王政 孟倩倩 刘爱勤 桑利伟 孙世伟 苟亚峰 高圣风

摘 要 利用扫描电镜对茶角盲蝽Helopeltis theivora Waterhouse雌、雄成虫的触角、前足进行观察，结果表明：茶角盲蝽触角为线状，共4节，即柄节、梗节和2个鞭节。触角感器共有5种，分别为毛形感器、锥形感器、刺形感器、腔锥形感器和乳形感器，其中毛形、锥形感器各有2个亚型，刺形感器有3个亚型，不同类型的感器在触角各节上的分布情况各不相同。雌、雄成虫的触角感器存在性二型现象，其中乳形感器为雄虫所特有。前足感器共有5种，分别为毛形感器、刺形感器、锥形感器、腔锥形感器和Bo··hm氏鬃毛，其中刺形感器有2个亚型，这些感器在雌、雄成虫的前足上均有分布。

关键词 茶角盲蝽；触角；前足；感器；扫描电镜

中图分类号 Q964 文献标识码 A

Abstract In this study， the sensilla on antenna and propodium of male & female adult of Helopeltis theivora Waterhouse were observed with scanning electron microscope.The results showed that the linear antenna consists of one scape， one pedicel and two flagellums. Five types of sensilla were found on antenna， including sensilla trichodea（subtype Ⅰ， Ⅱ）， sensilla basiconca（subtype Ⅰ， Ⅱ）， sensilla chaetica（subtype Ⅰ， Ⅱ， Ⅲ）， sensilla coeloconica and sensilla mammilliformia. The distribution of each kind of sensillum differed among segments of the antenna. However， sexual dimorphism in antennal sensilla was apparent， and sensilla mammilliformia was only observed on the male adult. Five types of sensilla were found on propodium as well， including sensilla trichodea， sensilla basiconca， sensilla chaetica（subtype Ⅰ， Ⅱ）， sensilla coeloconica and Bo··hm bristles. No difference was found in the type of sensilla on the propodium between male and female adults.

Key words Helopeltis theivora Waterhouse； antenna； propodium； sensilla； scanning electron microscope

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2017.11.027

茶角盲蝽Helopeltis theivora Waterhouse，又名茶刺盲蝽、腰果角盲蝽，属半翅目（Hemiptera）盲蝽科（Mirada），是可可、茶树、腰果等多种热带经济作物的重要害蟲[1]，中国分布在海南、云南等地[2]，其大爆发可对可可、茶树等产业造成毁灭性打击。该虫在海南一年发生10～12代，世代重叠，且无越冬现象，终年可见其发生危害[2]，其成、若虫可昼夜不停地危害可可、茶树等寄主的嫩梢和幼叶，亦可以刺吸式口器刺入果荚吸食组织汁液，致使果荚干枯或生长受阻，被取食的果荚表面布满黑斑，作物的产量和品质显著下降，危害严重的种植园外观似火烧景象，颗粒无收[2-3]。茶角盲蝽寄主超过60种，其优先选择偏好寄主，当偏好寄主缺乏时，该虫可就近选择交替寄主维持生活，以确保种群繁衍[4]。昆虫通过化学感受器识别寄主植物气味[5]，茶角盲蝽对众多寄主的选择偏好也是各类化学感受器综合作用的结果，明确该虫感受器的类型、形态、分布及功能，有助于深入了解其寄主选择行为机制。

关于盲蝽科昆虫触角感器的研究已有报道[6-10]，其通过嗅觉相关蛋白识别寄主挥发物的分子机制也被证明[11]，但角盲蝽属昆虫的感器鲜有报道。因此，本研究通过扫描电镜观察了茶角盲蝽雌、雄成虫触角、前足感器的种类、形态及分布，以期深入了解其化学感受系统，为进一步探索其取食、求偶等行为学机制奠定基础。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

茶角盲蝽采自中国热带农业科学院香料饮料研究所可可园，带回实验室后置于养虫笼中，在温度（26±1）℃，相对湿度（75±5）%，光周期L ∶ D=14 ∶ 10条件下用新鲜豆角饲养，待其第二代发育为成虫后进行观察。

