冯洁

（中国农业科学院植物保护研究所植物病虫害生物学国家重点实验室，北京100193）

植物病原细菌分类最新进展

冯洁

（中国农业科学院植物保护研究所植物病虫害生物学国家重点实验室，北京100193）

随着人们对植物病原细菌研究的不断深入，细菌分类一直处于一个变化的过程。除了传统的属被拆分成若干个属以外，新属也不断增加，植物病原细菌属的数量已增至近40个。革兰氏阴性细菌中，传统的欧文氏菌属（Erwinia）又分出了4个属：果胶杆菌属（Pectobacterium）、迪基氏菌属（Dickeya）、泛菌属（Pantoea）和布伦纳氏属（Brenneria），导致作物软腐病的胡萝卜果胶杆菌（Pectobacterium carotovorum）和黑腐果胶杆菌（P. atrosepticum）最初分别归在胡萝卜欧文氏菌胡萝卜亚种（Erwinia carotovora subsp. carotovora）和黑腐亚种（subsp. atroseptica）；从假单胞菌属（Pseudomonas）中分出了雷尔氏菌属（Ralstonia）、伯克氏菌属（Burkholderia）和噬酸菌属（Acidovorax）。新种的命名更是层出不穷，迪基氏菌属中已陆续增至8个种，导致玉米细菌性茎腐病和水稻细菌性基腐病的病菌现名为玉米迪基氏菌（Dickeya zeae）。有些亚种或致病变种上升为种，导致西瓜细菌性果斑病的病原菌由燕麦噬酸菌西瓜亚种(Acidovorax avenae subsp. citrulli）变为西瓜噬酸菌（Acidovorax citrulli）。很多病原菌的学名经历了数次变更，棉花角斑病的病原原名为野油菜黄单胞菌锦葵致病变种(Xanthomonas campestris pv. malvacearum)和柑橘黄单胞菌锦葵致病变种(X. citri pv. malvacearum），现为地毯草黄单胞菌锦葵致病变种(X. axonopodis pv. malvacearum）。革兰氏阳性细菌家族的成员也在不断壮大。国内学者在学名使用上存在落伍和不规范现象。论文对近年来植物病原细菌分类体系的变化进行了梳理，并呈现了新老拉丁文学名的变化过程。关注植物病原细菌分类学的变化，有助于我们的研究工作与国际接轨。

植物病原细菌; 分类学; 最新进展

过去细菌分类主要依据是表型特征鉴定，随着分子生物学方法在细菌分类中的不断应用，现代细菌分类已进入多相分类（polyphasic taxonomy）阶段，综合利用多种新技术如表型特征指纹分析的Biolog系统、脂肪酸组成、全蛋白质电泳或同工酶谱、DNADNA杂交、PCR、16S-23S rRNA序列分析等。按照相似性程度进行数值聚类，以树状图表示各类群之间的亲缘关系，多项结果相互印证后，建立细菌的多相分类系统。

在1979年出版的《普通植物病理学》教科书中植物病原细菌只有5个属，即假单胞菌属（Pseudomonas）、黄单胞菌属（Xanthomonas）、欧文氏菌属（Erwinia）、土壤杆菌属（Agrobacterium）和棒形杆菌属（Clavibacter）。到1998年，植物病原细菌已达27个属111个种、17个亚种214个致病变种。2001年，伯杰氏细菌分类学手册第2版之后（Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology，2nd ed），近年来又陆续命名了一些新的属和种，目前植物病原细菌已有近40个属。本文针对近年来植物病原细菌属和种的变化进行了归纳和总结。

1 植物病原细菌属的变化

1.1 革兰氏阴性植物病原细菌

革兰氏阴性植物病原细菌中的欧文氏菌属（Erwinia）被分成了5个属：以梨火疫病为代表的解淀粉欧文氏菌群仍保留在欧文氏菌属中，产生果胶酶的软腐欧文氏菌群被归入果胶杆菌属（Pectobacterium）和新成立的迪基氏菌属（Dickeya），草生菌群被并入泛菌属（Pantoea），此外，还有主要侵染木本植物的布伦纳氏属（Brenneria）。

假单胞菌属（Pseudomonas）被分成雷尔氏菌属（Ralstonia）、伯克氏菌属（Burkholderia）和噬酸菌属（Acidovorax）。

木质部小菌属（Xylella）是1987年新建立的属，该属细菌对营养要求十分苛刻，寄主范围广，主要侵染木质部。

韧皮部杆菌属（Liberobacter）为新建立的候选属（Candidatus），是一类在植物韧皮部寄生的细菌，以柑橘黄龙病病原细菌（Candidatus Liberobacter asiaticum）为代表。

迪基氏菌属是从最早的菊欧文氏菌（Erwinia chrysanthemi），后称菊果胶杆菌（Pectobacterium chrysanthemi）中分离出来的新属，2005年由微生物学家DICKEY R S命名[1]，现该属已陆续增至8个种。

