赖炽敏，薛 娴，赖日文，李成阳,3，尤全刚，张文娟,3，刘斐耀,3，彭 飞

（1.福建农林大学林学院，福建 福州 350000；2.中国科学院西北生态环境资源研究院 / 沙漠与沙漠化重点实验室，甘肃 兰州 730000；3.中国科学院大学，北京 100049）

土壤呼吸是指土壤表面的碳通量，包括了植物的根呼吸、根际微生物呼吸、土壤动物呼吸以及土壤有机质的分解，是陆地生态系统碳输出的主要途径[1-3]，是碳循环中一个极其重要的环节[4]。对土壤呼吸的定量观测有助于提高区域和全球陆地生态系统碳循环预测的准确性。

高寒草甸作为青藏高原主要植被类型之一，约占青藏高原草地面积的54%[5-6]，在涵养水源、保护生物多样性和碳固定等方面具有不可替代的作用[7-8]，对中国乃至全球碳循环产生重要影响。然而，近几十年来，在气候变化和人类活动影响下，青藏高原高寒草甸生态系统的结构和功能发生严重退化，植物群落衰退、生物多样性降低[9]、草地生产力下降[10]及群落光能利用效率降低[11]，进而导致高寒草甸生态系统固碳能力下降；同时退化加剧土壤有机碳的消耗，导致CO2从土壤释放到大气中，从而增加生态系统碳输出[12-13]。因此，草地退化将会引起土壤呼吸以及陆地生态系统碳循环格局的变化，进而对全球气候变化造成重要影响。

目前，已在青藏高原开展了许多关于退化草地土壤呼吸的研究，如一些学者对青藏高原退化高寒草地土壤呼吸特征进行了观测[14-15]，另外一些学者对退化高寒草地土壤呼吸的影响因子进行探讨[16-17]。然而以往的研究大多是在大面积上的一次野外测量的结果，并且只是对退化草地土壤呼吸特征进行定量描述以及在退化状态下其典型因素对土壤呼吸的直接影响进行研究。但土壤呼吸是一个非常复杂的生态过程，受生物因子和非生物因子共同影响，那么，在草地退化过程中各生物和环境要素是如何动态影响土壤呼吸过程的呢？值得深入探讨。因此，本研究以青藏高原腹地不同退化程度高寒草甸为研究对象，通过2018年生长季对土壤呼吸及其影响因子的连续观测，对退化过程中高寒草甸土壤呼吸变化特征进行定量描述，同时进一步探讨退化过程中生物及环境要素如何动态地影响土壤呼吸过程，以利于认识青藏高原碳循环过程，为退化高寒草甸生态系统的科学管理及修复提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域

研究区位于中国科学院西北生态环境资源研究院北麓河冻土实验观测站附近 (34°49′ N, 92°55′ E)。北麓河位于冲、洪积高平原，地势较为平坦，地形稍有起伏，地表植被发育良好，海拔在4 620-4 640 m。北麓河区属于亚寒带半干旱气候，年平均气温-3.8 ℃，年均降水量290 mm，超过90%的降水集中在植物生长的5-9月，年均风速4.1 m·s-1。研究区附近观测到多年冻土层厚度为30～70 m，活动层的深度一般为1.5～3.5 m[18]。该地区原生高寒草甸生物群落以莎草科为主，优势种为矮嵩草(Kobresia humilis)、高山嵩草(K.pygmaea)、藏嵩草(K.tibetica)、青藏苔草 (Carex moorcroftii) 等，禾本科类植被紫花针茅(Stipa purpurea)等，以及退化后的杂草类矮火绒草 (Leontopodium nanum) 和美丽风毛菊 (Saussurea pulchra) 等。

1.2 样地布设

采用随机取样法，在研究区内沿东西方向设置一条样带，根据植被覆盖度、风沙活动、植被群落组成等，选择未退化(non-degraded)、轻度退化(slightly degraded)、中度退化 (moderately degraded)、重度退化 (severely degraded)和极度退化 (extremely degraded)5类研究小区，每类研究小区内随机设置3个1 m ×2 m样地，共设置样地15个。退化草地分级标准参照薛娴等[19]2007年在黄河源区玛多县的研究。

