张瑞娟，杨致荣

（1.山西农业大学生命科学学院，山西太谷030801；2.山西农业大学研究生院，山西太谷030801；3.山西农业大学文理学院，山西太谷030801）

硝酸盐吸收和转运的分子调控网络

张瑞娟1，2，杨致荣3

（1.山西农业大学生命科学学院，山西太谷030801；2.山西农业大学研究生院，山西太谷030801；3.山西农业大学文理学院，山西太谷030801）

氮作为一种限制农作物产量的关键因素在植物的生长和发育过程中起着极其重要的作用。综述了硝酸盐调控网络中各基因家族及其相互关系，展望了植物硝酸盐调控网络的未来研究方向，这可为未来植物硝酸盐吸收、运输、储存及再利用等的研究和氮素高效利用分子育种提供借鉴。

硝酸盐；基因家族；调控网络；氮利用效率

氮构成了植物干质量的1%～5%，是氨基酸、酰胺、蛋白质、核糖核苷酸、辅酶等的组成元素，而且叶绿素、某些植物激素、维生素和生物碱中也含有氮。世界大部分地区农作物都面临着土壤中可利用氮缺乏的问题，氮肥的施用可以通过增加果实中Ca，Fe，Mn和Zn的含量进而提高产量[1]，而氮肥的大量施用在促进农作物高产的同时也对环境造成了无法挽回的后果。因此，为了实现人与自然的共赢，提高氮素利用效率（nitrogen use efficiency，NUE）已经成为当前急需解决的问题。

一般来说，NUE包括氮素的吸收效率和氮素的利用效率2个部分[2]。土壤中能被植物吸收的氮源有和这2种形式。对于大多数植物来说是主要的氮源；对于水稻来说，稻田中的大量被硝化成进而被加以利用。植物根吸收氮素后主要有2个去向：一方面被分配到叶片液泡并长久地储存在液泡中，等待需要时被利用；另一方面，植物以的形式吸收氮源，在硝酸盐还原酶和亚硝酸盐还原酶的作用下，转化为继而在氨基酸合成酶如谷氨酰胺酶的作用下变成氨基酸[2]。在此过程中，硝酸盐转运子是必不可少的，其功能发挥的场所、时间及程度等显得尤为重要。

笔者综述了近年来有关硝酸盐吸收和转运相关基因的最新进展，并展望了未来该领域的发展方向，旨在为植物硝酸盐吸收及氮高效利用分子育种提供借鉴。

1 硝酸盐吸收和转运信号网络相关的基因家族

植物对硝酸盐吸收和转运等过程涉及的基因多达上千个，主要包括4个基因家族：转运家族1（NITRATE TRANSPORTER 1，NRT1）转运家族2（NITRATE TRANSPORTER 2，NRT2），氯酸盐通道家族（CHLORIDE CHANNEI，CLC）和慢离子相关通道同系物（SLOW ANION CHANNEL-ASSOCIATED1 HOMOLOGS，SLAC/SLAH）。在拟南芥中，NRT1家族有53个成员，NRT2家族有7个成员，CLC家族有7个成员，SLAC/SLAH家族有5个成员。在这72个成员中，有24个是硝酸盐转运子[3]。目前，这4个基因家族在拟南芥、水稻、苜蓿、黄瓜、细菌以及真菌等物种中都有研究，但是它们的各个成员在不同物种中的命名都不一样，有人针对这一情况，对NRT1家族进行了系统整理，以NPF（NRT1 PTR FAMILY）命名，共分为8个亚家族[4]。除了这4个基因家族以外，还有一些转录因子和调控蛋白也参与其中，它们共同构成了错综复杂的硝酸盐调控网络[5]。

2 硝酸盐吸收模式的转换

土壤中硝酸盐浓度随着环境的变化而变化，依据土壤中硝酸盐浓度的不同，植物进化出了2套硝酸盐转运系统，即低亲和转运系统（low affinity transporter systems，LATS）和高亲和转运系统（high affinitytransporter systems，HATS）。当外界硝酸盐含量高的时候，LATS被启动；当外界硝酸盐含量低的时候，HATS被启动。关于硝酸盐吸收模式转变的临界点有不同的说法，WILLIAMSL等[6-7]研究认为，当Km在1 μmol/L～1 mmol/L时，的吸收主要通过高亲和转运系统；当Km高于1 mmol/L时的吸收主要通过低亲和转运系统；而TSAY等[8]研究认为，Km在10～300μmol/L时，高亲和系统发挥作用，Km大于0.5 mmol/L时，低亲和系统发挥作用；HO等[9]研究认为，高亲和系统在Km小于50 μmol/L时起作用，低亲和系统在Km大于5 mmol/L时起作用。