目前革兰氏阴性植物病原细菌主要有：假单胞菌属、黄单胞菌属（Xanthomonas）、土壤杆菌属（Agrobacterium）、欧文氏菌属、泛菌属、果胶杆菌属、伯克氏菌属、雷尔氏菌属、噬酸菌属、木质部小菌属、韧皮部杆菌属、肠杆菌属（Enterobacter）、根杆菌属（Rhizobacter）、嗜木质菌属（Xylophilus）、迪基氏菌属等。

1.2 革兰氏阳性植物病原细菌

革兰氏阳性植物病原细菌除了最早的棒形杆菌属（Clavibacter）以外，新增了节杆菌属Arthrobacter（美国冬青叶疫病A. ilicis）、短小杆菌属Curtobacterium（菜豆萎蔫病C. flaccumfaciens）、红球菌属Rhodococcus（香豌豆带化病R. fascians）、芽孢杆菌属Bacillus（小麦白叶条斑病B. megaterium）、拉塞氏杆菌属Rathayibacter（鸭茅蜜穗病R. rathayi）、链丝（霉）菌属Streptomyces（马铃薯疮痂病S. scabies）。

目前革兰氏阳性植物病原细菌主要有：棒形杆菌属、链丝（霉）菌属、短小杆菌属、节杆菌属、红球菌属、芽孢杆菌属、拉塞氏杆菌属等。

2 重要的植物病原细菌属和代表种

2012年，由458个国际团体投票选出了排名前十的植物病原细菌，由丁香假单胞菌（Pseudomonas syringae pv.）、茄科雷尔氏菌（Ralstonia solanacearum）、根癌土壤杆菌（Agrobacterium tumefaciens）、水稻黄单胞菌稻致病变种（Xanthomonas oryzae pv. oryzae）、野油菜黄单胞菌（Xanthomonas campestris pv.）、地毯草黄单胞菌木薯致病变种（Xanthomonas axonopodispv. manihotis）、解淀粉欧文氏菌（Erwinia amylovora）、苛养木质部杆菌（Xylella fastidiosa）、达旦提迪基氏和茄迪基氏菌（Dickeya dadantii；D. solani）及胡萝卜果胶杆菌及黑腐果胶杆菌（Pectobacterium carotovorum；P. atrosepticum）导致的病害，被称为最重要的十大植物细菌性病害[2]（表1）。

2.1 假单胞菌属（Pseudomonas）

假单胞菌属的植物病原菌可以导致许多植物病害，引起溃疡，梢枯，花、嫩枝、叶和果实的枯萎、叶斑，软腐或褐腐，肿瘤或瘿瘤等症状。假单胞菌属细菌与动植物、环境、生态和医学密切相关，是分布最广的微生物群体之一，其属内种类繁多，仅其中一个重要的种——丁香假单胞菌就有60多个致病变种，有5个致病变种被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》，分别为P. syringae pv. morsprunorum（核果树溃疡病菌）、P. syringae pv. persicae（桃树溃疡病菌）、P. syringae pv. pisi （豌豆细菌性疫病菌）、P. syringae pv. maculicola （十字花科黑斑病菌）和P. syringae pv. tomato（番茄细菌性叶斑病菌）。

2.2 雷尔氏菌属（Ralstonia）

茄科雷尔氏菌是雷尔氏属中最典型的代表。1896年，SMITH 将现在的茄科雷尔氏菌定名为Bacillus solanacearum，1914年将其转入假单胞菌属中。1995年，YABUUCHI等[3]通过深入研究，依据表型特征、细胞脂类、脂肪酸组成、rRNA-DNA同源性和16S rRNA序列分析结果，建议成立Ralstonia属，Ralstonia属包括5个种R. solanacearum、R. picketii、R. insidiosa、R. mannitolilytica和R. syzygii，茄科雷尔氏菌被定名为Ralstonia solanacearum（Smith）Yabuuchi et al。

茄科雷尔氏菌被认为是最重要的植物病原细菌之一，由它导致的青枯病（bacterial wilt）在世界范围内引起巨大的经济损失。造成这些损失的原因一是由于其广阔的地理分布和大范围的寄主，二是缺乏有效的防治措施。茄科雷尔氏菌在热带和亚热带地区较为流行，其寄主范围非常广泛，可侵染54个科的450余种植物，主要有茄科植物（例如番茄、烟草和茄子）、豆科植物（例如花生）和一些单子叶植物（主要是香蕉和姜）等。茄科雷尔氏菌能够在没有寄主植物的情况下，在土壤中长期存活，并具有高度的可变性，通常种内DNA-DNA同源性应达到70%，但青枯菌低于70%。青枯菌种内呈现出丰富的遗传多样性和明显的生理分化，属于青枯菌复合种（R. solanacearum species complex，RSSC）。

传统的青枯菌种以下分类主要有5个生理小种和5个生化变种。2005年，PRIOR等[4]提出了演化型分类框架（phylotype classification scheme）用以描述青枯菌种以下的差异。与传统的小种及生化变种分类方法相比，演化型分类框架可以更精确地反映出青枯菌复合种的地理起源及种内遗传多样性。演化型框架依次将青枯菌复合种划分为种（species）、演化型（phylotype）、序列变种（sequevar）及克隆（clone）4个不同水平的分类单元，并分别建立了相应的鉴定方法。

