李贝贝　侯春生　刁青云（中国农业科学院蜜蜂研究所，北京100093）

新烟碱类农药对蜜蜂的危害

李贝贝侯春生刁青云
（中国农业科学院蜜蜂研究所，北京100093）

蜜蜂作为重要的授粉昆虫是自然生态链中必要的一环，对提高农作物的产量与质量有重要的作用。但是，近年来广泛使用的农药成为危害生态安全的潜在因素之一，尤其是具有广谱性、高残留特点的新烟碱类农药的使用。因为蜜蜂在采集花粉及花蜜的过程中不可避免的接触到环境中的一种，甚至多种农药，对蜂群健康和农作物授粉产生影响。本文介绍了农药的主要特点、分类及在植物中的残留，阐述了新烟碱类农药对蜜蜂生理、行为、幼虫、神经系统及多种农药的组合作用对蜜蜂影响，并就蜜蜂与农药的未来研究方向进行展望。

蜜蜂；新烟碱类杀虫剂；残留；生理；行为

蜜蜂是自然环境中最重要的以及进化程度最高的授粉昆虫，使用蜜蜂对农作物授粉可以减少人工成本，降低农药和激素残留，提高农作物品质。蜜蜂是农作物增产的重要手段，如经蜜蜂授粉的西瓜品质优于人工授粉的西瓜，蜜蜂授粉后的番茄增产103.9%［1］。然而近年欧美国家先后发生蜂群大量消失，这引起学者的关注，并对其发生的潜在原因进行广泛的研究。蜜蜂宏基因组分析结果发现，以色列急性麻痹病毒（IAPV）与蜜蜂大量消失有关。部分学者发现，生态环境恶化也影响着蜂群的健康，例如用量少但是效果好的新烟碱类农药即使在纳克甚至更低水平时也会对蜜蜂产生危害［2］。

蜜蜂经常暴露于多种农药的环境中，而农药会损害蜜蜂的嗅觉记忆和学习功能。有研究表明，两种或两种以上农药的组合作用对蜜蜂的危害更严重。蜜蜂在传粉的过程中需要学习记忆与食物有关的花的特征，但是蜜蜂长期接触吡虫啉后，其形成长期记忆的能力减退，而处于自然环境剂量吡虫啉和蝇毒磷的组合作用更使得蜜蜂失去了分辨新气味的能力［3］。本文针对农药的分类、农药在植物中的残留，以及农药对蜜蜂的危害做了详细的论述。

1　农药的类别及在植物中的残留

1.1农药分类

从狭义上来讲，农药专指用于防治危害农业、林业的种子和植株生长的杂草、细菌、真菌、害虫和鼠类以及调节植物或者昆虫生长的化学物质。从广义上来说，农药包括应用于牧业、渔业以及环境卫生等方面的化学合成物［4］。按照农药的用途分类，一般分为以下几类，杀虫剂，用于防治害虫；杀鼠剂，用于毒杀鼠类；除草剂，用于防治杂草；杀螨剂，用于防治各种螨类；杀菌剂，用于防治作物病害以及能调节植物生长的植物生长调节剂。农药的使用方法一般有喷雾法、喷粉法、撒施法、种苗处理法、涂抹法、熏蒸和熏烟法等。现代合成农药中主要包括新烟碱类、除虫菊酯、有机氯、有机磷、氨基甲酸酯等［5］。其中除虫菊酯是一种能够破坏昆虫的神经组织，杀虫效果好，在哺乳动物体内不积累对环境污染较少，应用范围较广的一类天然杀虫植物［6］。德国拜耳公司于20世纪80年代首先成功开发新烟碱类杀虫剂——吡虫啉，自研发成功之后新烟碱类农药迅速占据了大约1/3的杀虫剂市场，在2010年吡虫啉大约产量大约为20000 kg。