在拟南芥中，NRT1.1（CHL1）是应对这2种情况的重要蛋白，它不仅能感应有氮或无氮2种情况，还能感应不同的氮浓度。在低浓度硝酸盐下，蛋白激酶CIPK23与CHL1直接相互作用，磷酸化CHL1上的苏氨酸（T101），进而维持相对较高水平的硝酸盐起始反应；而在硝酸盐浓度较高的情况下，CHL1上的T101去磷酸化，产生较低水平的硝酸盐起始反应。在此过程中，CIPK23作为一个负调控因子，感受外界N的可利用性，在2种吸收模式之间切换[10]。与CIPK23不同，蛋白激酶CIPK8是硝酸盐起始反应的正调控因子，它调控硝酸盐低亲和途径的起始反应。

3 各基因家族及其成员之间的相互作用

3.1 BT家族

BT家族，尤其BT2在NUE网络中处于一个核心位置，它的表达被一系列信号分子调控，包括生理节奏、糖分、氮养分、激素、湿度、低温和各种胁迫[11]。在拟南芥和水稻中，BT家族成员在低氮条件下负调控硝酸盐吸收和NUE。在拟南芥btb-bt2双突变体中，NRT2.1和NRT2.4的表达都呈上升趋势，BTB和BT2通过影响NRT2.1和NRT2.4的表达来影响拟南芥幼年时期的生长[12]。在水稻中，BT家族抑制NRT2.1，NRT2.2，NRT2.3的表达。另外，BT2还能在拟南芥成熟叶片中激活端粒酶的表达，在雌雄配子体的发育过程中也起着重要的作用。

3.2 NRT1家族

拟南芥NRT1.1是硝酸盐代谢方面第1个被克隆的基因[13]，在1978年就被分离出来。它是偶联质子的转运子（Nitrate Transporter），定位在原生质膜上。在拟南芥中，NRT1.1是一个双亲和硝酸盐运输器，在低氮和高氮2种情况下都能吸收硝酸盐。而在水稻中，它是低亲和硝酸盐运输器[14]，参与硝酸盐的多重运输，包括根的吸收和根向茎的运输，还调节NRT2.1的表达[15]。叶片中的硝酸盐运输器与气孔运动有关，通过调控硝酸盐的吸收来控制保卫细胞离子稳态，进而控制着气孔开放[16-17]。在长距离运输中，NRT1.5装载到木质部并负责从根到茎的运输，NRT1.7装载到韧皮部，NRT1.8从木质部卸载，NRT1.9负责硝酸盐在木质部的运输。

植物不同种间或种内硝酸盐吸收能力存在着差异。籼稻比粳稻具有更高的硝酸盐吸收能力，在NUE方面也存在差异。近期的研究表明，正是由于这2个亚种间NRT1.1B的一个单核苷酸多态性导致了这一差异。NRT1.1B是NRT1.1经过选择性剪切形成的mRNA拼接产物，NRT1.1编码具有12个跨膜区域的蛋白，NRT1.1B编码只具有6个跨膜区域的蛋白。在低氮条件下，NRT1.1B能够在植物中积累更多的氮，而NRT1.1没有类似功能[13]。NRT1.1B参与硝酸盐吸收、运输及同化等多步反应，它通过提高NUE进而提高产量[18]，这为培育高NUE品种奠定了基础。

NRT1.4不仅参与拟南芥茎部硝酸盐的储存，还调节叶片中硝酸盐的含量[19]。NRT1.5在依赖的K+运输中起着重要作用。在nrt1.5突变体中，限制的供应会引起拟南芥茎组织中K+的缺乏[20]。所以，K+从根到茎的运输和茎中K+的稳态决定着植物体内硝酸盐的平衡，甚至影响到植物的生长以及耐逆性。

在NRT1家族中，大部分成员都是肽/硝酸盐运输器，而NRT1.6只运输硝酸盐，不运输肽类，并且是一个低亲和硝酸盐运输器。它定位在原生质膜上，通过从母体组织向发育中的胚胎运输硝酸盐从而促进早期胚胎发育。NRT1.6的活性只能在生殖器官里检测出来，在授粉后NRT1.6的表达量迅速升高。nrt1.6突变体在低硝酸盐情况下种子败育速率升高并且发生畸形[19]。

