赵威，王艳杰，李亚鸽

(河南科技大学农学院，河南 洛阳 471023)



草地入侵植物对枝叶去除的生理生态响应：模式、机理与研究展望

赵威*，王艳杰，李亚鸽

(河南科技大学农学院，河南 洛阳 471023)

外来植物对草地生态系统的入侵会导致草地生物多样性降低、植被生产力下降、生态环境日趋恶化等严重后果，要想有效防治草地入侵植物，深入了解其生理生态特性十分关键。根据国内外利用刈割这一常规管理方法控制草地入侵植物的现状，对草地入侵植物响应枝叶去除处理的模式与机理相关研究展开综述，并得出以下主要结论：(1)草地入侵植物倾向于利用补偿性光合作用模式保证和提高其光合作用能力；(2)通过快速的茎叶再生机制来补偿光合器官和地上生物量的损失；(3)改变土壤微生物群落结构使其更有利于入侵植物的生长；(4)入侵植物利用高效和多样化的资源分配策略促进再生；(5)入侵植物将更多能量优先分配到繁殖器官以维持种群稳定；(6)草地入侵植物在不同发育阶段对枝叶去除的耐受性差异较大。并且，本研究对刈割控制草地入侵植物的优势与不足进行了简要分析，并提出了三点防治草地入侵植物的具体建议。此外，建议在今后的相关研究中，研究者应重点考虑草地入侵植物响应枝叶去除的分子机理,以及放牧草地入侵植物对全球变化的响应机制，以巩固与拓展科学高效防治草地入侵植物的理论基础。

草地；入侵植物；枝叶去除；响应模式；响应机理

入侵植物(invasive plants)又称为非本地的、外来的有害植物，其进入新栖息地后由于缺乏有效管理和自然天敌限制，导致此类植物快速生长繁殖和扩散，并倾向于形成单一优势种群[1]。草地生态系统分布范围广泛、生态环境脆弱，很容易成为入侵植物的新栖息地，这使草地生态系统的结构和功能受到重大威胁[2]。入侵植物进入草地后不仅与本地植物竞争养分、水分与空间，还能通过侵略和干涉本地植物的物种多样性，减少或降低原有植物群落中的优势植物，使草地生态系统生物多样性降低、草地生产力下降、草场质量趋于恶化、牧草大幅减产[3-6]。草地入侵植物的竞争优势不仅来源于自身强大的繁殖能力，也依赖其对新环境极强的生理生态适应性。多数草地入侵植物能够通过改变自身生物量分配模式及形态可塑性，以适应入侵地不同的光照、温度、水分条件以及土壤养分条件。例如，三叶鬼针草(Bidenspilosa)在形态及生长特性上对光因素有很强的可塑性；加拿大一枝黄花(Solidagocanadensis)对低温有很好的适应性；五爪金龙(Ipomoeacairica)通过改变自身化感作用潜力和生物量分配模式增强对水分变化的适应能力等等[7-9]。此外，草地入侵植物通常能够产生大量小而轻的种子，具有快速的繁殖能力，有些种类甚至可以产生生物毒素以拮抗其他草地植物生长，这些均为其对逆境的快速适应提供了相对优势[1]。此外，草地入侵植物会改变土壤的养分平衡，引起入侵地土壤微生物群落发生变化，进而影响土壤微生物多样性，使土壤条件更利于自身的生长[10-14]。总之，具有极强生理生态适应性的外来植物入侵草地后，不仅影响人类和家畜的健康，还会破坏草地生态系统的功能，严重干扰草地生态系统的平衡和稳定[15]。

近年来，生态学家们研究总结出了多种草地入侵植物控制手段，包括短暂而迅速控制一定范围内入侵植物的机械或物理手段、用某种具有生态价值的本地植物来代替入侵植物的替代控制手段、喷洒化学药剂抑制其生长的化学控制手段、从原产地引入天敌的生物控制手段，以及根据不同环境条件采取措施的综合防治手段等等[16]。尽管控制入侵植物的方法有很多，但在实施过程中均发现具有较多的局限性，并且需要付出很大的经济成本[17]。一个重要原因是，人们过度倾向于只消除入侵植物地上部分这种短效的方法，却忽略了入侵植物高度的胁迫耐受性和强大的补偿再生机制。所以，针对目前国内外利用刈割(clipping)控制草地入侵植物这一常规管理方法的相关研究进行综述，探讨了枝叶去除(defoliation)后入侵植物的生理生态响应模式，并对入侵植物枝叶去除后的生理生态响应机理进行了总结，期望为更有效的利用刈割手段管理入侵植物提供一定的理论依据。