1.2农药在植物中的残留

农药的大量使用使得农作物增产，然而使用之后残留在农作物、农产品和环境中的农药会对人类以及牲畜的健康产生影响，尤其是对各种传粉昆虫的危害巨大［7］。我国苏南农田中DDT残留量较高，尤其是在传统菜地中残留量最高的达到1115.4 μg/kg，大棚中的残留量也达到843.2 μg/kg，均高于我国土壤环境质量标准中二级土壤限量500 μg/kg［8］。综合我国不同作物有机氯残留的研究中，水稻的残留最低，菜园和菜地中残留最高。而且在我国禁用DDT农药20年后，残留危害仍旧不可忽视［9］。因此，选择使用低残留农药是很有必要的。

蔬菜表面积的叶子是直接接触农药的部位，因此蔬菜中农药残留极易超标。其中豆类蔬菜虫害发生较多，农药残留严重，2010年开封市仅有机磷农药残留率即高达14.50%［10］，广东、山东两地典型集约化农区环境农药报告中，苯硫磷的检出率达100%。此外，由于不少农户使用大量灌溉农药的方法来代替喷洒农药的方法，去除生长在韭菜体内的根蛆，同时韭菜本身具有内吸型性的特点，导致韭菜农药超标严重，有的地区甚至检出率达到100%［11］。蜂花粉中能检测到农药残留，Mullin等在检测北美地区2007～2008年350份花粉中农药残留时，仅3份样品未检测出农药［12］。在中国王祥云等检测了9个商品蜂花粉样品的农药残留，结果表明，9个样品中检测到6种农药残留，检测到的农药频率最高的是杀虫剂和杀螨剂［13］。

2　新烟碱类农药对蜜蜂的危害

蜜蜂占传粉昆虫总数的80%，在2006年爆发了大规模的蜂群崩溃失调症，2008年南美洲和2010年欧洲报道蜜蜂的蜂群数量下降引起了各方面人士的关注［14］。推测可能由复合因素导致蜜蜂数量下降，包括野生花源的减少、疾病、寄生虫、使用杀死寄生虫的化学农药等［15］。其中农药的危害不可忽视，已有多项研究表明，农药以及农药残留能够对蜜蜂产生危害。蜜蜂通常与两类杀虫剂接触的几率较大，烟碱类杀虫剂和有机磷杀螨药。

蜜蜂是化学物质和农药的指示剂，能够指示外部和内部蜂巢环境。大多数化学药品的潜在风险不会使蜜蜂致命，但是亚致死剂量可能对蜜蜂的群体健康产生影响［12］。因此检测蜜蜂中的农药残留对于农业环境监测和蜜蜂养殖都有重要的意义。近年来，有越来越多种的杀虫剂在植物中使用，杀虫剂扩散到植物的根部、叶子和全身组织，就意味着蜜蜂在觅食时就会暴露在多种农药环境中，因此许多国际生物学家的研究关注在以下几个方面。

2.1新烟碱类农药对蜜蜂生理的危害

吡虫啉对蜜蜂的嗅觉、味觉以及视觉学习有不利的影响［16］。蜜蜂的嗅觉敏感度与判断蜜源的丰富度的能力有很大关系，国外有报道亚致死剂量的吡虫啉降低了蜜蜂嗅觉敏感性［17］。当每只蜂0.15 ng和0.65 ng剂量的吡虫啉影响蜜蜂的学习行为［18］。吡虫啉会削弱味觉对蔗糖的敏感度，将每只蜂0.65 ng剂量的吡虫啉滴到蜜蜂背板上时，蜜蜂对稀糖水的敏感性显著降低［18］；但是经口饲喂吡虫啉0.3 ng和0.6 ng后，工蜂对上述各浓度蔗糖溶液的敏感性变化不明显［19］。

新烟碱类杀虫剂能够结合蜜蜂体内的乙酰胆碱受体而导致蜜蜂死亡。nAChR-α7是蜜蜂的烟碱型乙酰胆碱受体的一种亚基。吡虫啉对nAChR-α7在视叶中的表达和分布有显著抑制作用，但是对蘑菇体内的表达和分布没有显著影响。以前的研究有报道新烟碱类农药抑制nAChR的表达，宋怀磊的研究补充了吡虫啉还能降低nAChR-α7的表达量，是吡虫啉作用机制的最新发现［20］。

