李国仁 戴建华

·综述·

食管源性转移瘤（癌）的现状回顾与归纳

李国仁 戴建华

食管源性转移瘤（癌）是指食管原发性恶性肿瘤经血道转移到人体各部位的组织或器官。发生移位状态的转移瘤（癌）是临床治疗的难题和预后不良的主要原因，也是目前肿瘤研究中的重要领域和热点。该文收集了国内的相关资料，对其发病现状、发生机制、影响因素、早期诊断及治疗原则进行回顾与归纳。

食管肿瘤； 转移瘤（癌）； 预后

恶性肿瘤具有侵袭和转移的生物学特性，是危及人类健康和生命的主要原因。我国是全世界食管恶性肿瘤发病率和病死率最高的国家。食管原发性恶性肿瘤发生转移，即食管源性转移瘤（癌），是临床治疗的难题和预后不良的主要原因，也是肿瘤研究中的重要领域和热点。目前，食管源性转移瘤（癌）临床上多为个案或小组报道，讨论和研究尚不多。本文检索了国内报道的食管源性转移瘤（癌）的相关资料约120篇，对其现状及相关问题进行回顾与归纳。

一、食管源性转移瘤（癌）的定义和诊断标准

食管原发性恶性肿瘤，在我国主要是鳞状上皮细胞癌，占95%以上，其他为腺癌、未分化癌、癌肉瘤，以及恶性黑色素瘤、恶性间质瘤等。赵理梅报道鳞癌、腺癌、未分化癌分别占90.5%、5.9%和3.6%［1］。其通过直接浸润、淋巴道和血道转移进行扩散，其中以淋巴道转移为主，具有区域性，占89.8%，血道转移，具有广泛性，占11.2%［1］。食管源性转移瘤（癌）的发生和发展是一个十分复杂的生物学过程。食管原发癌形成后，在其生长过程中，由于肿瘤细胞无限制地不断增殖，呈浸润性生长，向周围组织器官侵袭、蔓延；同时向邻近的管道和腔隙中侵入，可脱落到腔内，或形成癌栓，随淋巴引流或血流被转运到与原发灶不相连的部位，甚至远离肿瘤部位的组织或器官，又生长出同样组织类型的肿瘤，被称为食管源性转移瘤（癌），不包括直接侵入邻近组织器官的局部晚期（T4）病变。1985年Saito等［2］提出食管癌胃转移的组织学诊断标准：（1）两处病变组织学类型相同，不论细胞分化程度；（2）两处病灶不连续，间隔一定距离，连续切片证实转移灶非原发灶浸润；（3）胃内病变与食管鳞状上皮或胃内鳞状上皮化生区不相连续，也不是胃周围转移灶的延续。这也是目前诊断食管源性转移瘤（癌）的参照标准。

二、食管源性转移瘤（癌）的转移部位和发生率

食管源性转移瘤主要是肿瘤细胞通过血道转移到人体各部位的组织器官，形成移位状态的转移瘤（癌），可以发生在单个或多个组织器官，单发或多发病灶，甚至广泛转移；可以同期、相继转移，或以转移瘤首发。食管癌血道转移多发生于晚期，转移部位较广泛。国外尸检显示各部位的转移概率依次为：肝23.0%～47%，肺22%～52%，肾8%～13%，肾上腺6%～20%，骨4%～14%，中枢神经系统1%～5%，胃0～15%，心包0～12%，胰腺0～11%，心脏0～9%，脾脏0～8%，甲状腺0～6%，皮肤0～2%［3］。食管癌远处转移率为18%，其中腺癌、鳞癌、未分化癌、小细胞癌分别占71.4%、23.8%、4%和0.6%［3］。国内刘复生等［4］报道41例尸检显示脏器转移依次为：肺10例，肝8例，肾4例，皮肤3例，甲状腺、肠和胰腺各2例，气管、胸椎、肾上腺、胃、膈肌、脑、垂体、脾、心和心包各1例。文献报道食管癌淋巴结转移占93.20%，血道转移占6.80%［5］，其中鳞癌占90.5%～93.1%［1，6］。本文收集国内部分文献资料，显示食管源性转移瘤（癌）的现状，现总结如下。