N作为一种可再利用元素，当外界N含量不足以供应植物生长时，它可以从老叶中活化转移到新叶中再利用，以维持植物生长。在小麦和玉米中，总产量中有50%～90%的N是来源于叶片中N的再利用[21]。显然，若植物有较好的硝酸盐贮存能力和再利用能力就能提高N利用效率和粮食产量。硝酸盐转运子NRT1.7在韧皮部表达，在硝酸盐从源到库的再利用方面起着重要作用[22]。NRT1.8定位在原生质膜上，编码低亲和硝酸盐转运子，其功能是从木质部卸载进而向植物体不同部位进行分配。与此同时，还发现当根受到Cd2+胁迫时，NRT1.8是唯一一个强烈上调表达的基因，表明NRT1.8在耐Cd2+胁迫方面也起着重要的作用[23]。NRT1.9是低亲和转运子，在韧皮部和木质部的硝酸盐运输以及硝酸盐的分配方面起正调控作用，nrt1.9突变体硝酸盐从根到茎运输能力变弱，进而导致植物生长发育缓慢[24]。

虽然根是主要的吸收水分和矿质营养以供植物生长发育的器官，但仍有人证明植物的地上部分如叶片、果实也能吸收一定的养分[25-26]。植物叶片吸收的NO2可以转化成，再通过硝酸盐转运子将其运输到原生质内，进一步储存或利用。参与这一过程的硝酸盐转运子是NRT1.11[27]。NRT1.11是低亲和硝酸盐运输器，定位于主叶脉的原生质膜上，NRT1.12也是低亲和硝酸盐运输器。在nrt1.11～nrt1.12双突变体中，根部的大多数被转移到成熟或较大的完全伸展开的叶片中，只有少部分转移到幼嫩组织中[28]，表明NRT1.11和NRT1.12参与在木质部向韧皮部的转移和发育叶片的再分配。

3.3 NRT2家族

NRT2.1是NRT2家族的第1个成员，主要在根中表达，从土壤中吸收硝酸盐。在拟南芥中NRT2.1与另一个硝酸盐吸收相关蛋白NAR2.1组成一个四聚体原生质膜复合体，其中2个亚基是NRT2.1，另外2个亚基是NAR2.1。NRT2.1的转运活性依赖于NAR2.1，但其具体机制尚不清楚。酵母双杂交和双分子荧光互补试验证明，NRT2家族的7个成员中，除了NRT2.7，其余6个成员都与NAR2.1存在强烈的相互作用[29]。

NRT2.2与NRT2.1共同作用于拟南芥诱导型高亲和系统，对组成型高亲和系统和低亲和系统都作用很小或没有作用。在诱导型高亲和系统中NRT2.1起主要作用，当NRT2.1缺失时，作为候补成员NRT2.2的功能成倍增加[30]。NRT2.3在水稻中已被克隆出来，同样也是高亲和硝酸盐运输器，它被选择性剪切成NRT2.3a和NRT2.3b。其中，NRT2.3a在硝酸盐从根到茎的运输方面起作用，NRT2.3b在硝酸盐的积累和活化再利用方面必不可少[31]。

在长期进化过程中，植物不仅产生了适应低氮和高氮2种环境的系统，还进化出了氮饥饿条件下的应对机制。NRT2.4在低氮或氮饥饿条件下被诱导表达，它在侧根和茎的韧皮部内或附近表达，这与NRT2.1的表达模式完全不同，或者可以说二者是互补表达[21]。

NRT2.5是高亲和性硝酸盐转运子，存在于根毛区的表皮、皮层和成熟叶片的小叶脉，其表达模式与NRT2.4相似，在氮饥饿，特别是长时间N饥饿条件下发挥作用。在无氮条件下，NRT2.5通过与NRT2.1，NRT2.2及NRT2.4相互作用，确保对硝酸盐的有效吸收和向韧皮部的有效运输来支持植物的生长[2]。NRT2.5与NRT2.6相互作用在硝酸盐的吸收应答和植物组织间硝酸盐分配方面起着重要作用。此外，NRT2家族还能与根际微生物PGPRs互作，产生细菌性产物来促进植物生长。在有叶杆菌属假单胞菌STM196存在的情况下，NRT2.5与NRT2.6能够促进拟南芥生长，STM196与侧根高的硝酸盐含量相拮抗而抑制侧根发育，在此过程中，NRT2.5和NRT2.6被强烈地上调表达[32]。NRT2.6与其他NRT2家族不同，它是低亲和性硝酸盐运输器。它虽然在植物大部分组织中表达都很弱，但试验结果仍然能显示出NRT2.6在营养器官中比生殖器官中表达量较高。NRT2.6除了能与细菌相互作用促进植物生长，还与应对生物或非生物胁迫方面和活性氧ROS产物的积累方面有一定关系[33]。