2.2新烟碱类农药对蜜蜂行为的危害

新烟碱类农药会影响蜜蜂的移动、飞行、采食和跳摇摆舞的能力［21］。研究表明，100纳克和500纳克剂量的吡虫啉会影响蜜蜂的移动能力，然而这个剂量比野外实验中高出很多［17］。通常蜜蜂暴露在吡虫啉24小时，在10nM或者100nM的剂量时并不影响蜜蜂飞翔时间，但是在提高到1μM时蜜蜂就不会飞行，同时对蜜蜂翻转时间影响较大，吡虫啉剂量为10nM和100nM时，蜜蜂需要花更多的时间翻转。大于等于每只蜂0.5 ng噻虫胺会增加蜜蜂采集和回巢时间，每只蜂1 ng剂量噻虫嗪会影响蜜蜂的回巢率，大量的采集蜂没有回巢［22］。美国一个科研团队通过三年的研究证明，蜜蜂的食物和新陈代谢产物中吡虫啉残留很少［23］。当残留量在100 μg/kg时蜜蜂的采集行为并没有受到明显的影响，但是瓦螨数量增加［24］。使用类似野外环境中亚致死剂量的新烟碱类农药，每只蜂0.15～6 ng剂量吡虫啉和每只蜂0.05～2 ng剂量噻虫胺处理蜜蜂，此时在花蜜和花粉中没有发现农药残留。但是在每只蜂0.5 ng剂量或者更高剂量的噻虫胺、每只蜂1.5 ng或者更高剂量的吡虫啉处理后的三个小时内，采集蜂的长途采集活动受到严重影响［25］。吡虫啉能够抑制蜜蜂的采食行为，并且质量浓度越高，抑制效果越明显。在饲喂含0.02～10 mg/ L的吡虫啉的糖水后，蜜蜂的采食量逐渐下降，死亡率依次升高，与正常糖水饲喂的蜜蜂相比，正常蜜蜂的采食量高于实验组，死亡率低于实验组蜜蜂，并且死亡率与吡虫啉的质量浓度和总体摄入量有关［26］。

2.3新烟碱类农药对蜜蜂幼虫的影响

当使用吡虫啉处理蜜蜂幼虫时会影响蜜蜂的行为和蜂王产出率。使用亚致死剂量的吡虫啉处理蜜蜂时，幼虫的封盖率明显增加，经过每只幼虫0.04 ng剂量处理的幼虫成长为成蜂后，其与嗅觉有关的行为受到影响［27］。新烟碱类农药的使用会导致蜂群中女王的产出率降低，美国的一个研究小组首次研究吡虫啉对整个蜂群的慢性亚致死效应（5 μg/kg），在夏末时使用20 μg/kg 和100 μg/kg的吡虫啉处理蜜蜂后，蜂王交替率增加，幼虫数目减少，导致冬季弱群的产生［23］。

2.4新烟碱类农药对蜜蜂大脑神经的影响

新烟碱类杀虫剂似于神经递质，连续的刺激能够破坏昆虫的神经系统，从而导致无脊椎动物的死亡。在蜜蜂中，新烟碱类杀虫剂刺激蜜蜂大脑蘑菇体，导致神经元去极化、抑制烟碱酸导致认知障碍［24］。吡虫啉、噻虫胺和噻虫嗪等三种新烟碱类农药是蜜蜂大脑神经元的烟碱受体激动剂，都作用于乙酰胆碱受体。它们干扰蜜蜂的导航能力，减少蜜蜂飞回巢穴的几率，但不影响蜜蜂的飞行性能或者飞回巢穴的动力。此外，噻虫嗪会影响蜜蜂的飞行速度，但是另外两种农药没有影响。另外，这三种农药对蜜蜂后天获得的记忆的恢复有一定的阻碍作用［28］。在摄入亚致死剂量每只蜂9.9 ng的吡虫啉后，对蜜蜂脑部的七个部位进行观测得出，亚致死计量的吡虫啉对意蜂成蜂的脑神经细胞有致凋亡作用［29］。