1.2 方法

1.2.1 样品制备与观察 取新羽化的雌、雄成虫各5头，用镊子和手术刀分别将触角和前足从基部分离；将取下的触角和足分别浸入70%的乙醇溶液中，超声波清洗15 s，除去组织表面粘附物；用2.5%的戊二醛固定24 h，然后依次用75%、80%、85%、90%、95%和100%的乙醇溶液进行梯度脱水，各浓度脱水5 min；最后用100%乙酸异戊酯浸泡，4 ℃保存。

电镜观察前将样品进行二氧化碳临界点干燥，再将干燥好的样品用导电银胶粘在样品台上，真空喷涂仪（Quorum k850）喷金。镀金后的样品在热场发射扫描电镜（ZEISS ΣIGMA）下观察、照相，加速电压为5 kV。

1.2.2 感器的鉴定与测量 感器的鉴定和命名参照Schneider[12]和Chinta等[13]标准。用Image J软件测量各类感器的长度。

1.3 数据分析

数据采用SPSS 18.0统计软件分析处理，雌、雄同类感器比较采用单因素方差分析，p<0.05作为差异显著性临界点，结果以平均值±标准误（Mean±S.E.）表示。

2 结果与分析

2.1 触角的一般形态

茶角盲蝽雌、雄成虫触角均呈线状，雌性长度为（10.91±0.43）mm，雄性长度为（10.33±0.56）mm，由柄节、梗节和鞭节3部分组成，分为4个小节，其中鞭节由2个亚节组成。柄节最短，约为头宽的2倍，雌性长度为（2.60±0.09）mm，雄性长度为（2.15±0.12）mm；梗节次之，雌性长度为（3.82±0.17）mm，雄性长度为（3.96±0.21）mm；鞭节最长，雌性长度为（4.86±0.08）mm，雄性长度为（5.24±0.53）mm。梗节与柄节表面光滑，无明显的皱褶，而鞭节表皮隆起，呈水波状。

2.2 触角感器类型及分布

电镜观察结果显示，茶角盲蝽成虫触角上共有5种感器，分别为毛形感器（sensilla trichodea， ST）、锥形感器（sensilla basiconca， SB）、刺形感器（sensilla chaetica， SC）、腔锥形感器（sensilla coeloconica， SCO）和乳形感器（sensilla mammilliformia， SM）。鞭节以毛形感器居多，分布有刺形和锥形感器；梗节以刺形和锥形感器为主，端部有少量毛形感器，基部有少量腔锥形感器；柄节以刺形和腔锥形感器为主。成虫触角感器存在性二型现象，乳形感器仅位于雄虫触角梗节，雌虫触角上未发现。

2.2.1 毛形感器（ST） 毛形感器主要分布于鞭节全节、梗节端部至中部，是茶角盲蝽触角上分布最广的感受器。该感器整体细长光滑，但基部有极浅纵纹，由基部至端部渐尖细，基部无臼状窝。根据端部形态可分为长直毛形感器（Ⅰ型）和长曲毛形感器（Ⅱ型）2种：其中长直毛形感器端部径直前伸呈自然弯曲状（图1-A），数量多，雌虫触角上该感器长度为（58.69±2.70）μm，而雄性个体为（66.22±4.39）μm，雄性显著长于雌性（表1）；长曲毛形感器端部呈弯钩状（图1-B），数量较少，雌虫触角上该感器长度为（45.54±2.58）μm，而雄性个体为（62.05±4.10）μm，也是雄性显著长于雌性（表1）。

2.2.2 锥形感器（SB） 锥形感器主要散生于鞭节和梗节，数量较少，柄节也有零星分布。该感器外形直立或沿触角轴微弯曲，端部较钝，基部无突起的臼状窝。根据感器长短和表面光滑度可分为长锥形感器（Ⅰ型）和短锥形感器（Ⅱ型）2种：其中长锥形感器表面光滑（图1-C），雌虫触角上该感器长度为（45.74±3.31）μm，而雄性个体为（66.49±4.81）μm，雄性显著长于雌性（表1）；短锥形感器基部光滑，由基部近1/5处至端部有纵纹（图1-C，D），雌虫触角上该感器长度为（15.68±1.10）μm，而雄性个体为（16.00±1.49）μm，二者无显著性差异（表1）。