1 草地入侵植物对枝叶去除的响应模式与机理

1.1 光合生理

叶片是植物进行光合作用的主要场所，为植物的生长和繁殖提供了必要的物质和能量。多数植物在刈割后其剩余叶片会增强光合速率来补偿失去的叶面积，以尽可能减少植物生长和繁殖所受的影响[18]。虽然部分研究认为，对入侵植物进行枝叶去除可以减少其光合作用面积，进而降低入侵植物地上净初级生产量[19]。但事实上，许多草地入侵植物枝叶去除后的光合作用能力和光能利用率均比本土植物要高[20-22]，且能利用自身优势应对枝叶去除所带来的损失。例如，对入侵植物五爪金龙进行枝叶去除的试验研究发现，随着去叶强度的增加，其气孔限制减小而二磷酸核酮糖羧化酶含量增加，植株剩余叶片的光合作用率也有所增加[23]。对入侵植物北美车前(Plantagovirginica)光合生理生态研究证实，北美车前具有较高的光合速率及光补偿点，这使得植株在进行枝叶去除后仍具有较高的光合速率，使其可以更好的捕获和利用光资源[21]。加拿大一枝黄花进行枝叶去除后，其剩余叶片的气孔导度微高于未进行枝叶去除植株，这表明在枝叶去除后其叶面积的损失可能被剩余叶片气体交换能力的增强所补偿，因此有较高的光合作用强度[24-28]。而对入侵植物高大一枝黄花(Solidagoaltissima)进行枝叶去除处理后同样发现，其剩余叶片光合作用速率增加，并且再生叶片具有更高的比叶面积，这些改变均有力地证明了该种植物具有应对去叶伤害胁迫的补偿性光合作用能力[29]。补偿性光合作用是指对植物进行部分去叶处理后，通过增加剩余叶片的光合作用率以补偿部分叶片损失而导致的光合作用面积减少的一种现象[24]。针对草地入侵植物这种光合生理机制的大量研究表明，枝叶受损后植株通过增加剩余叶片的光合作用速率进行补偿性光合作用，这可能是草地入侵植物应对刈割等物理伤害胁迫的重要机制[25-27]。

1.2 地上生物量

适度的枝叶去除能够促进植物叶片的再生，但在促进植物入侵成功和持久性方面，生物量的补偿又是一个重要因素[29]。草地入侵植物对相对恶劣的环境条件具有很强的耐受性，并且可以利用自身良好的再生能力对一定程度的去叶干扰产生积极响应。对入侵植物五爪金龙进行25%的去叶强度处理时，植株的地上生物量不受影响；而当去叶强度大于50%时，其地上生物量才会显著降低。这说明五爪金龙对中低强度的枝叶去除干扰具有一定的耐受性[23]。其他的一些草地入侵植物对枝叶去除有着更积极的响应策略，例如，入侵北美草地的圆叶鸭拓草(Commelinabenghalensis)和本土植物进行枝叶去除后对比发现，圆叶鸭拓草相比本地植物能产生更高的最终生物量，但这种情况仅出现在土壤资源丰富的高质量环境中，说明作为入侵植物的鸭拓草科对良好的生长环境具有投机性效应[30]。对入侵植物黄顶菊(Flaveriabidentis)进行轻度刈割后，其地上生物量出现超补偿现象，重度刈割才会显著抑制黄顶菊的生长和地上生物量的积累[31-32]。生物量的转移也是草地入侵植物应对枝叶去除的重要方式之一。对薇甘菊(Mikaniamicrantha)的研究发现，在枝叶去除的胁迫下，薇甘菊会将更多储存在根系中和光合作用新合成的物质优先分配到地上部分，重点补偿主要光合器官—叶片的损失，以应对枝叶去除对植株造成的整体光合能力降低的损失[33]。总之，地上生物量的减少是草地入侵植物在枝叶去除后最明显的形态变化，而其超强再生性和补偿生长机制则是对这种损害的积极响应。

1.3 根系系统

地下生态系统是维持植物生长的重要组成，对入侵植物来说同样如此。外来植物的入侵会导致本土草地土壤群落组成和功能的改变，从而使土壤微生物更有利于草地入侵植物的建植和生长[34]。草地入侵植物南美蟛蜞菊(Wedetiatrilobata)与丛植菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF) 关系密切，研究认为AMF在一定程度上能够促进南美蟛蜞菊的生长[14]。对入侵北美的斑点矢车菊(Centaureamaculosa)及两种当地植物爱荷达羊茅(Festucaidahoensis)和穗状花冰草(Pseudoroegneriaspicata)进行枝叶去除的对比试验发现，与两种本地植物相比，斑点矢车菊根系中的AMF水平最高，确保斑点矢车菊在遭受枝叶去除胁迫后能够更有效的利用土壤养分，从而具备更强的种间竞争力[35]。美国加州中部的马耳他矢车菊(Cetaureamelitensis)在枝叶去除后植株的最终生物量显著减少，但在土壤真菌的帮助下，却能够夺取当地一种单花针茅属草本植物Nassellapulchra所固定的光合产物，对所损失的地上部分进行补偿，表明与土壤真菌的共生效应能增加枝叶受损后马耳他矢车菊的补偿能力，这可能是其作为成功入侵植物的重要机制[36]。上述研究证明，作为地下生态系统的重要组成部分，AMF在宿主植物遭受枝叶去除后能够及时保障其资源摄取能力，使其具备更强的种间竞争力，最终促进外来植物成功入侵草地。