1.肺转移癌：恶性肿瘤转移靶器官中肺转移率高达30%～40%［7］。肺也是食管癌常见的转移部位，Hulscher等［8］报道占17.5%；本文检索到184例，其中赵亮等［7］报告占2.1%；王凤明等［8］报道占31%。气管支气管内转移少见，发生率约为2%～28%；国内报告占14.5%～17.1%［9］。

2.骨转移癌：消化道肿瘤一直被认为是厌骨性肿瘤，骨转移发生率低，而食管癌是消化系统中发生骨转移率最高的肿瘤，达72.5%［10］。Conroy等［6］报告食管癌骨转移占1%。本文检索到的184例中，杨辉等［10］报道食管癌骨显像检查骨转移发生率为15.6%，其中椎体骨转移约占总转移灶的57.3%（胸椎、腰椎、颈椎分别占58.9%、30.7%和10.4%），肋骨、胸骨及锁骨占42.1%，盆骨占22.7%，四肢骨占19.4%，颅骨及其他骨占10.8%；单发和多发骨转移分别占43.58%和56.42%。少见骨转移包括股骨头、髌骨、指（趾）骨、胸骨、额骨、鼻骨、下颌骨等。

3.肝、胆、胰、脾转移癌：Yamamoto等［11］报道尸检资料，肝脏转移占29.0%；国内报道占27.6%～70.58%［6，12］。本文共检索到108例，其中脾脏、胰腺、胆囊转移癌少见，多为个案报道。

4.颅内转移癌：恶性肿瘤脑转移发生率为15%～40%，食管癌脑转移较罕见，国外报道为1.4%～1.7%［13-14］。国内报道占0.21%～1.96%［15-16］；多发于大脑半球，集中在大脑中动脉血供区的额叶、顶叶，而脑室、枕部、基底节、脑干延髓、垂体较少。本文共检索到66例。

5.胃肠转移癌，食管癌胃转移较少见，发生率为2%～6%，可达15%［17］。Saito等［2］报道发生率为1.7%。国内报道占0.1%～0.8%［18-19］；本文检索到78例，多数认为胃转移主要通过淋巴道转移［17］，但有人认为是血道转移。肠道转移极少报道，回肠、十二指肠转移为个案。

6.甲状腺转移癌：临床少见，占切除标本的0.38%～0.64%，占所有甲状腺恶性肿瘤的1.4%～10%，尸检显示可达26%［20］。食管癌甲状腺转移少见，国内报告占25.7%～37.35%［21］，本文共检索到90例。

7.皮肤、软组织转移癌：食管癌发生皮肤、软组织转移癌极为少见，国内多为个案。皮肤转移癌发生率约为1%～4.5%，其中食管癌皮肤转移约占1%，本文检索到29例，可同时或首发，多为腺癌，常合并多处转移，属晚期［22］。皮肤软组织转移癌常为多部位、多发性，呈结节型转移；多发生于邻近躯干部位，如脊椎旁，背部，胸、腹壁，臀部、股部；其他少见的部位有面部、耳后、头皮、指（趾）端、鼻尖等。

8.五官转移癌：五官发生转移癌很少见，多为个案报道，常见于食管恶性肿瘤的晚期。文献［23］报道口腔癌少见，其中舌癌占口腔癌的32.3%，但转移癌少见。本文中舌、唇、牙龈、腭转移，以及鼻骨、鼻（黏膜）转移多为个案；眼内转移癌较少见，多发于脉络膜，虹膜睫状体、视网膜、（球）结膜转移仅为个案；喉内转移仅1例。

9.肾脏或肾上腺转移癌：食管癌在肾脏、肾上腺多为晚期血道广泛转移，较少见。

10.心脏（心包）转移癌：一般认为心脏（心包）转移癌较少见，食管癌血道转移可达心包、心外膜、心肌、心内膜及瓣膜，绝大多数经尸检证实。宋美珍等［24］报告心包转移占1.89%；心脏转移罕见，本文仅检索到2例。