NRT2.7是高亲和性运输器，在成熟种子中特异表达，参与种子硝酸盐装载及储存。但对nrt2.7突变体表现出花青素的积累和氧化，而硝酸盐含量没有明显变化或受到影响[34]。

3.4 CLC家族

CLC家族作为氯化物通道或离子转运器广泛存在，该家族编码逆向运输器[35]。家族中的不同成员分布在不同细胞器的膜上，介导硝酸盐向不同细胞器的运输，它们协同作用，共同维持细胞内离子平衡。

CLCa是CLC家族中不可或缺的一员，当CLCa在非洲爪蟾卵母细胞中表达时，它能更有效地介导和H+的交换，利用pH梯度积累而不是介导Cl-和H+的交换。和H+交换这一过程能够被ATP可逆地抑制，ATP与CLCa的C末端区域相互作用，抑制液泡中电流和质子泵活性，最高可以抑制其60%的活性，而AMP能够与ATP竞争结合，预防抑制作用的发生[37]。CLCe与CLCa在硝酸盐运输途径中有着相似的功能，只是CLCe存在于叶绿体的类囊体膜上。clca和clce突变体表现出了相似的表型特征，如硝酸盐含量变低、亚硝酸盐含量变高、几个硝酸盐运输基因出现了下调表达等，表明CLCa和CLCe在硝酸盐吸收途径中相互作用共同维持着细胞内氮的稳态[38]。

CLCd在反面高尔基体中发挥作用。clcd突变体没有造成Cl-和的含量变化，而是使根的生长受损，同时提高了对V型ATPase的抑制剂吉他霉素的敏感性，这是因为CLCd与V型ATPase结合调控细胞内腔的pH[17]。

4 其他调控因子

除以上提到的几个基因家族外，还有许多基因也参与硝酸盐调控网络，如和谷氨酰胺对硝酸盐运输蛋白具有抑制作用[41-42]；ADof转录因子能提高NUE；CCA1能够调控N代谢；硝酸盐诱导基因LBD37，LBD38，LBD39抑制硝酸盐吸收基因的表达；一个bZIP转录因子TGA4，通过增加硝酸盐运输和积累来应对干旱胁迫[43]；TGA1和TGA4通过调控NRT2.1和NRT2.2的表达来对硝酸盐做出应答[44]；NLA基因编码泛素连接酶用于对硝酸盐的适应反应；E-box，Myb和Alfin1这3个转录因子共同组成了NIA1启动子的增强子；光敏色素感受光可以诱导N吸收相关基因表达；依赖NRT1.1功能的AFB3和NAC4基因在拟南芥根中表达，可以调控硝酸盐；NLP7编码一个bZIP DNA结合蛋白，NRG2在硝酸盐的诱导下与转录因子NLP7在蛋白层面相互作用[45]；NRG2在NRT1.1的上游调控其表达；ANR1/MADS-box能够被硝酸盐饥饿所诱导，控制侧根生长[46]；CBL蛋白与CIPK8，CIPK23蛋白激酶相互作用正调控硝酸盐起始反应[5]；ANR1转录因子参与硝酸盐介导的侧根生长和根结构构建[47]；在多种物种中都证明，谷氨酰胺合成酶（GS1）能够提高氮素利用效率，与谷氨酰胺酮戊二酸转氨酶（GOGAT）一起在N吸收过程起作用，并提高产量；糖类转运蛋白（STP13）、早期根瘤素基因都能提高水稻N含量、谷物产量及生物量；转录因子DOF1和TaNAC2-5A可促进小麦氮肥利用效率；硝酸盐运输蛋白的表达还受pH[48]及昼夜节律[49]等的调节。

