马 静， 单立山， 王 珊， 张正中， 苏 铭， 解婷婷， 李 毅， 杨 洁

(甘肃农业大学林学院， 甘肃 兰州 730070)

气候变暖导致的降水改变已成为全球变化研究的重要内容之一[1-2]。大气环流模型预测显示，全球大部分生态系统的降水格局将发生改变，局部地区降水量增加或减少[3]，极端湿润或干旱期延长[4]。我国西北干旱和半干旱区在未来100年内降水将增加30～100 mm，同时还伴随着降水间隔增大、小降水事件减少和极端降水事件增加的趋势[5]。降水作为干旱和半干旱生态系统植物生长和发育的主要限制因子和不同时空尺度上各种生物过程的关键驱动因子，其变化必将影响到植物的主要生理过程(如光合作用过程)及物种间的相互作用关系，进而影响植物成活、生长和发育乃至整个生态系统的碳平衡和物质循环[6-8]。然而，以往的研究更多地关注人工模拟控水试验，对大尺度自然降水梯度下混生植物群落光合作用特征研究相对较少。

大量研究表明，植物地上部分的竞争主要表现为植物对光资源的争夺，进而影响到同种或异种的光合作用能力；而互惠则可通过遮阴(减少光合作用)促进同种或异种植物的生长[9]。在我国西北干旱区，植物往往成丛生长，这种成丛生长的方式有利于地上部分降低蒸腾胁迫，是西北荒漠植物在群落水平对干旱的重要适应机制[10]。有研究[11]指出，混生植物群落物种间相互作用的类型和强度与其所处的环境条件之间存在着密切的关联；胁迫梯度假说认为，植物种间互利的强度或重要性随着环境胁迫度的增加而增加[12]，Callaway等[13]研究发现随海拔的升高，即温度胁迫增加其植物间促进作用增强。在草地群落中C4植物生物量随环境干旱化和盐碱化程度的加重呈增加趋势[14]。随干旱胁迫的增加，C3和C4混生植物群落表现C3植物的净光合速率(Net Photosynthesis Rate，Pn)、蒸腾速率(Transpiration Rate，Tr)和气孔导度(Stomatal conductance，Gs)日均值均高于C4植物[15]，表明C3和C4混生植物群落可通过小环境修正、物理性支持，土壤的修饰、营养的转换和间接的竞争影响互惠[16]，且在胁迫环境下这种互惠关系越明显。然而，目前针对不同光合途径混生植物群落光合特性及对水分变化响应的研究主要集中于草地生态系统，而对具有不同光合途径的荒漠灌木混生植物群落研究较少。因此，沿自然降水梯度，开展不同光合途径混生灌木植物群落光合特征的研究，对揭示干旱荒漠区物种共存和生物多样性维持具有重要意义。

红砂(Reaumuriasongarica)和珍珠(Salsolapasserina)是干旱荒漠和荒漠草原区分布较广的植物[17-18]。不同生境下红砂叶片δ13C值在-27.0‰～-23.2‰之间，为C3植物；珍珠为半灌木，叶片δ13C值在-15.7‰～-13.7‰之间，为C4植物[19-20]。在自然界，这两种植物在不同的生境下有单生和混生两种生长方式，生境类型多样，由于气候的不同形成了不同的分布格局。目前关于这两种荒漠植物人工控水条件下光合特性已有研究[20]，对同自然条件下红砂-珍珠混生植物群落光合特性的研究也有少量报道[15]。然而，沿自然降水梯度下开展红砂-珍珠混生植物群落光合特征的研究相对较少。有研究指出，红砂-珍珠所组成的混生群落广泛分布于我国荒漠东部和荒漠草原区，其生境类型多样，由东向西其气候形成光-温-湿的明显梯度和多种多样的水热组合，在我国形成了沿荒漠环境梯度(荒漠草原区、典型荒漠区、极端荒漠区)的分布格局[21]，这为学者们进行不同降水条件下C3和C4植物光合特征的研究提供了很好的研究基础。本研究沿自然降水梯度对单生、混生红砂与珍珠光合参数进行了测定，试图回答以下2个问题：1)同一降水量条件下C3植物红砂-C4植物珍珠单生与混生是否存在差异；2)随降水的减少，混生群落C3植物红砂-C4植物珍珠其光合特征是否增加，是否支持胁迫梯度假说？对这些问题的回答，有利于揭示混生植物群落红砂-珍珠光合特征对种间关系及降水变化的响应机制，对理解干旱胁迫下植物种间相互作用关系转变和完善胁迫梯度假说具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