在演化型分类单元上，青枯菌被划分为与地理起源密切相关的4个演化型，分别为演化型I、II、III和IV。其中演化型I包括了所有来自亚洲的青枯菌生化变种3、4和5；演化型II包括美洲的生化变种1、2和2T；演化型III包括非洲及其周边岛屿的生化变种1和2T；演化型IV不仅包括印度尼西亚的生化变种1、2和2T外，还包含了澳大利亚和日本菌株以及青枯菌的近缘种蒲桃雷尔氏菌（Ralstonia syzygii）和香蕉血液病细菌（blood disease bacterium，BDB）。演化型以下根据系统进化结果又划分出51个序列变种或克隆。

2014年，SAFNI等[5]根据16S-23S rRNA ITS、部分内源葡聚糖酶（endoglucanase，egl）基因序列及DNA-DNA杂交结果，提出将茄科雷尔氏菌复合种划分为3个种：（1）茄科雷尔氏菌只含有演化型II的菌株；（2）蒲桃雷尔氏菌含有演化型IV的菌株，在种内又划分成R. syzygii subsp. syzygii、R. syzygii subsp. indonesiensis和R. syzygii subsp. celebesensis 3个亚种；（3）假茄科雷尔氏菌（Ralstonia pseudosolanacearum）含有演化型I和III的菌株。

青枯病属于典型的维管束病害，也是最重要的土传细菌性病害。马铃薯、番茄等茄科作物青枯病发生非常普遍，姜青枯病（姜瘟）在生姜主产区导致严重损失，由青枯病造成的产量损失一般在15%—95%，甚至绝收，是许多农作物及经济作物生产上的重要限制因子，据2005年统计，青枯病在世界范围内每年造成的损失就达10亿美元[6]。由青枯菌2号小种引起的香蕉青枯病是香蕉产业上最具威胁的病害之一， 目前在中国尚无该病害发生危害的报道。2007年该病被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

2.3 土壤杆菌属（Agrobacterium）

土壤杆菌属包含5个种，除放线形土壤杆菌（A. radiobacter）外，其余4个种均为植物病原菌，最重要的当属根癌土壤杆菌[7]。

在一个世纪以前，科学家就证实了根癌土壤杆菌可导致植物的冠瘿病（crown gall disease），是世界范围内最严重的植物病害。根癌土壤杆菌寄主范围非常广，能侵染90多个科的300多种双子叶植物。尤以蔷薇科植物为主，引起葡萄、桃、梨、苹果、月季根癌病，受侵植物根冠部或茎基部产生大小不等的深褐色圆形瘤肿，组织呈木栓化，表皮粗糙如花椰菜状。病菌侵入后造成植物激素代谢的紊乱，在受侵组织形成瘤肿。根癌土壤杆菌不仅是植物致病菌，还具有一个不同寻常的功能，就是作为遗传转化的工具。

2.4 黄单胞菌属（Xanthomonas）

黄单胞菌属中大部分成员是植物致病细菌，引起的植物病害遍布全世界。黄单胞菌至少可以侵染124种单子叶植物，268种双子叶植物。这些寄主植物隶属于单子叶植物中的70属11个科，双子叶植物170余属的57个科。病害症状多为叶斑、叶枯、黑腐、萎蔫、溃疡等。黄单胞属中细菌的种超过了100 个。重要的植物病原细菌主要有：白纹黄单胞菌（X. albilinrans）、地毯草黄单胞菌（X. axonopodis）、野油菜黄单胞菌（X. campertris）、柑橘黄单胞菌（X. citri）、草莓黄单胞菌（X. fragariae）、嗜麦芽黄单胞菌（X. maltophilia）、稻黄单胞菌（X. oryzae）、菜豆黄单胞菌（X. phaseoli）和白杨黄单胞菌（X. populi）。随着更多数据资料的完善，有关黄单胞菌的分类方案也在不断调整，关于一些种的分类命名也存在一定的争议。

黄单胞菌属中的甘蔗白色条纹病菌（X. albilineans）、香蕉坏死条纹病菌（X. arboricola pv. celebensis）、胡椒叶斑病菌（X. axonopodis pv. betlicola）、柑橘溃疡病菌（X. axonopodis pv. citri）、木薯细菌性萎蔫病菌（X. axonopodis pv. manihotis）、甘蔗流胶病菌（X. axonopodis pv. vasculorum）、芒果黑斑病菌（X. campestris pv. mangiferaeindicae）、香蕉细菌性萎蔫病菌（X. campestris pv. musacearum）、木薯细菌性叶斑病菌（X. cassavae）、草莓角斑病菌（X. fragariae）、风信子黄腐病菌（X. hyacinthi）、水稻白叶枯病菌（X. oryzae pv. oryzae）、水稻细菌性条斑病菌（X. oryzae pv. oryzicola）和杨树细菌性溃疡病菌（X. populi），被列入2007年《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

黄单胞菌属中有3个种被列为最重要的植物病原细菌，如导致水稻白叶枯病的稻黄单胞菌稻致病变种（X. oryzae pv. oryzae）、导致木薯细菌性枯萎病的地毯草黄单胞菌木薯致病变种（X. axonopodis pv. manihotis）及野油菜黄单胞菌（X. campestris pv.）。