2.2.3 刺形感器（SC） 刺形感器主要分布于鞭节基部、梗节和柄节，数量较多。该感器外形刚直如刺，表面有较深纵纹，基部有臼状窝。根据感器长短和表面纵纹深浅分为长刺形感器（Ⅰ型）、中刺形感器（Ⅱ型）和短刺形感器（Ⅲ型）3种：长刺形感器主要分布于鞭节，表面纵纹稍浅，基部臼狀窝突起（图1-E），雌虫触角上该感器长度为（65.91±3.91）μm，而雄性个体为（56.60±7.10）μm，雌性略长于雄性，但差异不显著（表1）；中刺形感器主要分布于鞭节基部、梗节和柄节端部，数量较另两种感器少，表面纵纹较深，基部臼状窝无突起（图1-F），雌虫触角上该感器长度为（30.45±3.43）μm，而雄性个体为（41.94±7.18）μm，雄性略长于雌性，但差异不显著（表1）；短刺形感器主要分布于柄节和梗节，略弯曲，表面纵纹最深，纹间褶较宽，基部臼状窝无突起（图1-G， I），雌虫触角上该感器长度为（20.36±2.93）μm，而雄性个体为（18.02±3.33）μm，二者无显著性差异（表1）。

2.2.4 腔锥形感器（SCO） 腔锥形感器主要分布于梗节中部、基部和柄节全节，数量较多，梗节端部和鞭节没有发现。该感器外形似菊花，表皮内陷成浅圆腔，圆腔周围长有向中间聚拢的环毛，呈锥形，个别环毛从中部分叉（图1-H）。雌虫触角上该感器直径为（2.84±0.08）μm，而雄性个体为（3.10±0.12）μm，雄性显著长于雌性（表1）。

2.2.5 乳形感器（SM） 乳形感器仅分布于梗节，数量极少，为雄虫所特有，雌虫触角上没有发现。该感器整体呈圆柱状，但端部略细，端部正上方有乳头状突起，基部无臼状窝（图1-I），感器长度为（8.50±0.89）μm（表1）。该感器形似短锥形感器，但其长度约为短锥形感器的1/2，且短锥形感器端部无乳状突起。

2.3 前足的一般特征

茶角盲蝽前足为步行足，由基节、转节、股节、胫节、跗节和前跗节组成。其中前跗节具2个侧爪，表面有纵纹，无附齿；跗节有3个亚节，分节明显，雌性长度为（0.58±0.09）mm，雄性长度为（0.55±0.03）mm；胫节端部有刺状整齐排列的触角清洁器，基部表面有浅褐色斑点，该节最长，雌性长度为（2.72±0.04）mm，雄性长度为（2.42±0.17）mm；股节较粗，表面有黑褐色斑点，雌性长度为（1.96±0.16）mm，雄性长度为（1.88±0.07）mm。除前跗节外，该虫前足各节表面均光滑，无明显皱褶。

2.4 前足感器类型及分布

茶角盲蝽雌、雄成虫前足感器共5种，分别为毛形感器（sensilla trichodea， ST）、刺形感器（sensilla chaetica， SC）、锥形感器（sensilla basiconca， SB）、腔锥形感器（sensilla coeloconica， SCO）和Bo··hm氏鬃毛（Bo··hm bristles， BB）。跗节仅分布有毛形和刺形感器；胫节以刺形感器为主，还分布有锥形、腔锥形感器，以及少量Bo··hm氏鬃毛；股节以短刺形和腔锥形感器为主。雌雄个体间，前足感器类型与分布无明显差异。

2.4.1 毛形感器（ST） 毛形感器在前足各节外侧均有分布，数量多。感器表面光滑，由基部至端部渐细，基部无臼状窝（图2-A）。该感器较触角同类感器短，雌虫前足上毛形感器长度为（11.41±1.24）μm，雄性个体为（10.95±1.18）μm，二者无显著性差异（表2）。