1.4 资源分配

入侵植物在抵御食草动物的啃食时，会将更多资源分配到地上部分，这种资源分配方式既可提高入侵植物的竞争力，又可增强入侵植物对地上昆虫取食的耐受性[37]，这对于指导入侵植物的防治具有重要意义。飞机草(Chromolaenaodorata)是一种恶性入侵杂草，对其进行枝叶去除后飞机草会改变自身的资源分配格局，使资源更多的分配到植物的繁殖体和根系的储备中，这证明飞机草对营养器官受损的耐受性与植株对资源的重新分配有密切联系[38]。一般情况下，合理的枝叶去除有减缓根系生长而促进地上部分生长的作用，使植株的根冠比降低，增强植物对枝叶去除的耐受性[40]。在对豚草(Ambrosiaartemisiifolia)进行去叶处理后其根冠比明显降低，资源更多的向地上部分分配，这种资源分配机制很大程度地增加了豚草对枝叶去除的耐受性[39]。入侵北美的植物欧洲白前(Vincetoxicumrossicum)在苗期进行枝叶去除，其植株的根冠比降低，表明在枝叶去除后其地上部分得到了生物量的优先分配[41]。除了以上生物量及根冠比的资源分配之外，草地入侵植物在枝叶去除后还有更灵活多样的资源分配方式。例如，对入侵北美草地的植物乳浆大戟(Euphorbiaesula)进行枝叶去除，探究其二氧化碳分配模式的试验发现，其发达的根系统中二氧化碳的分配是不间断的，并不因为枝叶去除而增加地上部分的碳分配，说明乳浆大戟的资源分配机制具有选择性响应[40]。北美入侵植物葱芥(Alliariapetiolata)，通过增加生长速率、激活休眠分生组织、植物形态结构重建和改变分配模式等方式，使受损器官得以再生[42]。大叶醉鱼草(Buddleiadavidii)在去叶后会启动补偿反应，通过短暂的光捕捉调整与N资源的优先分配来缓和叶片的损失，然而随着时间的推移这种补偿作用会趋于衰退[43]。草地入侵植物在枝叶去除后资源分配的高效与多样，使其能够更加积极应对枝叶去除胁迫，迅速恢复自身生长，这为对其进行有效治理增加了难度。

1.5 繁殖策略

入侵植物的繁殖能力高低对于其入侵成功与否具有重要意义，较强的繁殖能力有助于外来植物对草地的成功入侵[44]。入侵植物一般具有较高的繁殖分配系数，繁殖能力非常强大[45-46]。典型入侵植物加拿大一枝黄花既能进行有性繁殖(地上种子繁殖)，又能进行无性繁殖(地下根状茎繁殖)，这使其在所入侵的栖息地具有很强的竞争优势和对逆境的适应能力[37]。但在刈割条件下，加拿大一枝黄花不仅芽的相对增长率有所降低，花序的生物量也明显减少，但其仍能够利用无性繁殖维持种群扩张[47]。入侵美国草地的旱雀麦(Bromustectorum)在颖果期进行2.5 cm的枝叶去除，虽然能够显著降低其种子生产密度，但是其庞大的土壤种子库在一段时期内仍然能够维持其一定的种群密度[48]。以种子进行繁殖是直立委陵菜(Potentillarecta)的唯一繁殖方式，枝叶去除不仅可以消耗其地上生物量，更能有效降低其种子产量，而且花和果实的数量也明显减少[49]。然而直立委陵菜具有强大的抗干旱胁迫能力，其残留在土壤中的种子在干旱条件下依然可以萌发，幼苗也可以正常生长。与直立委陵菜相似，枝叶去除可使少花蒺藜(Cenchruspauciflorus)的结实数量显著降低[50-51]，但其具有另外一种独特的响应机制，即当刺苞中包含的两粒种子中的一粒萌发形成的植株受损死亡时，另一粒未萌发的种子才会萌发，这样就有效保证了个体的存活数量。而单花矢车菊(Centaureauniflora)在枝叶去除后虽然导致其生物量和花序的减少，但在长期和重度的去叶处理下，所有的植株都能幸存下来，在胁迫终止后迅速恢复正常的繁殖能力，对枝叶去除表现出超强的耐受性[52]。从上述研究结果可知，草地入侵植物的繁殖能力非常强大，而且具有多种适应枝叶去除胁迫的机制。虽然大多草地入侵植物的有性繁殖对枝叶去除处理的负响应较为明显，但仅仅去除其有性繁殖器官还不能作为防治草地入侵植物的绝对有效手段，尤其是对有性繁殖和无性繁殖能力均很强的入侵植物。