2.5多种农药组合对蜜蜂的影响

单种农药对蜜蜂有害，但是在自然环境中蜜蜂很有可能会接触多种农药，因此，近年来，越来越多的人更注重于研究多种组合农药的作用对蜜蜂的影响。在特定的野外，经农药处理的玉米花期中的花粉［30］和种子经过农药处理的玉米叶子的吐水中吡虫啉残留超过100 μg/kg［31-32］。但是在野外环境中的蜜蜂采集食物和水并不在同种植物上，蜜蜂可能辨别有农药残留植物转而寻找其他植物，因此在蜂巢中经过蜜蜂加工的蜜蜂的食物中吡虫啉残留量很少大约为5 μg/kg［23］。将熊蜂暴露在新烟碱类和拟除虫菊酯类农药中，随着工蜂的损失和工蜂工作效率下降，工蜂对花粉的采集率降低。新烟碱类和拟除虫菊酯的组合作用会提高蜂群损失［33］。美国的一个研究小组研究了多种杀虫剂残留对子脾的影响，短期内农药对子脾的影响可能并不明显，但是之后可能会对整个蜂群产生严重的影响。因为当蜜蜂暴露在多种残留的农药中时会导致成蜂寿命下降，幼虫的死亡率、瓦螨的数量以及病原体易感性增加，因此严重影响蜂群的数量，最终导致蜂王和工蜂没有足够的能力来扩大蜂群中的幼虫数目［34］。如果蜜蜂喂食了含有10nM的新烟碱类农药，并不严重影响成年采集蜂的行走、飞行、梳毛、站立等能力。但是如果含有噻虫嗪、吡虫啉、噻虫胺和烟碱的组合效果则会导致蜜蜂的控制姿势困难，当蜜蜂背部着地时会花更多的时间纠正姿势［28］。

3　问题与未来展望

3.1国内外研究差距

目前国外的研究大都集中在农药对蜜蜂行为的影响，包括觅食能力、嗅觉、记忆视觉学习和飞行能力和对蔗糖的敏感度等各个方面。而研究方法大多数为小范围的实验室研究，直接饲喂或者点滴法居多，一小部分是研究农药的残留对蜜蜂的危害。美国研究小组首先研究了吡虫啉对整个蜂群的亚致死效应，当用100 μg/kg的吡虫啉处理蜂群时，并不影响蜜蜂的采集行为，但是瓦螨数量会增加。吡虫啉、噻虫胺和噻虫嗪降低蜜蜂的飞行能力并且对记忆恢复有一定的阻碍作用。多种杀虫剂的组合作用会加剧对蜜蜂的毒害并且对子脾作用之后可能导致蜜蜂数量减少。而国内对蜜蜂的研究较少，主要集中于对蜜蜂行为的影响。赵宜楠等研究的三种农药对海南中蜂的毒性，可以用于指导药用蜜源植物花期应尽量避免使用吡虫啉、呋虫胺及烯啶虫胺等对海南中蜂高毒的新烟碱类农药，慎用啶虫脒［35］。欧洲食品安全局（EFSA）认为对噻虫胺、吡虫啉以及噻虫嗪进行进一步测试还不够完整，建议自2013 年7月1日开始暂停使用该类药物2年。纽约州环境保护局及其他一些部门认为，由于噻虫胺的半衰期为16～200天甚至更长，地下水很可能受到噻虫胺的污染，因此纽约州禁止使用噻虫胺。我国也在2013年对新烟碱类农药的使用做出4点建议：