2.4.2 刺形感器（SC） 刺形感器在前足各节均有分布，数量多。该感器表面有排列均匀的纵纹，由基部至端部渐细，端部尖如刺，基部有突起的臼状窝。根据感器长短和表面纵纹深浅可分为长刺形感器（Ⅰ型）和短刺形感器（Ⅱ型）2种：长刺形感器主要分布于跗节和胫节，表明纵纹稍浅（图2-B），雌虫前足上该感器长度为（120.44±14.38）μm，雄性个体为（66.99±12.99）μm，雌性显著长于雄性（表2）；短刺形感器主要分布于胫节中基部和股节，其形态与触角同类感器相似，但该感器略长，且基部臼状窝有突起（图2-C， E），雌虫前足上该感器长度为（24.35±2.49）μm，雄性个体为（22.43±2.43）μm，二者无显著性差异（表2）。

2.4.3 锥形感器（SB） 錐形感器散生于胫节，数量较少，跗节、股节等部位没有发现。该感器表面光滑，由基部至端部渐尖细，端部尖刺状，直立或略弯曲，基部向内凹陷，但无臼状窝（图2-D）。雌虫前足上该感器长度为（30.15±2.36）μm，雄性个体为（21.79±1.68）μm，雌性显著长于雄性（表2）。

2.4.4 腔锥形感器（SCO） 腔锥形感器主要分布于胫节中基部和股节，数量较多，跗节未发现。该感器外形与触角上同类感器相似，表皮内陷成浅圆腔，圆腔周围长有向中间聚拢的环毛，整体菊花状（图2-E）。雌虫前足上该感器直径为（2.73±0.15）μm，而雄性个体为（2.51±0.18）μm，二者无显著性差异（表2）。

2.4.5 Bo··hm氏鬃毛（BB） Bo··hm氏鬃毛主要分布于胫节端部，位于触角清洁器旁，呈小簇整齐排列。该感器表面光滑，形如同节上的锥形感器，端部尖细，基部不具臼状窝（图2-F）。雌虫前足上该感器长度为（48.03±2.03）μm，而雄性个体为（45.05±1.31）μm，二者无显著性差异（表2）。

3 讨论

昆虫通过特定的感觉机制与外界通讯，从而做出相应的行为反应，而各类感受器是昆虫识别化学、物理等环境因子的重要工具[14]。目前，在盲蝽科昆虫触角感器的报道中，有些昆虫雌、雄感器类型存在一定差异，如中华微刺盲蝽Campylomma chinensis Schuh和烟盲蝽Nesidiocoris tenuis Reuter触角上感器类型十分丰富，且雌、雄感器存在性二型现象：中华微刺盲蝽共有10种感器，其中乳形、钟形和圆柱形感器为雄虫所特有，烟盲蝽共有9种感器，其中腔锥形感器仅见雌虫触角[6，9]；有些昆虫感器类型丰富度低，也无性二型现象，如绿盲蝽Lygus lucorum Meyrer-Dür和中黑盲蝽Adelphocoris suturalis Jakovlev触角均有4种感器，而这些感器在雌、雄触角上并无差异[7-8]。本研究对茶角盲蝽触角扫描电镜观察结果表明，该虫触角上共有5种感器，与中华微刺盲蝽和烟盲蝽相似，茶角盲蝽触角感器也存在明显的性二型现象，其乳形感器仅在雄虫触角发现，推测该感器可能与性信息素识别有关，参与该虫求偶、交配等行为。