5 展望

随着城市面积的不断扩张以及耕地面积的相应减少，粮食安全逐渐成为人类关注的焦点。通过提高氮素利用效率来提高我国粮食产量迫在眉睫。随着分子育种方面的技术不断成熟以及高通量技术的发展，在分子层面研究氮素利用效率已经成为提高粮食产量的捷径。尽管本文综述了与硝酸盐调控网络相关的一系列基因家族的作用，分析了不同家族成员之间的互作及调控关系，但硝酸盐介导的信号网络通道错综复杂，人们目前所了解的仅仅是冰山一角。与大宗作物玉米和水稻相比，谷子更耐低氮[50]，是研究氮素高效利用的理想作物，未来应加强相关研究。

［1］郝国伟，白牡丹，高鹏，等.氮磷钾肥对玉露香梨果实矿质元素含量的影响[J].山西农业科学，2017，45（1）：60-62，66.

［2］CHEN Z C，MA J F.Improving nitrogen use efficiency in rice through enhancing root nitrate uptake mediated by a nitrate transporter，NRT1.1B[J].J Genet Genomics，2015，42（9）：463-465.

［3］LEZHNEVA L，KIBA T，FERIA-BOURRELLIER A B.The Arabidopsis nitrate transporter NRT2.5 plays a role in nitrate acquisition and remobilization in nitrogen-starved plants[J].Plant J，2014，80（2）：230-241.

［4］LERANS，VARALAK，BOYER J C.Aunified nomenclature ofNITRATE TRANSPORTER 1/PEPTIDETRANSPORTER family members in plants[J].Trends Plant Sci，2014，19（1）：5-9.

［5］HUH C，WANGYY，TSAYYF.AtCIPK8，a CBL-interactingprotein kinase，regulates the low-affinity phase of the primary nitrate response[J].Plant J，2009，57（2）：264-278.

［6］WILLIAMS L，MILLER A.Transporters responsible for the uptake and partitioning of nitrogenous solutes[J].Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol，2001，52：659-688.

［7］WANG Y Y，HSU P K，TSAY Y F.Uptake，allocation and signaling ofnitrate[J].Trends Plant Sci，2012，17（8）：458-467.

［8］TSAY Y F，SCHROEDER J I，FELDMANN K A.The herbicide sensitivity gene CHL1 of Arabidopsis encodes a nitrate-inducible nitrate transporter[J].Cell，1993，72（5）：705-713.

［9］HO C H，LIN S H，HU H C.CHL1 functions as a nitrate sensor in plants[J].Cell，2009，138（6）：1184-1194.

［10］LAUGIER E，BOUGUYON E，MAURIES A.Regulation of highaffinity nitrate uptake in roots of Arabidopsis depends predominantly on posttranscriptional control of the NRT2.1/NAR2.1 transport system[J].Plant Physiol，2012，158（2）：1067-1078.

［11］MANDADI K K，MISRA A，REN S.BT2，a BTB protein，mediates multiple responses to nutrients，stresses，and hormones in Arabidopsis[J].Plant Physiol，2009，150（4）：1930-1939.

［12］ARAUS V，VIDAL EA，PUELMA T.Members of BTB gene family of scaffold proteins suppress nitrate uptake and nitrogen use efficiency[J].Plant Physiol，2016，171（2）：1523-1532.

［13］LIUKH，HUANGC Y，TSAY Y F.CHL1 is a dual-affinitynitrate transporter of Arabidopsis involved in multiple phases of nitrate uptake[J].Plant Cell，1999，11（5）：865-874.

［14］CHAO D Y，LIN H X.Nitrogen-use efficiency：Transport solution in rice variations[J].Nat Plants，2015，1：15096.

［15］VERT G，CHORY J.A toggle switch in plant nitrate uptake[J]. Cell，2009，138（6）：1064-1066.

［16］GUO F Q，YOUNG J，CRAWFORD N M.The nitrate transporter AtNRT1.1（CHL1）functions in stomatal opening and contributes to drought susceptibility in Arabidopsis[J].Plant Cell，2003，15（1）：107-117.

［17］VON DER FECHT-BARTENBACH J，BOGNER M，KREBS M. Function ofthe anion transporter AtCLC-d in the trans-Golgi network[J].Plant J，2007，50（3）：466-474.

［18］HU B，WANG W，OU S.Variation in NRT1.1B contributes to nitrate-use divergence between rice subspecies[J].Nat Genet，2015，47（7）：834-838.