本研究沿自然降水梯度，在兰州(Lanzhou，LZ)、武威(Wuwei，WW)、张掖(Zhangye，ZY)和酒泉(Jiu quan，JQ)红砂-珍珠自然混生群落中建立试验样地。其中，LZ(36°03′ N,103°40′ E)属于典型温带半干旱气候区，该区降水相对较少，年平均降水量为327 mm，年平均蒸发量可达1 400～1 800 mm，为降水量的近6倍，年平均气温8.9℃。其地带性植被为柠条(Caraganakorshinskii)、侧柏(Platycladusorientalis)、枸杞(Lyciumchinense)、红砂和柽柳(Tamarixaustromongolica)、白茎盐生草(Halogetonarachnoideus)等荒漠植被。WW(37°94′ N，102°61′ E)属于温带干旱气候区，年平均气温7.6℃，全年降水分配不均匀，年均降水量115 mm，多集中于夏末秋初，7,8,9三个月的降水量占全年降水量的57%，年平均蒸发量2 604 mm，是降水量的23倍。研究区内主要植物种有白刺(Nitrariatangutorum)、泡泡刺(Nitrariasphaerocarpa)、霸王(Zygophyllumxanthoxylum)、红砂、盐爪爪(Kalidiumfoliatum)、驼绒黎(Ceratoideslateens)等。ZY(37°28′ N，97°20′ E)为典型荒漠区，夏季炎热，干旱少雨，日照时间长，光热资源充足，冬寒夏暖，四季分明，降雨集中于夏季，其地带性植被为红砂、珍珠等荒漠植被。JQ(39°53′ N，100°20′ E)为极端荒漠区，降水量少，蒸发强烈，日照时间长，昼夜温差大，冬季寒冷，夏季炎热，春季多风，其地带性植被有红砂、猪毛菜(Salsolacollina)、盐爪爪、合头草(Sysmpegmaregelly)等。各试验区环境参数见表1。

表1 研究区的环境参数Table 1 Environmental parameters of the study areas

注：有效辐射为8:00到18:00点所测定的平均值，气温是日平均值

Note:Effective radiation is the average measured from 8:00 am to 18:00 pm;Air temperature is the daily average

1.2 试验材料选取

于2016年7—8月在不同生境条件下红砂-珍珠自然混生群落建立20 m×20 m样方，3次重复；样方选定后对其单生红砂-珍珠和混生红砂-珍珠植物进行调查，调查结果如表2所示。根据调查结果(株高、冠幅为平均值)，在样方内分别选取有代表性、大小均一的单生红砂、珍珠各3株，混生红砂和珍珠3丛，用于光合测定。选择植株时，尽量选取灌丛微环境相似的植株，以减少因环境不同造成的试验误差。所选植物周围1 m的范围内无其他植物生长，以避免来自周围植物的种间或种内作用的影响。

表2 红砂和珍珠混生群落特征Table 2 Characteristics of the mixed community of R. soongorica and S. passerina

注：表中数值为日均值±标准误，不同小写字母表示在不同降水梯度下同种植物差异显著(P<0.05)

Note:The value in the figure is the average±SE;Different lowercase letters indicate significant differences between same species under the different precipitation gradients (P<0.05)