11.其他罕见部位转移癌：本文检索到骨髓转移1例，膈肌转移1例［4］，阴茎转移2例，前列腺转移1例，双侧卵巢转移1例，肠系膜转移1例。

众所周知，在食管源性恶性肿瘤中，未分化小细胞癌、恶性黑色素瘤的恶性度高，易早期血行转移，但发生率极低，生存期短，临床报道不多。杨斌等［25］报道的43例食管小细胞癌中，远处转移分别为肺26%、肝21%、脑12%、骨12%、淋巴结23%。食管恶性黑色素瘤转移部位为肝30%～31%，肺18%、脑13%、纵隔10%～29%［26］，本文中肝转移3例。食管恶性间质瘤远处转移罕见，本文检索到肺转移2例、肝脏转移1例［27］。

本研究显示食管源性转移癌的概率由高到低依次为骨、肺、肝、甲状腺、胃、脑、皮肤等，其转移范围具有广泛性，转移部位和间隔时间具有不确定性和难预见性，转移癌的临床表现具有隐匿性和差异性，早期发现和确诊有一定困难，因此，应提高对食管源性转移癌的认识，以免漏诊或误诊、误治。

三、食管源性转移瘤（癌）发生机制和影响因素

转移瘤的发生和发展是一个十分复杂的过程。原发性肿瘤的生长和浸润，侵袭邻近组织及淋巴管、静脉丛，进入管腔内或形成癌栓，主要经过静脉系统，上段癌经甲状腺下静脉，中段癌经奇静脉和半奇静脉，进入体（腔）静脉系统，入右心至肺；再侵及肺静脉系统，经左心，转移至全身其他部位；下段癌经胃左静脉的属支，回流到门静脉系统，至肝脏和下腔静脉，入右心。肿瘤细胞也可经肋间静脉逆流至椎静脉系统，转移至脊椎甚至颅内，向下经腰升静脉转移至背部皮下。癌细胞经淋巴道，通过胸导管汇入体静脉，进入循环系统，也可经淋巴管-小静脉吻合支进入循环系统，经血道转移。癌细胞进入靶器官毛细血管处而停驻，在细胞黏附分子（cell adhesion molecules，CAM）作用下，主动与内皮细胞不断黏附、着床，在新的环境中繁殖、生长，逐渐形成与原发瘤具有同样结构的肿瘤，即转移瘤（癌），这既是一个间歇性也是一个连续性的过程。肿瘤晚期淋巴转移与血道转移两者基本上是相通的，几乎难以区别；而淋巴和血行转移是平行状态下发生，不是连续的过程。但是，食管源性转移瘤（癌）的发生受诸多因素的影响和制约，主要包括以下四个方面。

1.肿瘤的生物学行为：肿瘤类型、浸润深度、分化程度、淋巴结转移区与转移数都是独立危险因素［4，28］。本文中食管癌血道转移多发生于晚期、溃疡型、低分化、伴有淋巴结转移的患者。赵理梅等［1］报道溃疡浸润型占52.66%，进展型（Ⅲ、Ⅳ型）占79.29%，淋巴结转移占89.8%，中段占71.01%。朱自江等［28］报道T3、T4占64.5%，中低分化占85.48%，淋巴结转移占72.58%，中段癌占67.74%。

2.食管本身的结构及解剖特点：食管位于后纵隔，绝大部分没有浆膜覆盖，黏膜下层具有丰富的淋巴管网和薄壁静脉丛，食管周围有丰富的静脉网，邻近奇静脉（右）、半奇静脉（左），收纳肋间静脉、食管静脉，与腰升静脉相通；胸导管是全身最大的淋巴总干，紧沿食管和脊柱之间上行，有许多属支相互沟通，汇入左颈内静脉，经无名静脉入腔静脉。而且，动静脉侧支及淋巴管-小静脉吻合支相互交通，具有静脉管壁薄、无静脉瓣、腔内压力较低等结构特征，有利于癌细胞和癌栓的侵袭、进入和流转。

3.靶器官的着床环境和条件：转移瘤的靶器官和组织多具有丰富的血流，是血循环的终端，有利于癌细胞的停滞、黏附和着床，肺和肝脏具有双重血液循环系统，发生转移瘤的概率相对较高。

4.机体免疫功能以及肿瘤的血管形成：免疫功能低下以及肿瘤细胞产生的血管形成促进因子（VEGF、F8-RA、CD34）促使肿瘤的血管形成，也是转移瘤形成的重要因素。