1.6 发育阶段

虽然草地入侵植物对枝叶去除具有很强的耐受性，但在其各个发育阶段，这种耐受响应也是不尽相同的。在开花期对斑点矢车菊进行枝叶去除，能够有效抑制其可繁殖种子的形成[51]。同样，在开花早期对互花米草(Spartinaalterniflora)进行刈割处理，其地上生物量、分株密度、冠层高度、抽穗率均表现出明显地减少或降低[53]。通过对5种外来入侵植物黑麦草(Loliumperenne)、空心莲子草(Alternantheraphiloxeroides)、三叶鬼针草、薇甘菊和胜红蓟(Ageratumconyzoides)进行枝叶去除处理的对比试验发现，在不同生长发育时期进行枝叶去除处理后，5种植物的补偿能力均不相同，主要表现在枝叶去除处理后植株部分主茎伸长和分枝能力差异显著，证明5种植物的形态可塑性在不同生长阶段存在明显差异[54]。而截叶铁扫帚(Sericealespedeza)在第一个生长季节时，其成熟个体并不受刈割的影响；而在第二个生长季节进行刈割，虽然截叶铁扫帚的生长受到一定影响，但受损植株仍然能够再生生长[55]。少花蒺藜在生长早期进行低位刈割后，受损植株能迅速进行伸长生长；而在生长后期的高位刈割则会形成较多的再生分支，此项研究明确指出少花蒺藜在刈割后会出现超补偿生长现象[50]。草地入侵植物金银忍冬(Loniceramaackii)在幼苗期和繁殖前期进行枝叶去除发现，虽然植株体内的过氧化物酶活性随时间下降，但叶片中的蛋白质含量却一直在增加，茎的径向生长速率和比叶面积并没有变化。幼苗期对枝叶去除强大的耐受性可能是金银忍冬入侵草地的重要机制[56]。草地入侵植物在不同发育阶段对枝叶去除的不同响应，可以作为控制某些入侵植物的理论参考依据。

2 总结与展望

入侵植物的危害具有广泛性、破坏性、持久性等特点。目前国内外有关入侵植物的生理生态学特征、入侵途径和机制等研究已逐渐深入[57]，然而刈割对草地入侵植物的影响相关研究还不深入，对刈割控制草地入侵植物的优势与不足还未做出相应评价。通常认为，刈割可以抑制植物的正常生长，损害植物的组织[58]。对草地入侵植物来说，刈割处理的确能够在短时期内大量消耗其地上生物量，且与刈割的强度和频度密切相关，例如在少花蒺藜孕穗期对其进行低位刈割(留茬高度为2 cm)可获得短期良好的防治效果[50]。然而，刈割在控制草地入侵植物的效果方面也存在许多不足，例如无法彻底清除根茎和种子等地下繁殖体、对一些入侵植物没有控制作用等。作为目前最常用的防治草地入侵植物的手段之一，刈割在实际的应用中似乎有些盲目，人们过度倾向于仅消除入侵植物地上部分这种短效的方法，却忽略了入侵植物强大的繁殖能力、高度的胁迫耐受性和高效的补偿再生机制。因此，深入了解枝叶去除后入侵植物的补偿性光合响应、对资源的利用方式、与AMF的共生关系、有性与无性繁殖策略等生理生态特性，在今后有针对性的治理草地入侵植物的实践中意义重大。

通过上述分析，对利用刈割手段防治草地入侵植物提出以下三点具体建议：1)虽然对枝叶去除有多种生理生态对策，但是增加枝叶去除频率、增大枝叶去除强度以及对繁殖器官和营养器官的选择性去除，在一定时期和一定程度上能够有效地约束多数草地入侵植物扩散蔓延；2)在入侵植物的不同发育阶段，对其进行枝叶去除处理会产生不同效果。在开花前期或开花期对一些入侵植物进行枝叶去除，能有效抑制其种子的产生数量和有性繁殖率；3)在草地入侵植物较为单一或者入侵植物即将代替本地植物群落的区域，实施大面积的地上刈割和地下土壤熏蒸，可以大幅缩减入侵植物土壤种子库规模，降低与入侵植物共生的AMF数量，进而有效降低其资源利用能力，大幅提高枝叶去除处理效果。

虽然对入侵植物枝叶去除后的生理生态响应进行了一些总结，但在今后的研究中应重点考虑草地入侵植物应对枝叶去除的分子机理，以及全球变化背景下草地入侵植物的响应机制，以巩固与拓展科学高效防治草地入侵植物的理论基础。对水稻(Oryzasativa)幼苗进行枝叶去除后探讨其早期基因诱导路径响应的研究发现，剩余水稻组织在2 h内能立即调整其基因表达谱，进而调控其淀粉、蔗糖的合成与转运。该研究在分子水平上很好地解释了植物在枝叶去除后基因表达路径的响应机制[59]。在对羊草(Leymuschinensis)枝叶去除后探讨诱导其蔗糖转运蛋白LcSUT1基因表达的研究也表明，诱导蔗糖转运蛋白表达的原因不是因为植物受损，而是因为受损后的羊草产生了蔗糖饥饿现象，对植物受损机制的研究来说，这是一个新颖的机制[60]。在全球变化背景下，草地入侵植物与其他组分间的关系变得更为复杂，如何防治这些入侵植物可能成为未来研究的重要内容之一[12-13]。目前已有少量研究对此进行了探讨，例如，模拟氮沉降对矢车菊属植物斑点矢车菊种群生长和竞争能力的影响发现，N沉降能提高斑点矢车菊的种群潜在的入侵危害性[61]。模拟增温对加拿大一枝黄花影响的研究表明，升温增加了加拿大一枝黄花在繁殖方面的投资及光能利用效率，增强了其对环境的适应能力[62]。此外，王翀等[63]创新性利用生态位模型在大尺度上研究紫茎泽兰(Ageratinaadenophora)适生区，并利用未来气候情景数据研究其入侵趋势，将生态位因子(ENFA)与最大熵模型(MaxENT)进行嵌套，找出了影响紫茎泽兰分布的10个主要环境因子(如冬季环境温度、暖季月降水量等)，并预测了紫茎泽兰在中国的潜在分布情况。这对研究紫茎泽兰在全球气候变化下的响应规律及综合治理来说，具有创新性指导意义。针对草地入侵植物的上述相关研究目前还未见报道。因此，从分子水平或在全球变化背景下探讨草地入侵植物对枝叶去除的响应模式与机理，是今后进一步解释入侵植物成功入侵机制的必然趋势。此外，加强入侵植物在受到化学防治或生物防治后的分子生理响应研究，也将有助于利用多种方法综合的措施，更加有效的防治草地入侵植物。