2.4.1 稻黄单胞菌稻致病变种 水稻白叶枯病（bacterial leaf blight，BLB）是由稻黄单胞菌稻致病变种引起的，主要在热带和温带发生，产量损失在10%—50%。水稻白叶枯病在东南亚和印度疾风季节经常暴发成灾。种植抗病品种可以很好地控制该病，但是病菌分泌的效应子也会抑制植物抗病性的产生，存在抗病性丧失的风险[8]。

2.4.2 野油菜黄单胞菌 野油菜黄单胞菌不同致病变种导致世界范围内多种重要农作物病害。其中最具代表性的就是野油菜黄单胞菌野油菜致病变种（X. campestris pv. campestris），导致十字花科植物的黑腐病；导致辣椒和番茄斑点病的野油菜黄单胞菌疱病致病变种（X. campestris pv. vesicatoria）现在被重新立为新种（X. euvesicatoria）；原来导致棉花角斑的野油菜黄单胞菌锦葵致病变种（X. campestris pv. malvacearum）现在称为地毯草黄单胞菌锦葵致病变种（X. axonopodis pv. malvacearum）。

2.4.3 地毯草黄单胞菌木薯致病变种 地毯草黄单胞菌（X. axonopodis）种内存在6个明显不同的分支，有许多在农业生产中导致重要的经济损失[9]。木薯是热带地区近6亿人的主粮，地毯草黄单胞菌木薯致病变种导致的木薯细菌性叶枯病（cassava bacterial blight，CBB）严重威胁着木薯的生产，产量损失在12%—100%[10]，近年来在非洲和亚洲又严重暴发。木薯细菌性叶枯病属于叶部和维管束病害，病菌侵染后症状较为复杂，包括叶片角斑、枯萎和茎溃疡等。虽然培育抗病品种是控制该病最经济有效的措施，然而针对木薯细菌性叶枯病尚无有效的抗源可以利用。目前所有木薯产国都将地毯草黄单胞菌木薯致病变种列为检疫对象。

2.5 欧文氏菌属（Erwinia）

最早的欧文氏属已被拆分成5个属，目前在欧文氏属中最重要的植物病原细菌是导致梨火疫病的解淀粉欧文氏菌。梨火疫病是世界性重大细菌性病害，该病于1780年在美国纽约州哈得逊河流域首次发现，目前已扩散至43个国家和地区，可危害40多个属的220余种植物，包括梨、苹果、李子、海棠和山楂等仁果类蔷薇科植物，尤其以梨属植物最为感病。该病主要危害植物的花、叶、嫩梢、果实、枝条和树干，严重时可在数周内造成植株死亡。通过风、雨、昆虫、迁徙侯鸟、苗木及污染的包装材料传播。与之症状类似的还有亚洲梨火疫菌（E. pyrifoliae）[11-12]。

2.6 迪基氏菌属（Dickeya）

迪基氏菌属是从最早的菊欧文氏菌，后称菊果胶杆菌中分离出来的新属[1]，最初Dickeya属含有6个种，其中包括香石竹迪基氏菌（D. dianthicola）、达旦提迪基氏菌（D. dadantii）、玉米迪基氏菌（D. zeae）、菊迪基氏菌（D. chrysanthemi）、香蕉迪基氏菌（D. paradisiaca）及花叶万年青迪基氏菌（D. dieffenbachiae）。随后，2012年BRADY等[13]建议将花叶万年青迪基氏菌变成达旦提迪基氏菌种下的致病变种（D. dadantii subsp. dieffenbachiae）。最近又增加了3个新种，分别是茄迪基氏菌（D. solani）[14]、水生迪基氏菌（D. aquatic）和方中达迪基氏菌（D. fangzhongdai）[15]，因此，目前该属的成员包含8个种。

Dickeya属的细菌在世界范围内导致了严重的经济损失，寄主范围包括10种单子叶植物和16种双子叶植物，如香蕉、菊花属、石竹类属、玉米、马铃薯、番茄、梨树等[16]。达旦提迪基氏菌和茄迪基氏菌是该属中非常重要的病原菌。达旦提迪基氏菌主要在热带和亚热带危害，寄主范围很广，包括马铃薯和非洲紫罗兰等。茄迪基氏菌突然受到关注主要是在欧洲马铃薯上造成了严重的损失，这个种2005年在马铃薯上被发现，最初可能是由观赏植物传入的，在欧洲马铃薯种植区大范围扩散[17-18]。在有些地区，该病的出现已经取代了软腐病菌[19-20]。茄迪基氏菌在含菌量很低的水平就可通过植物维管束扩散，侵染力更强，且病害发生的最适温度较高，在气候变暖的欧洲带来更严重的病害问题。在土壤中表现出比Pectobacterium spp.的病菌不耐寒[20]。苏格兰对Dickeya spp.零容忍，也是第一个为该病专门立法的国家，通过多种措施保障马铃薯产业的健康发展。