［19］ALMAGRO A，LIN S H，TSAY Y F.Characterization of the Arabidopsis nitrate transporter NRT1.6 reveals a role ofnitrate in early embryodevelopment[J].Plant Cell，2008，20（12）：3289-3299.

［20］DRECHSLER N，ZHENG Y，BOHNER A.Nitrate-dependent control of shoot K homeostasis by the nitrate transporter1/teptide transporter family member NPF7.3/NRT1.5 and the stelar K+outward rectifier SKOR in Arabidopsis[J].Plant Physiol，2015，169（4）：2832-2847.

［21］KIBA T，FERIA-BOURRELLIER A B，LAFOUGE F.The Arabidopsis nitrate transporter NRT2.4 plays a double role in roots and shoots of nitrogen-starved plants[J].Plant Cell，2012，24（1）：245-258.

［22］FAN S C，LIN C S，HSU P K.The Arabidopsis nitrate transporter NRT1.7，expressed in phloem，is responsible for source-to-sink remobilization ofnitrate[J].Plant Cell，2009，21（9）：2750-2761.

［23］LI J Y，FU Y L，PIKE S M.The Arabidopsis nitrate transporter NRT1.8 functions in nitrate removal fromthe xylemsap and mediates cadmiumtolerance[J].Plant Cell，2010，22（5）：1633-1646.

［24］WANG Y Y，TSAY Y F.Arabidopsis nitrate transporter NRT1.9 is important in phloemnitrate transport[J].Plant Cell，2011，23（5）：1945-1957.

［25］BERTHELOOTJ，COURNEDE PH，ANDRIEUB.NEMA，a functional-structural model ofnitrogen economywithin wheat culms after flowering.I.Model description[J].Ann Bot，2011，108（6）：1085-1096.

［26］FERNANDEZ V，BROWN P H.From plant surface to plant metabolism：the uncertain fate of foliar-applied nutrients[J].Front Plant Sci，2013，4：289.

［27］HU Y，FERNANDEZ V，MA L.Nitrate transporters in leaves and their potential roles in foliar uptake of nitrogen dioxide[J].Front Plant Sci，2014，5：360.

［28］HSU P K，TSAY Y F.Two phloem nitrate transporters，NRT1.11 and NRT1.12，are important for redistributing xylem-borne nitrate toenhance plant growth[J].Plant Physiol，2013，163（2）：844-856.

［29］KOTUR Z，MACKENZIE N，RAMESH S.Nitrate transport capacity of the Arabidopsis thaliana NRT2 family members and their interactions with AtNAR2.1[J].NewPhytol，2012，194（3）：724-731.

［30］LI W，WANG Y，OKAMOTO M.Dissection of the AtNRT2.1：At-NRT2.2 inducible high-affinity nitrate transporter gene cluster[J]. Plant Physiol，2007，143（1）：425-433.

［31］TANG Z，FAN X，LI Q.Knockdown of a rice stelar nitrate transporter alters long-distance translocation but not root influx[J].Plant Physiol，2012，160（4）：2052-2063.

［32］KECHID M，DESBROSSES G，ROKHSI W.The NRT2.5 and NRT2.6 genes are involved in growth promotion of Arabidopsis by the plant growth-promoting rhizobacterium（PGPR）strain Phyllobacterium brassicacearum STM196[J].New Phytol，2013，198（2）：514-524.

［33］DECHORGNAT J，PATRIT O，KRAPP A.Characterization of the Nrt2.6 gene in Arabidopsis thaliana：a link with plant response to biotic and abiotic stress[J].PLoSOne，2012，7（8）：e42491.

［34］DAVID L C，DECHORGNAT J，BERQUIN P.Proanthocyanidin oxidation of Arabidopsis seeds is altered in mutant of the high-affinity nitrate transporter NRT2.7[J].J Exp Bot，2014，65（3）：885-893.

［35］GEELEN D，LURIN C，BOUCHEZ D.Disruption of putative anion channel gene AtCLC-a in Arabidopsis suggests a role in the regulation ofnitrate content[J].Plant J，2000，21（3）：259-267.

［36］BERGSDORF E Y，ZDEBIKAA，JENTSCH TJ.Residues important for nitrate/proton couplingin plant and mammalian CLCtransporters[J].J Biol Chem，2009，284（17）：11184-11193.

