民勤和贵阳外的站点均为正相关关系,且相关关系在牡丹江、北京和桂林3个站点显著(P<0.05),说明在这三个站点植物展叶越早,其展叶始期与季前温度的相关性越强。值得注意的是,展叶始期与TRP各参数趋势的相关系数存在较大的站点间差异,且大部分低于0.30。这说明不同植物展叶时间的早晚对TRP各参数变化趋势的影响没有一致性规律。

图6 各站点不同物种展叶始期与温度-展叶始期相关时段参数的平均相关系数Fig.6 The mean correlation coefficient between the leaf unfolding date and the metrics of temperature-relevant period for different species at each site during 1980—2018

2.4 不同生活型植物TRP对比

本文还对比了乔木和灌木展叶始期TRP开始时间、结束时间、长度、RTRP及其变化趋势的差异(图7)。结果显示：乔木的展叶始期TRP开始时间和结束时间分别平均比灌木晚6.49 d和3.92 d。两者平均值的差异在哈尔滨和贵阳两个站点显著(P<0.05)。相较而言,乔木的TRP长度略短于灌木,但是差异在全部站点均未达到P<0.05显著性水平。乔木展叶始期与季前温度的相关性在除哈尔滨外的所有站点均大于灌木(在北京站点差异显著P<0.05),说明乔木展叶物候受季前温度的影响更大。比较不同生活型植物TRP参数的变化趋势可知,灌木展叶始期TRP开始时间和结束时间的提前趋势在北京均显著大于乔木(P<0.05),但在其他站点与乔木的差异不显著。乔木和灌木展叶始期TRP长度变化的差异在站点间有所不同。例如,乔木的TRP长度缩短趋势在贵阳显著大于灌木,但在桂林小于灌木。两者甚至在某些站点呈现相反的变化趋势。例如,北京地区乔木的TRP长度缩短,而灌木的TRP长度呈延长趋势。从RTRP的变化趋势上看,在民勤和桂林,灌木展叶始期和季前温度的相关性减小趋势明显,但乔木展叶始期受季前温度影响的变化不大。

图7 乔木和灌木温度-展叶始期相关时段参数比较Fig.7 The comparison between the metrics of temperature-relevant period for leaf unfolding date of trees and shrubs

3 讨论

温带和亚热带地区大部分木本植物的展叶均受冷激和积温的共同影响[19-20]。但由于区域间的气候差异以及植物在不同气候条件下的表型可塑性和适应性[34-35],植物展叶始期对温度的响应在不同站点间存在较大差别[30]。本文的研究结果显示,亚热带站点植物展叶始期TRP的开始时间平均比温带站点早近一个半月。主要原因是亚热带的平均温度相对较高,在返春时能更早的达到植物的发育起点温度,从而使亚热带植物更早的开始积温过程。从TRP长度来看,亚热带站点平均比温带站点长约13 d。一方面,植物在冬季的冷激量和在春季的积温需求显著负相关[20-21]。亚热带地区冷激少,影响植物基因的表达量和激素含量[36],从而导致植物展叶的积温需求增加[21]。另一方面,在各自的平均TRP时段内,亚热带站点的平均温度总体低于温带站点。例如2018年贵阳在所有物种平均TRP时段(1月11日到3月17日)的均温为7.6℃,低于哈尔滨平均TRP时段(3月20日到5月6日)的均温(8.7℃)。因此,植物在亚热带站点TRP内的积温累积速率相对较低,需要的积温累积时间更长。

TRP开始时间和长度的年际变化存在显著的区域差异。在本文的研究区(25°—46°N),植物展叶始期TRP开始时间的变化在不同纬度站点间存在明显差异。其中,在45°N以北的哈尔滨和牡丹江,TRP开始时间变化不明显(-0.04—0.21 d/a,P>0.05),这与德国和奥地利(45°—55°N)6种木本植物展叶始期TRP开始时间的变化相似[18]。通过计算,发现牡丹江和哈尔滨1980—2018年春季平均温度变化仅为0.02—0.04℃,表明过去40 a气候变化对两个站点植物积温过程的影响相对较小。因此,在中、高纬度的两个站点,TRP开始时间变化并不显著。在中温带和暖温带33°—40°N的北京、西安和民勤,展叶TRP的开始时间均显著提前,主要是因为气候增暖使各站点的春季温度更早达到植物的发育起点温度。例如,北京2018年连续三天平均温度>0℃的开始日期为2月18日,比1980年的2月25日提前了7 d。同理在西安和民勤,提前的幅度分别达到11 d和 10 d。与此相反,亚热带3个站点植物展叶TRP的开始时间主要表现为不显著变化甚至推迟趋势,主要原因是这3个站点基本全年的日均温都在植物的发育起点温度(0℃)以上,但气候增暖使各站点冬季平均温度超过冷激有效区间的上限阈值,使植物展叶的冷激需求更难达到[30]。由此可见,气候变暖对植物物候的影响不仅取决于增暖的幅度,还受当地背景气候条件的影响[37]。春季温度升高使植物积温累积速率增大,TRP缩短。但同时,冬季温度升高减少冷激量,使植物的积温需求增加,TRP延长。本文研究结果显示,温带地区不同物种TRP长度的变化并不一致,但亚热带站点中TRP显著缩短的物种明显多于TRP显著延长的物种。这说明在亚热带,木本植物展叶对季前温度响应的变化主要受春季增温的影响。