References：

[1] Westbrooks R G.Federal interagency coordination for invasive plant issues-the federal interagency committee for the management of noxious and exotic weeds (FICMNEW).American Chemical Society Symposium,2011,11:121-128.

[2] D’Antonio C M,Vitousek P M.Biological invasions by exotic grasses,the grass/fire cycle,and global change.Annual Review of Ecology and Systematics,1992,23:63-87.

[3] Wang M J,Yang M,Zhang L.Prevention and control of invasive alien plants in rangelands.Journal of Arid Land Resources and Environment,2007,21(5):126-131.

[4] Farris R L.Adaptation,Biology and Control ofSericealespedeza(Lespedezacuneata),An Invasive Species[D].Oklahoma:Oklahoma State University,2006.

[5] Fu P B,Gan Y M,Zhang H X,etal.Effects of fertilizing on the forage production and quality of alpine grassland.Pratacultural Science,2015,32(7):1137-1142.符佩斌,干友民,张洪轩,等.施肥对高寒草甸产草量和品质的影响.草业科学,2015,32(7):1137-1142.

[6] Cao J J,Shang Z H,Guo R Y,etal.Effect ofMelicaprzewalskyiinvasion on soil carbon and nitrogen pools of subalpine grassland.Grassland and Turf,2010,30(5):11-14,19.曹静娟,尚占环,郭瑞英,等.甘肃臭草入侵对亚高山草地土壤碳氮库的影响.草原与草坪,2010,30(5):11-14,19.

[7] Pan Y M,Liu M C,Tang S C,etal.Effect of light intensity on the growth characteristics ofBidenspilosa.Guihaia,2012,32(1):77-82.潘玉梅,刘明超,唐赛春,等.光强对三叶鬼针草生长特征的影响.广西植物,2012,32(1):77-82.

[8] Guo S L,Fang F.Physiological adaptation of the invasive plantSolidagocanadensisto environments.Acta Phytoecologica Sinica,2003,27(1):47-52.郭水良,方芳.入侵植物加拿大一枝黄花对环境的生理适应性研究.植物生态学报,2003,27(1):47-52.

[9] Li J,Wang R L.Effect of soil-water conditions on morphological plasticity and allelopathic potential of invasive plantIpomoeacairica(L) sweet.Ecology &Environmental Sciences,2014,23(11):1759-1763.李军,王瑞龙.土壤水分对外来入侵植物五爪金龙植株表型可塑性和化感作用的影响.生态环境学报,2014,23(11):1759-1763.

[10] Niu H B,Liu W X,Wan F H,etal.Invasive effects ofAgeratinaadenophoraSprengel (Asteraceae) on soil microbial community and physical and chemical properties.Acta Ecologica Sinica,2007,27(7):3051-3060.牛红榜,刘万学,万方浩,等.紫茎泽兰(Ageratinaadenophora)入侵对土壤微生物群落和理化性质的影响.生态学报,2007,27(7):3051-3060.

[11] Zhou L Y,Zhang Y X,Yang X M,etal.Soil nutrients ofCenchruspauciflorusin the artificial sand-fixation forest community of horqin.Acta Agrestia Sinica,2014,22(6):1381-1384.周立业,张玉霞,杨秀梅,等.科尔沁沙地典型人工固沙林群落中少花蒺藜草入侵地土壤特性.草地学报,2014,22(6):1381-1384.

[12] Lei Y B,Xiao H F,Feng Y L,etal.Impacts of alien plant invasions on biodiversity and evolutionary responses of native species.Biodiversity Science,2010,18(6):622-630.类延宝,肖海峰,冯玉龙,等.外来植物入侵对生物多样性的影响及本地生物的进化响应.生物多样性,2010,18(6):622-630.

[13] Han C C,Yang Y,Liu B R,etal.Influencing factors of soil microbial diversity in grassland.Pratacultural Science,2014,31(12):2242-2250.韩丛丛,杨阳,刘秉儒,等.草地土壤微生物多样性影响因子.草业科学,2014,31(12):2242-2250.