1.3 数据采集

为了获取地上生物量，在2018年生长季(5-9月)，每个月月底进行一次土壤呼吸、5 cm土壤温度及植被特征观测。

土壤呼吸测定：测量土壤呼吸之前将直径12 cm、深度5 cm的PVC管子插入地下，地面上留2～3 cm。2018年5-9月，利用Li-Cor 6400-09光合系统分析仪 (Li-Cor, Lincoln NE, USA)土壤呼吸叶室，每个月测量一次土壤呼吸。每次测量土壤呼吸，至少提前1 d将PVC管内地上植被齐地面剪除，每次测量时间在10:00-16:00。同时利用6400-09的温度探头测量5 cm深度的土壤温度。

土壤性质：2018年7月底，取表层(0-10 cm)土样带回实验室，采用重铬酸钾容量-外热法测定土壤有机碳[20]；表层土壤容重(0-10 cm)采用环刀法测定[21]。

1.4 数据处理

本 研 究采用 Excel 2016 和 SPSS 23.0 进 行 数 据整理和统计分析。利用单因素方差分析LSD方法检验不同退化程度间的差异显著，所有统计的显著性水平均为0.05。土壤呼吸与生物量、BNPP之间的关系采用线性回归分析。制图采用Origin 9.0。

采用指数拟合模型[2]分析土壤呼吸与土壤温度之间的关系：

式中：Rs为土壤呼吸，单位为 μmol·(m2·s)-1，T为 5 cm土壤温度，单位为℃，a为0 ℃时土壤呼吸，b为土壤呼吸与土壤温度之间的指数回归系数。土壤呼吸温度敏感性通常用Q10来描述，当温度和土壤呼吸之间关系用指数拟合时，Q10可以通过上式方程中b估算出来[2]：

2 结果与分析

2.1 不同退化程度土壤呼吸生长季动态变化特征

生长季不同退化程度土壤呼吸呈单峰型变化特征，在6月或者7月底达到最大值。随着退化程度的加剧，未退化、轻度退化和中度退化土壤呼吸逐步增加，并在中度退化阶段之后随退化程度加剧土壤呼吸呈递减趋势(图1)。在生长季中期(6、7、8月底)，退化程度对土壤呼吸有显著影响(P＜0.05)，而在 5、9 月底无显著影响 (P＞ 0.05)。在6月底，未退化、轻度退化及中度退化之间土壤呼吸值均无显著差异(P＞ 0.05)，轻度退化、中度退化与重度退化、极度退化之间土壤呼吸存在显著差异(P＜ 0.05)；其中，轻度退化、中度退化和极度退化土壤呼吸值在整个生长季达到最大，分别为 5.06、5.49 和 1.51 μmol·(m2·s)-1。在 7 月底，未退化、轻度退化和中度退化之间土壤呼吸值差异不显著(P＞ 0.05)，而这三者与重度退化和极度退化的土壤呼吸值存在显著差异(P＜ 0.05)；其中未退化和重度退化土壤呼吸值在生长季达到最大值，分别为 3.90 和 2.54 μmol·(m2·s)-1。8 月底，中度退化土壤呼吸值显著高于重度退化和极度退化土壤呼吸值(P＜ 0.05)，但与未退化、轻度退化间差异不显著 (P＞ 0.05)。

图1 不同退化程度高寒草甸土壤呼吸生长季动态变化Figure 1 Dynamic changes in the soil respiration during the growth season in alpine meadows at different levels of degradation

2.2 不同退化程度高寒草甸土壤性质变化特征

不同退化程度0-10 cm土壤有机碳含量变化特征与生物量变化相似，随退化程度加剧土壤有机碳含量先显著增加，在轻度退化达到最大(20.70 g·kg-1)，随后显著降低 (P＜ 0.05) (图 2)。未退化和轻度退化与其他退化阶段差异显著(P＜ 0.05)，而到中度退化及其之后各退化阶段间土壤有机碳含量变化不显著 (P＞ 0.05)。

土壤容重与土壤质地、孔隙度等密切相关，随退化程度加剧，表层(0-10 cm)土壤容重呈上升趋势，轻度退化草地最低，为0.98 g·cm-3，而在极度退化草地最高，为1.50 g·cm-3。未退化和轻度退化间差异不显著(P＞ 0.05)，而与中度退化、重度退化和极度退化间均差异显著 (P＜ 0.05) (图 3)。