2.7 果胶杆菌属（Pectobacterium）

果胶杆菌属主要包括胡萝卜果胶杆菌（P. carotovorum）（原胡萝卜欧文氏菌 Erwinia carotovora）、黑腐果胶杆菌（P. atrosepticum）（原胡萝卜欧文氏菌黑腐亚种E. carotovora subsp. atroseptica），此外，还有山葵果胶杆菌（P. wasabiae）。与其关系密切的还有已被划归迪基氏菌属的菊欧文氏菌。胡萝卜果胶杆菌分布非常广泛，可导致多种作物的软腐病。黑腐果胶杆菌主要分布在较为冷凉的地区，主要引起马铃薯黑胫病（potato blackleg disease），造成的损失相当严重[21-22]。

胡萝卜果胶杆菌种以下还分为不同的亚种：胡萝卜果胶杆菌胡萝卜亚种（P. carotovorum subsp. carotovorum）、胡萝卜果胶杆菌巴西亚种（P. carotovorum subsp. brasiliense）和胡萝卜果胶杆菌猕猴桃亚种（P. carotovorum subsp. actinidiae）。

果胶杆菌属细菌是植物细胞壁降解酶（plant cell wall-degrading enzymes，PCWDEs）毒性作用机制研究的模式菌[23]，在胡萝卜果胶杆菌胡萝卜亚种中发现了群体感应（quorum sensing）现象[24]。通过转基因植物的培育证实了群体感应在果胶杆菌致病性中的重要作用，也可作为防治细菌病害切实可行的方法[25]。

2.8 噬酸菌属（Acidovorax）

噬酸菌属是1992年[26]从假单胞菌属的分离出来的属，该属中主要有导致瓜类果斑病的西瓜噬酸菌（A. citrulli）和造成燕麦褐条病的燕麦噬酸菌燕麦亚种（A. avenae subsp. avenae）。

西瓜细菌性果斑病（bacterial fruit blotch）是西瓜、甜瓜上的一种毁灭性病害，被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

2.9 木质部小菌属（Xylella）

木质部小菌属是1987年[27]才建立的新属，其中只有苛养木质部杆菌（X. fastidiosa）一个种，是第一个获得完整基因组序列的植物病原细菌。由于近年来该菌纯培养技术的突破和“柯赫氏法则”验证，原以为由类立克次氏体（RLO）或木质部难养菌引起的葡萄皮尔斯病、苜蓿矮化病、桃伪果等病害，均被证实是由苛养木质部杆菌引起的。该菌寄主范围广，可以侵染30多个科（榆树、橡树、夹竹桃、枫树、梧桐、桃树、桑树、李子、梨树、山核桃树和咖啡树等）的植物并引起多种病害。其中造成经济损失最大的是葡萄皮尔斯病和柑橘的杂色萎黄病。

2.10 韧皮部杆菌属（Liberobacter）

韧皮部杆菌属是1995年新设立的候选属[28]，是一类在寄主韧皮部寄生危害的细菌，以柑橘黄龙病菌（Citrus Huanglongbing，HLB）为代表。柑橘黄龙病为最具毁灭性的病害。目前该病主要分布在亚洲、非洲、大洋洲、北美洲和南美洲近50个国家和地区，造成全世界上亿株柑橘树染病或死亡。中国19个柑橘生产省（市、自治区）中有11个已受到该病危害，该病严重制约了柑橘产业的健康发展。由于柑橘黄龙病菌至今未能在人工培养基上分离培养，无法完成“柯赫氏法则”验证，因此以候选属（Candidatus）的方式命名，目前该属只有3个种，分别为亚洲种（Candidatus Liberobacter asiaticus）、非洲种（Ca. L. africanus）和美洲种（Ca. L. americanus），传播介体为亚洲橘虱和非洲木虱。

2.11 伯克氏菌属（Burkholderia）

1992年，YABUUCHI等[29]提出将伯克氏菌定为属，目前伯克氏菌属中与植物病害有关的主要有导致香石竹细菌性萎蔫病的石竹伯克氏菌（B. caryophylli），引起洋葱腐烂病的洋葱伯克氏菌（B. cepacia）及导致水稻细菌性穗枯病的颖壳伯克氏菌（B. glumae），均被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

2.12 肠杆菌属（Enterobacter）

肠杆菌属成立于1988年[30]，该属细菌到目前为止已报道了21个种和2个亚种。近年来肠杆菌属作为一种新的人体致病菌及食品安全的潜在危险菌，越来越受到科学界的关注。到目前为止发现的植物上的致病菌只有5个种。杨树枯萎病菌（E. cancerogenus）被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

表1 植物病原细菌重要的属和代表种Table 1 Important genera and representative species of plant pathogenic bacteria

续表1 Continued table 1

2.13 棒形杆菌属（Clavibacter）

棒形杆菌属是重要的革兰氏阳性细菌属。目前该属只包含密执安棒形杆菌（C. michiganensis）一个种。该种包括5个亚种，分别为引起番茄细菌溃疡病的密执安亚种（C. m. subsp. michiganensis）、苜蓿细菌萎蔫病的诡橘亚种（C. m. subsp. insidiosus）、玉米细菌性萎蔫的尼布拉斯加亚种（C. m. subsp. nebraskensis）、马铃薯环腐的环腐亚种（C. m. subsp. sepedonicus）和小麦细菌花叶病的花叶亚种（C. m. subsp. tessellarius）。其中前4个亚种被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