（1）加强此类农药对蜜蜂影响的监测工作，建立风险评估方法，系统科学评估农药对蜜蜂的具体影响；

（2）启动新烟碱类农药在蜜源作物和无限花序作物上使用，对蜜蜂的风险评估研究；

（3）开展新烟碱类农药生产、使用状况调研，跟踪其对蜜蜂及相关有益生物影响，加强与相关国家的技术合作，客观、科学评价此类农药；

（4）修订完善标签内容，增加相关警示标注，预防潜在风险发生。

3.2研究农药对蜜蜂的影响的实验范围较小

综上所述，国内外的大多数研究都是在实验室条件下进行，实验范围较小，实验室中的条件不能完全模拟蜂箱的条件也不能模拟野外条件，得出的数据不能代表整个蜂群，在实验室条件下研究的成果在实际应用效果并不显著。因此，今后的研究可以在整个蜂群中或者在野外条件下进行试验，贴近实际，选育优质抗性蜂种，不仅提高对病毒、寄生虫和农药的抗性而且提高对多变环境的抗性。另外，各国的学者研究时大多数只研究一个蜂种，而且大部分是意大利蜜蜂，今后研究的种类应该扩大到多个种类的蜜蜂。但是蜂箱环境复杂蜜蜂数目很多，观察极其困难，并且野外环境中可变因素不可控因素，例如温度、湿度、天敌昆虫、竞争昆虫等因素太多，给研究工作带来极大的困难。未来的研究应该更注重于研究农药对于暴露在野外环境下中的蜜蜂的浓度和作用时间的研究。在蜂群出现问题时，能及时给养蜂人提供正确的解决方案，最理想的是做好预防措施，防止蜂群损失惨重。这还需要国内外的专家学者进行更为深入的研究。

3.3控制农药用量

随着转基因作物的推广，例如BT棉和抗草甘膦油菜等［37］和开发利用低毒甚至无毒的生物农药以及国家政策的控制、进出口的标准等方面能够逐渐减少农药的使用量，减少农药在环境中的残留。也可以使用物理防治方法，例如安装太阳能杀虫灯、性诱器杀死害虫，另外指导农民正确选择农药和剂量是很有效的降低农药使用量的方法。农药的使用量下降不仅对各种生物的危害减少，使得蜜蜂这种敏感性昆虫大量死亡的现象减少，对改善环境有很大的帮助。

3.4重点研究长期接触农药对蜜蜂的潜在风险

短期接触噻虫嗪和噻虫胺的蜂群成蜂、幼虫数量以及花粉和花蜜的采集量都会不同程度的减少，但是蜂群很快就能恢复并且成功越冬。在第二年的春天，由于育王失败，蜂群增长速度减慢，在一年的时间中，接触新烟碱类杀虫剂的蜂群蜂王交替率高于对照60%［37］。蜜蜂对啶虫脒有较高的敏感性，当蜜蜂长期接触啶虫脒剂量每只蜂0.1 μg剂量会损害到蜜蜂的嗅觉学习能力［38］。说明长期接触低剂量的农药也会对蜜蜂产生危害，很有可能损害到整个蜂群产生弱群或者无王群，因此未来的研究会可以更注重蜜蜂长期接触农药后的潜在风险。

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Neonicotinoid pesticides severely affect honey bee

Li BeibeiHou ChunshengDiao Qingyun
（Institute of Apicultural Research，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100093，China）

Honey bees are indispensable factor in the ecological chain as important pollinators，and have an important role in improving quality and production of crops.However，pesticides had posed one of the potential risks to ecological safety in recent years，especially the neonicotinoid insecticides which have the character of high residues and highly toxic.Bees may be exposed to many kinds of pesticides in the process of collecting pollen and nectar，which will not only injury honey bee colony health，but also threaten crop pollination.This report focuses on the main characteristics，classification and residues in plant of pesticides，and describes the hazards of pesticides to honey bees，and highlights effect of neonicotinoid pesticides on physiology，the behavior，the larvae and the nervous system of honey bee，and the influence of two or more pesticides contect honey bee.Finally，we prospect the future research directions about the interaction between pesticide and honey bees.

honeybee；neonicotinoid insecticides；residual；physiology；behavior

国家自然科学基金（31572471）；科技支撑项目“蜜蜂、蚕、毛皮动物等特种经济动物资源高效利用技术研究与示范”（2011BAD33B04）

李贝贝（1991-），女，河北石家庄人，硕士，从事蜜蜂病虫害研究，E-mail：425064985@qq.com

刁青云（1971-），女，山东人，研究员，从事蜜蜂病虫害研究，E-mail：dqyun1@126.com