[14] Si C C.The Role of Exotic PlantsWedeliatrilobataSymbioses with Arbuscular Mycorrhizal Fungi in Its Invasion Mechanism[D].Zhenjiang:Jiangsu University,2014.司春灿.基于丛枝菌根真菌共生的外来植物南美蟛蜞菊入侵机理研究[D].镇江:江苏大学,2014.

[15] Mack M C,D’Antonio C M.Exotic grasses alter controls over soil nitrogen dynamics in Hawaiian woodland.Ecological Applications,2003,13(1):154-166.

[16] Sang W G.Primary analysis of invasive characteristics of alien weeds in China.Review of China Agricultural Science and Technology,2002,4(5):59-61.桑卫国.我国外来杂草入侵特点的初步分析.中国农业科技导报,2002,4(5):59-61.

[17] Zhang L H,Feng Y L,Devision K.Biological control of alien invasive weeds and the effects of biocontrol agents on nontarget native species.Acta Ecologica Sinica,2007,27(2):802-809.张黎华,冯玉龙,Devision K.外来入侵杂草的生物防治及生防因子对本地非目标种的影响.生态学报,2007,27(2):802-809.

[18] Vanderklein D W,Reich P B.The effect of defoliation intensity and history photosynthesis,growth and carbon reserves of two conifers with contrasting leaf lifespans and growth habits.New Phytologist,1999,144(1):121-132.

[19] Wang N N.Physio-ecological Responses of Invasive PlantFlaveriabidentisto Clipping Simulating Herbivory and Fertilizing Management[D].Beijing:Chinese Academy of Agriculture Science,2012.王楠楠.入侵植物黄顶菊对刈割、模拟天敌和施肥调控的生理生态响应[D].北京:中国农业科学院,2012.

[20] Liu C H.Study on the Invasion Ecology of Exotic SpeciesAlternantheraphiloxerides(Mart.) Griseb[D].Wuhan:Wuhan University,2005.刘春花.外来种喜旱莲子草的入侵生态学[D].武汉:武汉大学,2005.

[21] Pattison R R,Goldstein G,Ares A.Growth,biomass allocation and photosynthesis of invasive and native Hawaiian rainforest species.Oecologia,1998,117(4):449-459.

[22] Guo S L,Fang F,Huang H,etal.Studies on the reproduction and photosynthetic ecophysiology of the exotic invasive plant,Plantagovirginica.Guangxi Sciences,2004,28(6):787-793.郭水良,方芳,黄华,等.一枝黄花属三种欧洲入侵种的生态学研究概况.广西科学,2004,11(1):69-74.

[23] Li W H,Tian X S,Luo J N,etal.Effects of simulated defoliation on growth and photosynthetic characteristics of an invasive liana,Ipomoeacairica(Convolvulaceae).Invasive Plant Science &Management,2012,5(2):282-289.

[24] Nowak R S,Caldwell M M.A test of compensatory photosynthesis in the field:Implications for herbivory tolerance.Oecologia,1984,61(3):311-318.

[25] Meyer G A.Pattern of defoliation and its effect on photosynthesis and growth of Goldenrod.Functional Ecology,1998,12(2):270-279.

[26] Heichel G H,Turner N C.CO2as assimilation of primary and regrowth foliage of red maple (AcerrubrumL.) and red oak (QuercusrubraL.):response to defoliation.Oecologia,1983,57(1):14-19.

[27] Caldwell M M,Richards J H,Johnson D A,etal.Coping with herbivory:photosynthetic capacity and resource allocation in two semiarid Agropyron bunchgrasses.Oecologia,1981,50(1):14-24.

[28] Kleunen M V,Ramponi G,Schmid B.Effects of herbivory simulated by clipping and jasmonic acid onSolidagocanadensis.Basic &Applied Ecology,2004,5(2):173-181.

[29] Meyer G A.Mechanisms promoting recovery from defoliation in goldenrod (Solidagoaltissima).Canadian Journal of Botany,2011,76(3):450-459.

[30] Burns J H,Halpern S L,Winn A A.A test for a cost of opportunism in invasive species in the Commelinaceae.Biological Invasions,2007,9(2):213-225.

[31] Wang N N,Huangfu C H,Li Y J,etal.Response of invasive plantFlaveriabidentisto simulated herbivory based on the growth and reproduction.Acta Ecologica Sinica,2013,33(8):2496-2504.王楠楠,皇甫超河,李玉浸,等.入侵植物黄顶菊生长、再生能力对模拟天敌危害的响应.生态学报,2013,33(8):2496-2504.

[32] Wang N N,Huangfu C H,Chen D Q,etal.Effects of clipping on the growth,gas exchange and chlorophyll fluorescence of invasive plant,Flaveriabidentis.Acta Ecologica Sinica,2012,32(9):2943-2952.王楠楠,皇甫超河,陈冬青,等.刈割对外来入侵植物黄顶菊的生长、气体交换和荧光的影响.生态学报,2012,32(9):2943-2952.