2.14 链丝（霉）菌属（Streptomyces）

链丝（霉）菌属是放线菌门的成员，为革兰氏阳性细菌属。少数链丝菌侵染植物引起病害，如导致马铃薯疮痂病（potato scab）的疮痂病链霉菌（S. scabies）[31]。该病害在中国各马铃薯产区均有不同程度发生。由于该病对产量的影响不大，往往被人们所忽视。主要影响马铃薯的外观和品质，使薯块的质量下降，降低了马铃薯的商品价值和市场竞争力。国外报道引起该病的病原链丝菌至少有3个种，分别为疮痂病链霉菌（S. scabies）、酸痂病链霉菌（S. acidiscabies）和S. turgidiscabies。除侵染马铃薯外，疮痂病菌还可以侵染甜菜、萝卜、胡萝卜等块茎类作物。

2.15 短小杆菌属（Curtobacterium）

短小杆菌属是1972年建立的，属于革兰氏阳性细菌属。植物病原菌有导致菜豆萎蔫病的萎蔫短小杆菌萎蔫致病变种（C. flaccumfaciens pv. flaccumfaciens），可导致严重的维管束病害。此外，还有引起郁金香黄色疱斑病的萎蔫短小杆菌奥氏致病变种（C. flaccumfaciens pv. oortii），可对郁金香造成毁灭性危害，一旦感染该菌，会出现花卉萎蔫变形，叶片失水退绿症状，甚至整株干枯死亡。郁金香是重要的观赏性鳞球茎花卉，中国每年都从世界各地进口大量的郁金香种球，因此郁金香黄色疱斑病菌传入的危险性很高，而其一旦传人势必会对国内相关产业生产带来巨大威胁。二者均被列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》。

3 展望

细菌分类学主要由细菌分类（classification）、鉴定（identification）和命名（nomenclature）3个要素组成，只有在科学合理分类和命名的基础上才能进行准确的鉴定。由于人们对植物病原细菌研究的不断深入和各种分子生物学手段的应用，植物病原细菌分类一直处于一个变化的过程[32]，除了已有的属拆分成若干个属以外，新属也不断增加，新种的命名更是层出不穷，有些亚种或致病变种上升为种。在植物细菌病害研究中，应及时了解和关注植物病原细菌分类学的变化，规范细菌拉丁文学名，使我们的研究工作与国际接轨。目前国外已建立了核酸序列分析数据库，并已进入国际互联网系统，有助于快速准确地鉴定病原菌，也将使植物病原细菌的分类地位和系统进化关系更加清晰[33]。

[1] SAMSON R, LEGENDRE J B, CHRISTEN R, FISCHER-LE SAUX M, ACHOUAK W, GARDAN L. Transfer of Pectobacterium chrysanthemi (Burkholder et al. 1953) Brenner et al. 1973 and Brenneria paradisiaca to the genus Dickeya gen. nov. as Dickeya chrysanthemi comb. nov. and Dickeya paradisiaca comb. nov. and delineation of four novel species, Dickeya dadantii sp. nov., Dickeya dianthicola sp. nov., Dickeya dieffenbachiae sp. nov. and Dickeya zeae sp. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2005, 55(4): 1415-1427.

[2] MANSFIELD J, GENIN S, MAGORI S, CITOVSKY V, SRIARIYANUM M, RONALD P , DOW M, VERDIER V, BEER S V, MACHADO M A, TOTH I, SALMOND G, FOSTER G D. Top 10 plant pathogenic bacteria in molecular plant pathology. Molecular Plant Pathology, 2012, 13(6): 614-629.

[3] YABUUCHI E, KOSAKO Y, YANO I, HOTTA H, NISHIUCHI Y. Transfer of two Burkholderia and an Alcaligenes species to Ralstonia gen. nov.: proposal of Ralstonia pickettii (Ralston, Palleroni, and Doudoroff 1973) comb. nov., Ralstonia solanacearum (Smith 1896) comb. nov. and Ralstonia eutropha (Davis 1969) comb. nov. Microbiology and Immunology, 1995, 39(11): 897-904.

[4] PRIOR P, FEGAN M. Recent development in the phylogeny and classification of Ralstonia solanacearum. Acta Horticulturae, 2005, 695(2): 127-136.

[5] SAFNI I, CLEENWERCK I, DE VOS P, FEGAN M, SLY L, KAPPLER U. Polyphasic taxonomic revision of the Ralstonia solanacearum species complex: proposal to emend the descriptions of Ralstonia solanacearum and Ralstonia syzygii and reclassify current R. syzygii strains as Ralstonia syzygii subsp. syzygii subsp. nov., R. solanacearum phylotype IV strains as Ralstonia syzygii subsp. indonesiensis subsp. nov., banana blood disease bacterium strains asRalstonia syzygii subsp. celebesensis subsp. nov. and R. solanacearum phylotype I and III strains as Ralstonia pseudosolanacearum sp. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2014, 64(9): 3087-3103.

[6] ELPHINSTONE J G. The current bacterial wilt situation: a global overview//ALLEN C, PRIOR P, HAYWARD A C. Bacterial Wilt Disease and the Ralstonia solanacearum Species Complex. St Paul, MN: APS Press, 2005: 9-28.