1.3 光合参数测定

在晴朗合适天气各试验区用LI-6400便携式光合作用测定系统(LI-COR，美国)活体测定自然状态下代表性植株净光合速率(Net Photosynthesis Rate，Pn)、气孔导度(Stomatal conductance，Gs)、蒸腾速率(Transpiration Rate，Tr)等气体交换参数，并以Pn/Tr计算瞬时水分利用效率(Water Use Efficiency，WUE)。每植株选择6枝，测定时间为9:00—18:00之间，隔1小时测1次。

1.4 数据统计分析

所有数据采用SPSS 21.0进行统计分析，对同一降水量条件下单生、混生的红砂与珍珠的光合参数对比分析采用独立样本t检验，对不同降水量条件下单生、混生的红砂与珍珠的光合参数的差异性比较采用双因素方差分析，其显著性水平为P<0.05；采用Origin 8.0软件作图，图中误差棒均为标

准误差(Standard error，SE)。

2 结果与分析

2.1 不同降水条件下单生和混生时红砂与珍珠的净光合速率比较

从表3中可看出，降水对红砂和珍珠的净光合速率有极显著影响(P<0.01)。与单生相比，混生红砂光合速率平均增加12.3%，其中，兰州和张掖混生红砂增幅明显，分别增加11.2%和23.5%；然而，与单生相比，混生珍珠光合速率平均降低5.5%，兰州、张掖和武威混生珍珠净光合速率分别降低3.1%，4.4%，9.1%。同一生长方式下，两种荒漠植物的净光合速率总体呈现下降变化趋势，酒泉和张掖的净光合速率显著低于兰州和武威(图1)。对西北干旱区与半干旱区红砂与珍珠两种荒漠植物平均光合速率进行分析，发现红砂平均光合速率比珍珠提高6.6%。

表3 降水和生长方式对红砂、珍珠光合参数影响的方差分析结果(F值)Table 3 ANOVA analysis results (F-values) of the effects of precipitation and growth patterns on photosynthetic parameters of R. songarica and S. passerine

注：**极显著(P<0.01)；*显著(P<0.05)

Note:**Very significant(P<0.01)；*Significant(P<0.05)

2.2 不同降水条件下单生和混生时红砂与珍珠的蒸腾速率比较

从表3中可看出，降水对红砂和珍珠的蒸腾速率有极显著影响(P<0.01)。与单生相比，各降水条件下混生红砂蒸腾速率均有所升高，平均升高13.7%，张掖和武威混生红砂蒸腾速率增幅明显，分别增加24.2%，11.4%；而与单生相比，混生珍珠蒸腾速率均有所降低，平均下降14.1%，张掖降幅最明显。同一生长方式下，两种荒漠植物随降水的减少干旱胁迫增加，蒸腾速率整体呈下降变化趋势，同种生长方式下兰州红砂与珍珠的蒸腾速率显著高于其他地区，两种植物在武威和张掖的蒸腾速率与酒泉存在显著差异(图2)。对西北干旱区与半干旱区红砂与珍珠两种荒漠植物平均蒸腾速率进行分析，发现红砂蒸腾速率比珍珠平均提高36.9%。

图1 不同降水下单生和混生红砂-珍珠的净光合速率比较Fig.1 Comparison of net photosynthetic rate (Pn) between monocultural and mixed R. soongorica and S. passerinaunder different precipitation.注：图中数值为日均值，不同小写字母表示在相同的降水梯度下，单生红砂或珍珠与混生红砂或珍珠差异显著(P<0.05)，不同大写字母表示在相同生长方式下，不同水梯度下同一物种(红砂或珍珠)差异显著(P<0.05)，下同Note:The value in the figure is the daily average;Different lowercase letters indicate significant differences between monocultural and mixed R. soongorica and S. passerinain under the same precipitation gradient (t-test,P<0.05);Different uppercase letters indicate significant differences between same species under different water gradients of R.soongorica and S.passerinain under the same growth patterns (t-test,P<0.05). The same as below