在几乎所有站点,植物的展叶始期与TRP开始时间和长度呈正相关关系,即平均展叶始期越早的物种,TRP开始时间越早,长度越短。Dai等[29]比较了1978—2014年牡丹江40种木本植物展叶始期的TRP长度,也发现不同植物的展叶始期和TRP长度显著正相关,与本文的结论一致。这种规律与不同植物生长发育对区域环境的适应策略有关。展叶早的植物通常采用“机会主义”的生存策略,发育起点温度和积温需求都相对较低,以便在春季升温时能够快速响应[38],同时也有利于植物避开夏季干旱,尽早完成碳固定[39]。相比之下,展叶晚的植物叶的抗冻性较弱[40],在应对气候变化时倾向于选择较为保守的策略,对春季温度变化的响应较慢,通过这种方式减小叶遭受霜冻的风险[41]。

本文还发现灌木多年平均TRP开始时间和展叶始期分别比乔木早6.49 d和3.92 d,这体现了灌木长期在林下生活的适应策略。通过较早的积温过程和展叶,灌木能够在林冠的乔木郁闭前更好的抢占光照资源[42],从而保证较高的碳获取能力。同时,灌木的叶片比乔木小,即便新出的第一批叶片遭受霜冻影响,替换叶片的成本也相对较低[43]。此外,有研究指出灌木展叶始期的冷激需求显著低于乔木[28],因此在相同气候条件下,灌木的冷满需求能更快满足。乔木和灌木在群落中层次结构的差异也可能使灌木春季物候受水分和光照条件的限制往往大于乔木。因此在大部分站点,灌木展叶始期与季前温度的相关性小于乔木。

本文主要探究了木本植物春季物候对季前温度的响应变化,并未考虑降水和光周期影响。虽然有研究表明中国热带和亚热带地区乔木植物的展叶和开花,以及温带地区草本植物的返青都可能受降水的影响[11],但在本文的研究站点(除民勤外)降水较为充足,且在民勤观测点(民勤沙生植物园)有灌溉等人工管理措施,因此植物的生长不受降水限制。通过展叶始期与降水的偏相关分析,本文也发现仅有很少的序列展叶始期与季前降水显著相关(17.4%)。光周期通常会影响一些成熟森林中寿命较长物种(例如Betulapubescens)的展叶始期[44]。然而,对于大部分温带木本植物,光周期对春季物候的作用并不明显[45-46]。光周期如何和温度相互作用来调控植物春季物候仍存在较大争论[9, 22]。今后仍需要开展控制实验探究不同环境因素及其交互作用对植物春季物候的影响机制。

4 结论

本文利用中国物候观测网长时间观测资料,分析了过去40 a中国东部8个代表性站点162种木本植物展叶始期与温度的相关时段(TRP)变化。得到的主要结论有：

(1)温带和亚热带站点展叶始期与季前温度相关系数(RTRP)的均值相近(均为-0.78),表明温度是决定这两个地区展叶始期的主要因子。各站点平均TRP开始时间在1月11日到3月22日之间。由于亚热带站点春季气温更高,植物更快达到发育的阈值温度,亚热带站点TRP开始时间比温带站点早约43 d。亚热带站点TRP长度比温带平均长约13 d,与植物在亚热带具有相对较高的展叶始期积温需求和TRP内相对较低的积温累积速率有关。

(2)TRP开始时间在温带北部(哈尔滨和牡丹江)变化不显著,在南部(北京、西安和民勤)以0.41—0.53 d/a的速率显著提前,在亚热带的合肥、贵阳和桂林呈不显著变化或推迟趋势。除桂林TRP长度缩短的物种占89.47%外,其他站点展叶始期TRP长度延长和缩短的物种比例相近。温带站点RTPR的变化趋势不一致,在哈尔滨、牡丹江和北京,展叶始期和季前温度的相关性增大,而在民勤和西安,近3/4的物种展叶始期和季前温度的相关性减弱。在亚热带地区,季前温度对展叶始期的影响有较为一致的减弱趋势。

(3)乔木TRP开始时间和结束时间分别平均比灌木晚6.49 d和3.92 d,这与不同植物对气候变化的适应策略有关。乔木和灌木展叶始期TRP开始时间、结束时间的变化趋势在大部分站点无显著差异。两者TRP长度变化虽然差异较大,但在站点间无一致性规律。

(4)在大部分站点,展叶越早的物种,TRP开始时间越早,长度越短,展叶始期与季前温度的相关性越强。这与展叶早植物发育的阈值温度低,展叶所需积温少有关。