[7] CONN H J. Validity of the genus Alcaligenes. Journal of Bacteriology, 1942, 44(3): 353-360.

[8] VERDIER V, VERA CRUZ C, LEACH J E. Controlling rice bacterial blight in Africa: needs and prospects. Journal of Biotechnology, 2012, 159(4): 320-328.

[9] YOUNG J M, PARK D C, SHEARMAN H M, FARGIER E. A multilocus sequence analysis of the genus Xanthomonas. Systematic and Applied Microbiology, 2008, 31(5): 366-377.

[10] VERDIER V, RESTREPO S, MOSQUERA G, JORGE V, LOPEZ C. Recent progress in the characterization of molecular determinants in the Xanthomonas axonopodis pv. manihotis-cassava interaction. Plant Molecular Biology, 2004, 56(4): 573-584.

[11] WONSIK K, GARDAN L, SEONGLYUL R, GEIDER K. Erwinia pyrifoliae sp. nov., a novel pathogen affecting Asian pear trees (Pyrus pyrifolia Nakai). International Journal of Systematic Bacteriology, 1999, 49(2): 899-906.

[12] LOPEZ M M, ROSELLO M, LLOP P, FERRER S, CHRISTEN R, GARDAN L. Erwinia piriflorinigrans sp. nov., a novel pathogen that causes necrosis of pear blossoms. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2011, 61(3): 561-567.

[13] BRADY C, CLEENWERCK I, DENMAN S, VENTER S N, RODRÍGUEZ-PALENZUELA P, COUTINHO T A, DE VOS P. Proposal to reclassify Brenneria quercina (Hildebrand and Schroth 1967) Hauben et al. 1999 into a new genus, Lonsdalea gen. nov., as Lonsdalea quercina comb. nov., descriptions of Lonsdalea quercina subsp. quercina comb. nov., Lonsdalea quercina subsp. iberica subsp. nov. and Lonsdalea quercina subsp. britannica subsp. nov., emendation of the description of the genus Brenneria, reclassification of Dickeya dieffenbachiae as Dickeya dadantii subsp. dieffenbachiae comb. nov., and emendation of the description of Dickeya dadantii. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2012, 62(7): 1592-1602.

[14] PARKINSON N, STEAD D, BEW J, HEENEY J, TSROR (LAHKIM) L, ELPHINSTONE J. Dickeya species relatedness and clade structure determined by comparison of recA sequences. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2009, 59(10): 2388-2393.

[15] TIAN Y L, ZHAO Y Q, YUAN X L, YI J P, FAN J Q, XU Z G, HU B S, DE BOER S H, LI X. Dickeya fangzhongdai sp. nov., a plantpathogenic bacterium isolated from pear trees (Pyrus pyrifolia). International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2016, 66(8): 2831-2835.

[16] MA B, HIBBING M E, KIM H S, REEDY R M, YEDIDIA I, BREUER J, BREUER J, GLASNER J D, PERNA N T, KELMAN A, CHARKOWSKI A O. Host range and molecular phylogenies of the soft rot enterobacterial genera Pectobacterium and Dickeya. Phytopathology, 2007, 97(9): 1150-1163.

[17] TSROR (LAHKIM) L, ERLICH O, LEBIUSH S, HAZANOVSKY M, ZIG U, SŁAWIAK M, GRABE G, VAN DER WOLF J M, VAN DE HAA J J. Assessment of recent outbreaks of Dickeya sp. (syn. Erwinia chrysanthemi) slow wilt in potato crops in Israel. European Journal of Plant Pathology, 2009, 123(3): 311-320.

[18] SŁAWIAK M, VAN BECKHOVEN J R C M, SPEKSNIJDER A G C L, CZAJKOWSKI R, GRABE G, VAN DER WOLF J M. Biochemical and genetical analysis reveal a new clade of biovar 3 Dickeya spp. strains isolated from potato in Europe. European Journal of Plant Pathology, 2009, 125(2): 245-261.

[19] CZAJKOWSKI R, DE BOER W J, VELVIS H, VAN DER WOLF J M. Systemic colonization of potato plants by a soilborne, green fluorescent protein-tagged strain of Dickeya sp. biovar 3. Phytopathology, 2010, 100(2): 134-142.

[20] TOTH I K, VAN DERWOLF J M, SADDLER G, LOJKOWSKA E, HELIAS V, PIRHONEN M, TSROR (LAHKIM) L, ELPHINSTONE J G. Dickeya species: an emerging problem for potato production in Europe. Plant Pathology, 2011, 60(3): 385-399.

[21] PÉROMBELON M C M, KELMAN A. Ecology of the soft rot erwinias. Annual Review of Phytopathology, 1980, 18: 361-387.

[22] PÉROMBELON M C M. Potato diseases caused by soft rot erwinias: an overview of pathogenesis. Plant Pathology, 2002, 51(1): 1-12.

[23] DIOLEZ A, COLENO A. Mu-lac insertion-directed mutagenesis in a pectate lyase gene of Erwinia chrysanthemi. Journal of Bacteriology, 1985, 163(3): 913-917.