昆虫不同类型感受器的功能不尽相同，而同类感受器也可能具有不同的功能[5]。一般认为毛形感器具有触觉、嗅觉和机械感受等功能[15-16]，刺形感器具有感受机械和化学刺激的功能[13]，锥形感器主要用于感受嗅觉刺激[17]，腔锥形感器具有感受二氧化碳、湿度、化学气味等作用[18-20]，乳形感器可能与接收性信息素有关[6]，Bo··hm氏鬃毛具有感受重力的作用[12，18]。茶角盲蝽触角上有2种毛形感器（长直毛和长曲毛）、2种锥形感器（长锥和短锥）、3种刺形感器（长刺、中刺和短刺）、1种腔锥形感器和1种乳形感器，部分感器分化成多个亚型，表明这类感器可能具有多种功能，其中2种毛形感器与绿盲蝽、中黑盲蝽类似[7-8]，推测三者毛形感器可能发挥着相似的作用；长锥形感器表面光滑，而短锥形感器表面具纵纹，根据那杰等[18]的描述，推测前者为机械感器，后者为嗅觉感器；3种刺形感器均具明显的臼状窝，这与美国牧草盲蝽Lygus lineolaris Palisot de Beauvois触角毛形感器基部形态一致[13]，表明该类感器可以活动，可能具有感受机械刺激的功能，但短刺形感器纵纹深、纹间褶较宽，与长、中刺形感器形态差异大，其功能是否也有区别，尚待进一步研究；腔锥形感器为具缘毛型，分布于梗节中基部、柄节等部位，数量较多，而多数昆虫该感器仅见触角鞭节，数量较少[21-22]，推测茶角盲蝽可能对湿度、化学气味等变化更加敏感；乳形感器仅见雄虫触角，形状和分布与中华微刺盲蝽相似[6]，推测其可能参与性信息素通讯过程。

相比昆虫的触角感器，足感器的扫描观察研究较少，但足感器类型与分布也因昆虫种类不同而有差异，部分感器也存在形状分化，如群居型东亚飞蝗Locusta migratoria manilensis Meyen后足感器有3种，主要为机械感器和接触性化学感器，无性二型现象[23]；家蝇Musca domestica Linnaeus和黄粉虫Tenebrio molitor Linnaeus足感器分别为5种和6种，包括感受机械、温湿度、嗅觉、味觉等感器，其中黄粉虫足锥形感器有3个亚型[24-25]。本研究结果表明，茶角盲蝽前足上有5种感器，部分感器长度在雌雄个体间存在差异，但雌、雄虫足感器类型无差异，其中：刺形感器可根据长短分为2个亚型，二者形态差异较大，推测与触角同类感器相似，各亚型可能具有不同的功能；毛形、锥形、腔锥形和Bo··hm氏鬃毛等感器均为单一型，可能具有触觉、嗅觉、机械感受、重力感受等功能。另外，该虫触角上没有其他盲蝽科昆虫所具有的Bo··hm氏鬃毛，但该感器在前足胫节端部着生，同时该虫爬行时有伸出前足触碰障碍物的试探行为，推测该虫通过前足“试探步”感受重力变化，而触角无此功能。

本研究明确了茶角盲蝽雌、雄成虫触角和前足感器类型及分布，对比分析了雌、雄虫间各类感器差异，并基于其他昆虫触角和足感器研究结果，试图结合该虫行为习性推测各类感器的功能，为角盲蝽属昆虫感器的研究奠定基础。然而，各类感器的具体功能以及该虫相应的行为机制，还需利用透射电镜、触角电位、单细胞记录等电子显微和电生理技术进一步研究。

参考文献

[1] Srikumar K K， Bhat P S. Biology of the tea mosquito bug （Helopeltis theivora Waterhouse） on Chromolaena odorata （L.） R.M. King & H. Rob[J]. Chilean Journal of Agricultural Research， 2013， 73（3）： 309-314.

[2] 罗永明， 金启安. 海南岛腰果角盲蝽的研究[J]. 昆虫学报， 1991， 34（1）： 60-67.

[3] 罗永明， 金启安. 海南岛两种角盲蝽记述[J]. 热带作物学报， 1985， 6（2）： 120-128.

[4] Roy S， Muraleedharan N， Mukhapadhyay A， et al. The tea mosquito bug， Helopeltis theivora Waterhouse （Heteroptera： Miridae） its status， biology， ecology and management in tea plantations[J]. International Journal of Pest Management， 2015， 61（3）： 179-197.

[5] 向玉勇， 孔丹丹， 刘同先， 等. 小地老虎雌蛾触角及幼虫头部感受器扫描电镜观察[J]. 昆蟲学报， 2016， 59（12）： 1 340-1 347.