2.3 土壤呼吸与 5 cm 土壤温度的相关关系

未退化、轻度退化和中度退化程度的土壤呼吸和 5 cm 土壤温度均呈显著指数相关关系 (P＜ 0.01)，土壤呼吸随温度升高呈指数上升且Q10在轻度退化(Q10= 3.26)和中度退化 (Q10= 3.22)大于未退化 (Q10=2.66) (图4)；而在重度退化和极度退化下土壤呼吸与温度的相关性降低(重度退化：P= 0.05；极度退化：P= 0.054)，Q10也降低 (重度退化：Q10= 2.49；极度退化：Q10= 1.96)。

图3 不同退化程度高寒草甸表层 (0-10 cm)土壤容重Figure 3 Surface (0-10 cm) soil bulk density in alpine meadows at different levels of degradation

2.4 土壤呼吸与生物量、BNPP 的相关关系

土壤呼吸与地上生物量之间具有极显著线性正相关关系 (P＜ 0.01) (图 5a)。同时，用生长季不同退化程度土壤呼吸平均值与地下生物量(5月底)和BNPP(9月底)作相关性分析发现，土壤呼吸与地下生物量和BNPP具有显著和极显著线性正相关关系 (P＜ 0.05) (图 5b 和 5c)。

3 讨论

3.1 土壤呼吸的季节变化

草地退化对土壤呼吸具有重要影响，不同退化程度间土壤呼吸存在显著的季节差异[22-23]。本研究中，不同退化程度土壤呼吸值在生长季中期具有显著变化，且在6、7月底土壤呼吸值较其他月份大(图1)，与田林卫等[24]在海北地区不同生境下草地土壤呼吸生长季变化规律相同。这主要由于生长季旺盛期植被生产力、生物量较高，导致返回土壤的凋落物多以及土壤中固定的有机质多。此外，生长季中期水热条件较好，一方面促进植物根系的生长使根系呼吸增强，另一方面使微生物的活性和数量增加，导致微生物呼吸增加，同时微生物活动的增强进一步加强了土壤有机质的分解能力[25]，进而土壤中释放的CO2较多且不同退化程度间土壤呼吸值变化较显著。

图4 不同退化程度高寒草甸土壤呼吸与5 cm土壤温度的关系Figure 4 Relationships between the soil respiration and 5 cm soil temperature in alpine meadows at different levels of degradation

3.2 土壤呼吸敏感性的变化

不同退化程度间土壤呼吸敏感性差异显著，但目前还很难明确Q10的季节性变化[26]。在整个生长季中，Q10在未退化、轻度退化和中度退化程度的草地较高，而在重度退化和极度退化程度下明显降低(图4)，这主要由于退化会导致表层土壤温度的增加[27]，在重度退化和极度退化阶段表层土壤温度较高，而在热动力学原理表明Q10随土壤温度的增加而下降[28]。根生长影响呼吸作用对温度的敏感性[2]，Hanson等[29]研究表明，根生长越多，Q10明显变大。本研究中，在重度退化和极度退化阶段地下生物量显著降低(数据未显示)，表明植被以及根系的显著减少，这应该是导致Q10明显下降的原因。此外，在高寒地区，土壤有机碳密度越高，Q10也可能较高[30]，在未退化和轻度退化阶段表层有机碳含量显著增加，在中度退化开始显著降低(图2)，但土壤有机碳的分解消耗有一个过程，且可能Q10对有机碳密度响应存在一个滞后性，导致在中度退化程度Q10也较高，而在重度退化和极度退化阶段Q10显著降低。因此，不同退化程度间Q10的差异，主要是由不同退化程度间土壤温度、地下生物量以及土壤有机碳含量的差异造成。