［37］DE ANGELI A，MORAN O，WEGE S.ATP binding to the C terminus of the Arabidopsis thaliana nitrate/proton antiporter，At-CLCa，regulates nitrate transport into plant vacuoles[J].J Biol Chem，2009，284（39）：26526-26532.

［38］MONACHELLO D，ALLOT M，OLIVA S.Two anion transporters AtClCa and AtClCe fulfil interconnecting but not redundant roles in nitrate assimilation pathways[J].New Phytol，2009，183（1）：88-94.

［39］VON DER FECHT-BARTENBACH J，BOGNER M，DYNOWSKI M.CLC-b-mediatedexchange across the tonoplast of Arabidopsis vacuoles[J].Plant Cell Physiol，2010，51（6）：960-968.

［40］JOSSIER M，KRONIEWICZ L，DALMAS F.The Arabidopsis vacuolar anion transporter，AtCLCc，is involved in the regulation of stomatal movements and contributes to salt tolerance[J].Plant J，2010，64（4）：563-576.

［41］MUNOS S，CAZETTES C，FIZAMES C.Transcript profiling in the chl1-5 mutant of Arabidopsis reveals a role of the nitrate transporter NRT1.1 in the regulation of another nitrate transporter，NRT2.1[J].Plant Cell，2004，16（9）：2433-2447.

［42］VIDMAR J J，ZHUO D，SIDDIQI MY.Regulation of high-affinity nitrate transporter genes and high-affinitynitrate influxbynitrogen pools in roots ofbarley[J].Plant Physiol，2000，123（1）：307-318.

［43］ZHONGL，CHEND，MIND.AtTGA4，a bZIP transcription factor，confers drought resistance by enhancing nitrate transport and assimilation in Arabidopsis thaliana[J].BiochemBiophys Res Commun，2015，457（3）：433-439.

［44］ALVAREZ J M，RIVERAS E，VIDAL E A.Systems approach identifies TGA1 and TGA4 transcription factors as important regulatory components of the nitrate response of Arabidopsis thaliana roots[J].Plant J，2014，80（1）：1-13.

［45］XU N，WANG R.The Arabidopsis NRG2 protein mediates nitrate signaling and interacts with and regulates key nitrate regulators[J]. Plant Cell，2016，28（2）：485-504.

［46］WANG R，GUAN P，CHEN M.Multiple regulatory elements in the Arabidopsis NIA1 promoter act synergistically to form a nitrate enhancer[J].Plant Physiol，2010，154（1）：423-432.

［47］GAN Y，BERNREITER A，FILLEUR S.Overexpressing the ANR1 MADS-box gene in transgenic plants provides newinsights into its role in the nitrate regulation of root development[J].Plant Cell Physiol，2012，53（6）：1003-1016.

［48］ZHOUJ J，THEODOULOUF L，MULDINI.Cloningand functional characterization of a Brassica napus transporter that is able to transport nitrate and histidine[J].J Biol Chem，1998，273（20）：12017-12023.

［49］LEJAY L，TILLARD P，LEPETIT M.Molecular and functional regulation of twouptake systems by N-and C-status of Arabidopsis plants[J].Plant J，1999，18（5）：509-519.

［50］梁兴萍，冯唯欣，秦鹏飞，等.谷子耐低氮品种的筛选[J].山西农业科学，2016，44（12）：1747-1750，1757.

Molecular Regulatory Network of Nitrate Absorption and Transportation

ZHANGRuijuan1，2，YANGZhirong3
（1.College ofLife Science，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801，China；2.College ofGraduate，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801，China；3.College ofArts and Sciences，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801，China）

Nitrogen,as one ofthe important and restrictive factors ofcrop yield,plays crucial roles in plant growth and development. This paper reviewed the gene families ofnitrate regulatorynetwork and the interactions between them.Finally,it presented the prospect of plant nitrate regulation network in the future.This review provides a useful reference for further research on plant nitrate absorption, transport,storage and reuse,and the molecular breedingfor nitrogen use efficiency.

nitrate;gene families;regulatorynetworks;nitrogen use efficiency

10.3969/j.issn.1002-2481.2017.05.46

Q945.12

：A

：1002-2481（2017）05-0861-06

2016-11-30

山西省回国留学人员科研资助项目（2015-067）；山西省留学回国人员科技活动择优资助项目（2014-11）；山西省自然科学基金项目（201601D011071）

张瑞娟（1991-），女，山西长治人，在读硕士，研究方向：氮素高效利用机制。杨致荣为通信作者。