[6] 高泽正， 吴伟坚， 梁广文. 中华微刺盲蝽触角环境扫描电镜观察 [J]. 华南农业大学学报， 2006， 27（4）： 18-20.

[7] 陆宴辉， 仝亚娟， 吴孔明. 绿盲蝽触角感器的扫描电镜观察[J]. 昆虫学报， 2007， 50（8）： 863-867.

[8] 鲁 冲， 朱 芬， 陈利珍， 等. 中黑盲蝽触角感器扫描电镜观察[J]. 昆虫知识， 2009， 46（6）： 879-882.

[9] 周 正， 王孟卿， 胡 月， 等. 烟盲蝽成虫触角感器的扫描电镜观察[J]. 应用昆虫学报， 2012， 49（3）： 631-635.

[10] 张 旭， 蔡 波. 泛束盲蝽触角感受器扫描电镜观察[J]. 生物学通报， 2013， 48（9）： 54-56.

[11] Gu S H， Wang W X， Wang G R， et al. Functional characterization and immunolocalization of odorant binding protein 1 in the lucerne plant bug， Adelphocoris lineolatus （Goeze）[J]. Archives of Insect Biochemistry and Physiology， 2011， 77（2）： 81-98.

[12] Schneider D. Insect antennae[J]. The Annual Review of Entomology， 1964， 9（1）： 103-122.

[13] Chinta S， Dickens J C， Baker G T. Morphology and distribution of antennal sensilla of the tarnished plant bug， Lygus lineolaris （Palisot de beauvois） （Hemiptera： Miridae）[J]. International Journal of Insect Morphology & Embryology， 1997， 2（1）： 21-26.

[14] 王 政， 孟倩倩， 钟国华. 植食性昆虫取食行为过程及机制研究[J]. 环境昆虫学报， 2014， 36（4）： 605-612.

[15] 孙 猛， 胡泽章， 吕 兵， 等. 东亚小花蝽触角的扫描电镜观察[J]. 中国生物防治学报， 2017， 33（2）： 176-182.

[16] 王 涛. 红脂大小蠹成虫触角感器的扫描电镜观察[J]. 植物保护， 2017， 43（2）： 112-116.

[17] Bleeker M A K， Smid H M， van Aelst A C， et al. Antennal sensilla of two parasitoid wasps： a comparative scanning electron microscopy study[J]. Microscopy Research & Technique， 2004， 63（5）： 266-273.

[18] 那 杰， 于维熙， 李玉萍， 等. 昆虫触角感器的种类及其生理生态学意义[J]. 沈阳师范大学学报（自然科学版）， 2008， 26（2）： 213-216.

[19] Faucheux M J. Antennal sensilla in adult males of five species of Coleophora （Coleophoridae）： Considerations on their structure and function[J]. Nota Lepidopterologica， 2011， 34（2）： 93-101.

[20] Li Z B， Yang P， Peng Y Q， et al. Ultrastructure and distribution of sensilla on the antennae of female fig wasp Eupristina sp. （Hymenoptera： Agaonidae）[J]. Acta Zoologica， 2014， 95（1）： 73-83.

[21] 严 珍， 岳建军， 谢艳丽， 等. 斜纹夜蛾侧沟茧蜂触角感受器的扫描电镜观察[J]. 热带作物学报， 2016， 37（2）： 384-389.

[22] 廖任娅， 张金平， 唐 睿， 等. 铃木氏果蝇触角和下颚须感器的超微形态特征及分布[J]. 植物保护， 2017， 43（1）： 68-75.

[23] 高 倩， 周淑辉， 张 龙. 群居型东亚飞蝗后足外侧感器的初步研究[J]. 北京农学院学报， 2008， 23（3）： 26-31.

[24] 王洪亮， 王丙丽， 田雪亮， 等. 黄粉虫成虫足感受器超微结构的研究[J]. 贵州农业科学， 2010， 38（12）： 109-111.

[25] 王争艳， 莫建初. 雌家蝇产卵器和足上感受器的形态学研究[J]. 中国媒介生物学及控制杂志， 2010， 21（2）： 115-120.