图2 不同降水下单生和混生红砂-珍珠的蒸腾速率比较Fig.2 Comparison of transpiration rate between monocultural and mixed R. soongorica andS. passerina under different precipitation

2.3 不同降水条件下单生和混生时红砂与珍珠的气孔导度比较

从表3中可看出，降水对红砂和珍珠的气孔导度有极显著影响(P<0.01)。与单生相比，各降水条件下混生红砂气孔导度均所有升高，平均升高20.4%，酒泉增幅明显，增加37.8%；而珍珠相反，各降水条件下混生珍珠气孔导度比单生珍珠所有降低，平均下降28.9%，张掖下降幅度明显，为46.0%。同一生长方式下，两种荒漠植物随降水的减少干旱胁迫增加，气孔导度整体呈现下降变化趋势，兰州的气孔导度显著高于其他地区(图3)。对西北干旱区与半干旱区红砂与珍珠两种荒漠植物平均气孔导度进行分析，发现红砂气孔导度比珍珠平均提高27.8%。

图3 不同降水下单生和混生时红砂-珍珠的气孔导度比较Fig.3 Comparison of stomatal conductance between monocultural and mixed R. soongorica and S. passerinaunder different precipitation

2.4 不同降水条件下单生和混生时红砂与珍珠的WUE比较

从表3中可看出，降水对珍珠的水分利用效率有显著影响(P<0.01)。与单生相比，兰州和武威混生红砂水分利用效率有所提高，而在张掖和酒泉却有所降低，但差异不显著；珍珠刚好相反(图4)。同一生长方式下，两种荒漠植物随降水的减少干旱胁迫增加，水分利用率先降低后逐渐升高，在极端干旱荒漠区两种生长方式下的红砂和珍珠其水分利用效率日平均值达到最大值；对两种荒漠植物各生境条件下平均水分利用效率分析表明，珍珠比红砂高13.9%。

图4 不同降水条件下单生和混生红砂-珍珠的水分利用率的比较Fig.4 Comparison of water use efficiency between monocultural and mixed R. soongorica andS. passerina under different precipitation

3 讨论

在许多生态系统中，不同光合途径植物(如：C3和C4)往往以混生形式共存，混生群落的一个重要特征是种间结合，有研究[19,21]指出植物混生时，植物群落即可通过地下根系生态位分离来实现物种共存，也可通过地上光合生理调节来实现种间互惠。张海娜[22]对河西走廊山前戈壁红砂-珍珠混生群落光合特征进行研究，发现混生红砂的光合速率、蒸腾速率以及光系统II的实际光化学效率增强，而珍珠的Pn、Tr降低。本研究发现，在我国西北干旱和半干旱区，单生与混生红砂和珍珠的光合参数虽无显著差异，但混生红砂光合速率、蒸腾速率和气孔导度整体高于单生，而珍珠则相反，这与Su等[19]和苏铭等[23]对红砂-珍珠混生群落的研究结果一致，表明在我国西北干旱和半干旱地区广布的红砂-珍珠混生群落，混生中红砂可利用资源的增加促进光合作用，但是珍珠的光合作用受到抑制，即混生红砂可通过种间互惠更好地利用养分资源适应种间竞争及干旱环境，而混生珍珠竞争作用加强，说明两种不同光合途径的荒漠植物植物种间结合后，由于微生境改善，C3植物红砂积极充分地利用有效资源进行光合作用，而C4植物珍珠则采用保守的方式利用有效资源满足生长[22]。以上研究也表明，在我国西北干旱和半干旱区草原荒漠区混生植物群落通过地上部分聚集分布形成聚生丛来调节植物间的光合生理实现种间互惠是其共存的一种重要策略[24]。有研究[25-26]指出植物间的互作类型及互作强度与其所处的环境条件之间存在着密切的关联，胁迫梯度假说[12]认为，植物个体间相互作用的类型会随着外在环境恶劣程度的变化而产生相应的动态改变，即随胁迫梯度的增加，植物间正相互作用增强。本研究发现随降水的减少胁迫梯度增加，混生红砂和珍珠各光合生理参数与单生相比差异并不显著，表明从光合生理来看并不支持胁迫梯度假说。这与Maestre等[27]发现植物间互惠作用没有随着非生物因素胁迫程度的加深而增加的结果一致，一方面原因可能是试验中进行不同生长方式对比的指标比较太少，在进行胁迫梯度假说验证时，应该综合考虑地上光合生理、生物量以及种间竞争指数等多项指标，然后才能准确预测植物种间关系如何随环境梯度而改变；另一方面原因可能是我们设置的胁迫梯度的长度太短，没有达到预测的效果[28]。因此，在后期研究过程中，加强不同生长方式红砂和珍珠混生群落种间关系机制的研究，应该综合考虑不同指标，从综合指标来判断其互惠机制。同时，进行试验设计时应该拉大胁迫梯度，这样可更好地反映两种植物的真实关系。