3.3 土壤呼吸的影响机制

土壤呼吸是一个复杂的生态系统过程，不仅受土壤温湿度、物理化学特征等非生物因素的作用，也受控于植被和微生物等生物因素的影响。

本研究中非生物因素对土壤呼吸的影响主要在中度退化以及比之较轻的退化阶段。温度几乎影响呼吸过程的各个方面，退化草地通常有较高的表层土壤温度[27]。本研究中，不同退化程度土壤呼吸随温度升高指数增加，且Q10在中度退化之前先增加之后又显著降低(图4)，假设在其他条件都不变的情况下，到中度退化之前温度的增加可以部分地解释土壤呼吸的增强，但是在中度退化以后温度持续增加反而土壤呼吸值下降，就只能是由其他因素造成。土壤水分对土壤呼吸的影响主要受生态系统生产力的调控，高的植被生产力和高的底物利用率都是基于高的土壤水分[31]；同时高的土壤水分会增强根系活力，刺激土壤生物活动过程，从而促进土壤呼吸[23]。而随退化程度的加剧，土壤水分到中度退化后显著下降[32]，表明土壤水分对土壤呼吸的影响也只是在中度退化之前。

土壤容重与土壤孔隙度有关，而土壤孔隙度决定土壤持水力以及土壤中气体的扩散[2]，最终将间接影响土壤呼吸。土壤容重在未退化和轻度退化较低，到中度退化后显著增加(图3)，说明在中度退化阶段前土壤孔隙度较大，土壤中持水量较多，且多的土壤孔隙有利于CO2气体的扩散，可能导致土壤呼吸增强，与Li等[33]在研究微地形对土壤呼吸的影响结果相一致。此外，土壤容重与土壤质地密切相关，中度退化之后土壤风蚀严重，表层土壤以砾质和沙质为主，导致表层土壤温度较高，从而间接影响土壤呼吸。

图5 高寒草甸土壤呼吸与地上生物量(a)、地下生物量(b)和BNPP(c)的关系Figure 5 Relationships between the soil respiration and the aboveground biomass (a), belowground biomass (b), and BNPP (c) in alpine meadows

土壤有机碳是土壤呼吸的重要底物，Franzluebbers等[34]用不同气候区土壤样品进行培养试验，发现土壤呼吸与土壤有机碳含量呈显著线性正相关关系。土壤有机碳含量在未退化到轻度退化显著增加，到中度退化显著降低(图2)，而土壤呼吸到中度退化都在增加，重度退化才显著降低，说明中度退化之前土壤呼吸的增强并非主要受有机碳含量的调控，而中度退化之后土壤呼吸的降低可能主要是有机碳含量的降低造成。因此，生态系统碳输入的减少可能是土壤呼吸在重度和极度退化显著降低的主要因素。

生态系统碳输入主要通过植被光合作用将大气中CO2固定为有机物质，且Verburg等[35]在草地生态系统中的研究表明，地上部分的光合作用直接控制着土壤呼吸。到重度退化程度地上生物量显著降低(数据未显示)，导致生态系统碳输入的显著减少，进而导致土壤呼吸显著降低。除了地上部分光合作用对土壤呼吸的直接控制外，土壤呼吸通常也随凋落物的数量增加而增加[2]，地上和地下生物量(死根)是高寒草甸凋落物的主要来源[36]；同时微生物是凋落物、底物分解的主体，因此微生物数量对土壤呼吸也有重要影响。地下生物量、BNPP与土壤呼吸显著正相关(图5)，并到重度退化程度开始显著降低(数据未显示)，导致土壤凋落物、土壤微生物可分解的底物显著减少，整个土壤碳的输入减少进而导致重度、极度退化阶段土壤呼吸显著降低。

4 结论

草地退化过程中环境要素和植被群落特征等将发生变化，同时它们与土壤呼吸的关系处于动态变化，本研究表明，在未退化、轻度退化和中度退化程度下土壤呼吸主要受土壤温湿度、容重和有机碳含量等非生物因素影响，而在重度退化和极度退化阶段主要是受生物量等生物因素的作用。本研究结果有助于认识高寒草地碳循环过程，为退化高寒草甸生态系统的科学管理及修复治理提供理论依据。但本研究只从碳循环中一个极其重要的过程来探讨北麓河区高寒草甸退化过程中土壤碳循环的变化，后续需对该地区其它碳循环过程进行深入准确的估算。同时高寒草甸土壤呼吸各组分对退化的响应也不同，有待进一步研究。