[33] Li J M,Xiao T,Zhang Q,etal.Interactive effect of herbivory and competition on the invasive plantMikaniamicrantha.Plos One,2013,8(5):e62608.

[34] Wolfe B,Klironomos J.Breaking new ground:soil communities and exotic plant invasion.Bioscience,2005,55(6):477-487.

[35] Walling S Z,Zabinski C A.Defoliation effects on arbuscular mycorrhizae and plant growth of two native bunchgrasses and an invasive forb.Applied Soil Ecology,2006,32(1):111-117.

[36] Marler M J,Zabinski C A,Callaway R M.Mycorrhizae indirectly enhance competitive effects of an invasive forb on a native bunchgrass.Ecology,1999,80(4):1180-1186.

[37] Huang W,Carrillo J,Ding J,etal.Invader partitions ecological and evolutionary responses to above- and belowground herbivory.Ecology,2012,93(11):2343-2352.

[38] Li Y P,Feng Y L,Barclay G.No evidence for evolutionarily decreased tolerance and increased fitness in invasiveChromolaenaodorata:implications for invasiveness and biological control.Plant Ecology,2012,213(7):1157-1166.

[39] Gard B,Bretagnolle F,Dessaint F,etal.Invasive and native populations of common ragweed exhibit strong tolerance to foliar damage.Basic &Applied Ecology,2013,14(1):28-35.

[40] Olson B E,Wallander R T.Carbon allocation inEuphorbiaesulaand neighbours after defoliation.Canadian Journal of Botany,2011,77(11):1641-1647.

[41] Kendra A,Lentz,Cipollini D F.Effect of light and simulated herbivory on growth of endangered northeastern bulrush,ScirpusancistrochaetusSchuyler.Plant Ecology,1998,139(1):125-131.

[41] Mcnaughton S J.Compensatory plant growth as a response to herbivory.Oikos,1983,40(3):329-336.

[42] Bossdorf O,Schröder S,Prati D,etal.Palatability and tolerance to simulated herbivory in native and introduced populations ofAlliariapetiolata(Brassicaceae).American Journal of Botany,2004,91(6):856-862.

[43] Isabel W A,Lerdau M T.Tolerance to herbivory,and not resistance,may explain differential success of invasive,naturalized,and native North American temperate vines.Aquatic Toxicology,2008,14(2):169-178.

[44] Barrett S H.Crop mimicry in weeds.Economic Botany,1983,37(3):255-282.

[45] Dong M,Lu J Z,Zhang W J,etal.Canada goldenrod (Solidagocanadensis):an invasive alien weed rapidly spreading in China.Acta Phytotaxonomica Sinica,2006,44(1):72-85.董梅,陆建忠,张文驹,等.加拿大一枝黄花—一种正在迅速扩张的外来入侵植物.植物分类学报,2006,44(1):72-85.

[46] Daehler C C,Strong D R.Variable reproductive output among clones ofSpartinaalterniflora(Poaceae) invading San Francisco Bay,California:the influence of herbivory,pollination,and establishment site.American Journal of Botany,1994,81(3):307-313.

[47] Kleunen M V,Schmid B.No evidence for an evolutionary increased competitive ability in an invasive plant.Ecology,2003,84(11):2816-2823.

[48] Hempy-Mayer K,Pyke D A.Defoliation effects onBromustectorumseed production:implications for grazing.Rangeland Ecology &Management,2008,61(1):116-123.

[49] Frost R A,Mosley J C.Sulfurcinquefoil(Potentillarecta) response to defoliation on foothill rangeland.Invasive Plant Science &Management,2014,5(4):408-416.

[50] Lv L Y,Zhao Y,Wang H X,etal.Effects of mowing on plant regrowth and reproduction characteristics of invasiveCenchruspaucifloru.Pratacultural Science,2011,28(1):100-104.吕林有,赵艳,王海新,等.刈割对入侵植物少花蒺藜草再生生长及繁殖特性的影响.草业科学,2011,28(1):100-104.

[51] Benzel K R.Defoliation effects on spotted knapweed seed production and viability.Rangeland Ecology &Management,2014,62(6):550-556.

[52] Newingham B A,Boquien G,Choler P,etal.Effects ofFestucapaniculataon the compensatory growth response ofCentaureauniflorain the French Alps.Plant Ecology,2005,176(2):237-244.

[53] Gao Y,Tang L,Wang J,etal.Clipping at early florescence is more efficient for controlling the invasive plantSpartinaalterniflora.Ecological Research,2009,24(5):1033-1041.

[54] Shen S C,Xu G F,Li T L,etal.Comparative study of compensatory response and morphological plasticity of five invasive plants.Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica,2012,32(1):173-179.申时才,徐高峰,李天林,等.5种入侵植物补偿反应及其形态可塑性比较.西北植物学报,2012,32(1):173-179.

[55] Brandon A L,Gibson D J,Middleton B A.Mechanisms for dominance in an early successional old field by the invasive non-nativeLespedezacuneata,(Dum.cours.) G.Don.Biological Invasions,2004,6(4):483-493.