光合作用是植物赖以生存的生理基础。大量研究表明，干旱胁迫通常导致植物光合速率降低，甚至对植物光合系统造成不可逆的伤害[29-31]。本研究发现，随着降水的减少干旱胁迫增加，无论是单生还是混生红砂与珍珠，其Pn、Tr和Gs均下降，且极端干旱荒漠区(酒泉)显著低于半干旱区(兰州)；然而，在极端干旱荒漠区(酒泉)两种生长方式的红砂与珍珠的WUE呈现出上升的变化趋势，表明两种荒漠植物随降水的减少干旱胁迫增加，其光能的利用降低，从而引起光合作用的下降，通过气孔关闭来减少蒸腾，这与严巧娣等[15]和王会肖等[32]的研究结果相一致。本研究还发现在我国西北干旱区与半干旱区红砂的Pn、Tr、Gs日均值高于珍珠，而珍珠的WUE日均值却高于红砂，说明广布于我国西北干旱与半干旱区的红砂-珍珠混生群落为实现物种共存，在同一生境条件下采取了不同的生存策略：C3植物红砂通过维持较高净光合速率、较高蒸腾速率和低水分利用效率来生存，属于避旱型；而C4植物珍珠则通过高水分利用效率来更好的生存于水资源缺乏的荒漠，属于耐旱型，这与严巧娣[33]对河西走廊中部砂砾质戈壁荒漠地区分布的红砂和珍珠混生群落的研究结果一致，在我国西北干旱和半干旱区红砂通过维持高净光合速率和较高的蒸腾速率来生存，而珍珠则通过高水分利用效率生存，红砂能够充分利用较好的条件生长，而珍珠则更为高效地利用有效资源，这种不同的资源利用策略是红砂和珍珠混生助长的机制之一[22]。

4 结论

在我国西北干旱和半干旱区混生植物群落中，混生红砂净光合速率、蒸腾速率、气孔导度高于单生红砂，而珍珠刚好相反，即红砂与珍珠混生后能提高红砂的光合能力，表明红砂可通过种间互惠更好地利用养分资源适应种间竞争及干旱胁迫环境，而混生珍珠竞争作用加强。随着降水的减少，干旱胁迫增加，混生红砂的光合速率并没有显著提高，说明随干旱胁迫梯度增加混生红砂-珍珠所表现的互惠作用并没有得到加强，从光合生理来看并不支持胁迫梯度假说。整体来看西北干旱与半干旱区红砂的光合速率、蒸腾速率、气孔导度日均值高于珍珠，而珍珠的水分效率日均值却高于红砂，表明两种植物在我国西北干旱和半干旱区采取了不同的生存策略：红砂通过维持较高净光合速率、较高蒸腾速率和低水分利用效率来生存，属于避旱型；而珍珠则通过高水分利用效率来更好的生存于水资源不太丰富的荒漠，属于耐旱型。