[24] LIU H, COULTHURST S J, PRITCHARD L, HEDLEY P E, RAVENSDALE M, HUMPHRIS S, BURR T, TAKLE G, BRURBERG M B, BIRCH P R J, SALMOND G P C, TOTH I K. Quorum sensing coordinates brute force and stealth modes of infection in the plant pathogen Pectobacterium atrosepticum. PLoS Pathogen, 2008, 4(6): e1000093.

[25] DONG Y H, WANG L H, XU J L, ZHANG H B, ZHANG X F, ZHANG L H. Quenching quorum sensing-dependent bacterial infection by an N-acyl homoserine lactonase. Nature, 2001, 411: 813-817.

[26] WILLEMS A, GOOR M, THIELEMANS S, GILLIS M, KERSTERS K, DE LEY J. Transfer of several phytopa thogenic Pseudomonas species to Acidovorax as Acidovorax avenae subsp. avenae subsp. nov. comb. nov., Acidovorax avenae subsp. citrulli, Acidovorax avenae subsp. cattleyae and Acidovorax konjaci. International Journal of Systematic and Bacteriology, 1992, 42(1): 107-119.

[27] WELLS J M, RAJU B C, HUNG H Y, WEISBURG W G, MANDELCO-PAUL L, BRENNER D J. Xylella fastidiosa gen. nov., sp. nov.: gram-negative, xylem-limited, fastidious plant bacteria related to Xanthomonas spp. International Journal of Systematic Bacteriology, 1987, 37(2): 136-143.

[28] PLANET P, JAGOUEIX S, BOVÉ J M, GARNIER M. Detection and characterization of the African citrus greening liberobacter by amplification, cloning, and sequencing of the rplKAJL-rpoBC operon. Current Microbiology, 1995, 30(3): 137-141.

[29] YABUUCHI E, KOSAKO Y, OYAIZU H, YANO I, HOTTA H, HASHIMOTO Y, EZAKI T, ARAKAWA M. Proposal of Burkholderia gen. nov. and transfer of seven species of the genus Pseudomonas homology group II to the new genus, with the type species Burkholderia cepacia (Palleroni and Holmes 1981) comb. nov. Microbiology and Immunology, 1992, 36(12): 1251-1275.

[30] DICKEY R S, ZUMOFF C H. Emended description of Enterobacter cancerogenus comb. nov. (formerly Erwinia cancerogena). International Journal of Systematic Bacteriology, 1988, 38(4): 371-374.

[31] LAMBERT D H, LORIA R. Streptomyces scabies sp. nov., nom. rev.. International Journal of Systematic Bacteriology, 1989, 39(4): 387-392.

[32] 许志刚. 普通植物病理学. 4版. 北京: 中国农业出版社, 2009.

XU Z G. General Phytopathology, 4th ed. Beijing: China Agriculture Press, 2009. (in Chinese)

[33] 姬广海, 张世光. 植物病原细菌的分类进展. 云南农业大学学报, 1999, 14(1): 113-118.

JI G H, ZHANG S G. Progress in classification of plant pathogenic bacteria. Journal of Yunnan Agricultural University, 1999, 14(1): 113-118. (in Chinese)

（责任编辑 岳梅）

Recent Advances in Taxonomy of Plant Pathogenic Bacteria

FENG Jie
(State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193)

With the deepening of the research on plant pathogenic bacteria, taxonomy on plant pathogenic bacteria has been in a changing process. In addition to the traditional genera were divided into several genera, new genus has been also increasing to nearly 40 genera. Four genera were separated from Erwinia in gram-negative bacteria, such as Pectobacterium, Dickeya, Pantoea and Brenneria. Pectobacterium carotovorum and P. atrosepticum causing soft rot diseases of several crop plants, were originally classified as Erwinia carotovora subsp. carotovora and subsp. atroseptica, respectively. The genera of Ralstonia, Burkholderia and Acidovorax were separated from Pseudomonas. The naming of new species is also emerging one after another. Now, there are 8 species in Dickeya, the bacteria causing maize bacterial stalk rot and rice bacterial foot rot were reclassified as D. zeae. Some subspecies or pathovar have been upgraded to species. Acidovorax citrulli causing bacterial fruit blotch were originally classified as A. avenae subsp. citrulli. The Latin names of many pathogenic bacteria had experienced several changes. Xanthomonas axonopodis pv. malvacearum causing cotton angular leaf spot were originally classified as X. campestris pv. malvacearum or X. citri pv.malvacearum. Members of the gram-positive bacteria family are also growing. Domestic scholars exist outdated and nonstandard phenomenon in using Latin names. The purpose of this review is to present taxonomy and recent changes of plant pathogenic bacteria, and show the changing process of the old and new Latin names. The focus on plant pathogenic bacteria taxonomy will help to in line with international convention.

plant pathogenic bacteria; taxonomy; recent advances

2016-11-28；接受日期：2017-01-13

国家科技支撑计划（2015BAD08B03）、国家公益性行业（农业）科研专项（201303015）、国家自然科学基金（31272008，31371908）

联系方式：冯洁，Tel：010-62815927；E-mail：jfeng@ippcaas.cn