[56] Lieurance D,Cipollini D.Environmental influences on growth and defence responses of the invasive shrub,Loniceramaackii,to simulated and real herbivory in the juvenile stage.Annals of Botany,2013,112(4):741-749.[57] Yan X L,Shou H Y,Ma J S.The problem and status of the alien invasive plants in China.Plant Diversity and Resources,2012,34(3):287-313.闫小玲,寿海洋,马金双.中国外来入侵植物研究现状及存在的问题.植物分类与资源学报,2012,34(3):287-313.

[58] Wang L H,Liu W,Wang J N,etal.The compensatory growth of plant community,synusia and species under different clipping intensity.Acta Prataculturae Sinica,2015,24(6):35-42.王丽华,刘尉,王金牛,等.不同刈割强度下草地群落、层片及物种的补偿性生长.草业学报,2015,24(6):35-42.

[59] Choi S.Genes and pathways induced in early response to defoliation in rice seedlings.Current Issues Molecular Biology,2009,11(2):81-100.

[60] Su M,Li X,Li X,etal.Molecular characterization and defoliation-induced expression of a sucrose transporter LcSUT1 gene in sheep grass (Leymuschinensis).Plant Molecular Biology Reporter,2013,31(5):1184-1191.

[61] Peng Y,Peng P H,Li J J,etal.Simulated nitrogen deposition influences the growth and competitive ability ofCentaureastoebepopulations.Chinese Journal of Plant Ecology,2016,40(7):679-685.彭扬,彭培好,李景吉,等.模拟氮沉降对矢车菊属植物Centaureastoebe种群生长和竞争能力的影响.植物生态学报,2016,40(7):679-685.

[62] Zhang S S.Effect of Simulated Warming on Photosynthetic Adaptability and Reproductive Ecology of InvasiveSohdagocanadensis,Bidensfrondosa and NativePterocypselalaciniata[D].Chongqing:Southwest University,2014.张斯斯.模拟增温对菊科2种入侵植物繁殖生态学及光合特性的影响[D].重庆:西南大学,2014.

[63] Wang C,Lin H L,He L,etal.Research on responses ofEupatoriumadenophorum’s potential distribution to climate change.Acta Prataculturae Sinica,2014,23(4):20-30.王翀,林慧龙,何兰,等.紫茎泽兰潜在分布对气候变化响应的研究.草业学报,2014,23(4):20-30.

The eco-physiological responses of invasive plants to defoliation in grassland:patterns,mechanisms and research prospects

ZHAO Wei*,WANG Yan-Jie,LI Ya-Ge

CollegeofAgriculture,HenanUniversityofScienceandTechnology，Luoyang471023，China

Invasion of a grassland ecosystem by an alien plant usually results in loss of biodiversity,reduced vegetation productivity,and habitat deterioration of the grassland.A better understanding of the eco-physiological characteristics of the invasive plant is crucial for controlling these plant species effectively.As cutting is a commonly chosen method for controlling invasive plants both in China and elsewhere,this article reviews the eco-physiological patterns and mechanisms whereby invasive plants respond to defoliation.The main conclusions are as follows:(1) Defoliated invasive plants tend to adopt a compensatory photosynthesis pattern to ensure or improve their photosynthetic capacity.(2) A powerful stem/leaf regenerative ability of defoliated invasive plants can compensate rapidly for the loss of photosynthetic organs and above-ground biomass.(3) Change in the microbial community structure of soil after defoliation is more beneficial to the growth of defoliated invasive plants than to the native vegetation.(4) The defoliated invasive plants are able to utilize more efficient and diversified resource allocation strategies than the native vegetation to promote their regeneration.(5) A greater energy is distribution to the reproductive organs can help defoliated invasive plants maintain their population stability.(6) The tolerance to defoliation differs depending on the developmental stage of the invasive plant.Based on the above findings,we also analyze the advantages and disadvantages of cutting as a control treatment and make suggestions for controlling invasive plants using this method.In particular,researchers should focus on identifying the molecular mechanisms used by invasive plants to respond to defoliation,and on how invasive plants respond to global changes in the grazing rangeland,so as to develop efficient scientific methods for their control.

grassland;invasive plant;defoliation;response pattern;response mechanism

10.11686/cyxb2016368 http://cyxb.lzu.edu.cn

赵威,王艳杰,李亚鸽.草地入侵植物对枝叶去除的生理生态响应：模式、机理与研究展望.草业学报,2017,26(6):195-202.

ZHAO Wei,WANG Yan-Jie,LI Ya-Ge.The eco-physiological responses of invasive plants to defoliation in grassland:patterns,mechanisms and research prospects.Acta Prataculturae Sinica,2017,26(6):195-202.

2016-09-29；改回日期：2016-11-28

NSFC-河南人才培养联合基金(U1304306)，中国科学院战略性先导科技专项(XDA05050400)和河南科技大学学科提升振兴A计划项目(13660001)资助。

赵威(1975-)，男，内蒙古巴彦淖尔人，副教授，博士。E-mail:zhwibcas@163.com

*通信作者Corresponding author.E-mail:zhwibcas@163.com