四、食管源性转移瘤（癌）的早期诊断和随访追踪

食管源性转移瘤（癌）可发生于食管癌确诊前或同期，但多数于确诊后6个月内，占72.41%；较少在确诊后1年，占6.9%［8］。食管癌在治疗后，远处转移发生率为15%～30%，多发生在术后2年内，占83%［29-30］；术后转移的间隔时间不等，一般为1～9个月，多数为6个月［1，5］，有的11年，最长达24年［5］。因此，术后应按NCCN2013食管癌临床实践指南进行规律性随访［31］，尤其在术后3个月至1年内，应较短间隔内进行复查，及早发现转移癌，或可提供一个潜在性可治愈机会或较长的缓解期。为了提高转移瘤患者的生活质量和延长生存期，仍应强调遵循“三早”的原则。

1.提高对转移瘤的警惕性和怀疑指数：由于食管癌常易发生转移，在确诊时或治疗后，都要考虑转移的可能性，当伴有转移瘤的相关症状时，容易想到转移发生的可能性，而转移瘤没有症状时，或转移瘤发生在相对少见的部位，或以转移瘤为首发时，容易被临床医生忽略而误诊或漏诊，甚至误治［20，32］。

2.仔细询问病史和全面体检：临床工作中应重视病史询问和查体，在术前及术后随诊时，应系统询问有无恶性肿瘤治疗史，可能转移器官的相关症状，为进一步追踪检查提供线索；对患者应做全面细致的体检，尤其对转移少见的体表和外露器官，如皮肤、五官、甲状腺、肢端等，检查可能出现的转移灶，以免漏诊。有作者认为在短期内发生多个皮下结节，难以一般疾病解释时，应考虑转移的可能性［22］。

3.常规实验室和影像学检查：食管癌治疗前应对内脏器官进行常规检查，治疗后随访期则根据情况作相关检查，以排除转移的可能。临床上常规进行CT、超声，甚至全身骨显像检查。当胸部CT显示肺部出现弥漫性病变，或单发、多发的小结节，或类圆形、边缘规整块影，均要警惕转移的可能性，尤其无钙化的多发结节，90%以上为转移瘤；而单发结节诊断较为困难，仅2%～5%为转移瘤［33］。头部CT或MRI显示单发或多发颅内低密度占位性病变，多伴有明显瘤周水肿及脑室变化，病灶多可强化［15］。腹部CT或超声检查显示肝内、胰腺或脾脏，有单发或多发小低密度灶，部分边缘强化，提示转移［27，34］。杨辉等［10］建议术前常规全身骨显像检查，具有灵敏度高、无创性，其中单发性骨转移灶发生率为43.85%，是检测骨转移的最常用手段，应结合MRI、CT等手段进一步诊断，与良性病灶相鉴别。甲状腺超声检查显示单发或多发低回声实性占位，MRI扫描为冷结节，对鉴别有一定帮助［20］。

4.相关特殊检查和病理确诊：根据患者提供的症状和病情需要，对可能发生转移瘤的脏器进行相关的MRI、PET-CT、内镜（纤维胃镜、纤维支气管镜）、超声内镜、定位穿刺细胞学或活检病理学检查。PET-CT对寻找原发肿瘤有重要价值，可指导临床进行内镜检查确诊。对于胃内转移灶较小（＜2cm占60%），位于黏膜下，术前确诊困难可考虑超声内镜检查和咬取活检组织［17］。皮肤软组织或甲状腺短期内有单发或多发结节，可穿刺细胞学检查或活检［22，32］。有人对肝脏、脾脏转移行CT导引下穿刺活检确诊［35］。

5.定期随诊、追踪和检查：食管癌治疗后应当进行规律性随访，如无复发征象，在1～2年内，每3～6个月进行症状追踪和相关检查；在3～5年内，每6～12个月复查1次，在5年后，每年复查。董鹏等［34］推荐常规进行CT复查，或根据患者病情，进行相关生化学、影像学、内镜及其他特殊检查。

6.提高对亚临床和微转移的认识：食管源性恶性肿瘤术后发生转移瘤，可能与早已存在局部及远处亚临床转移瘤或微转移有关［31］。因此，在随访检查中可考虑采用快速、敏感的生物学技术，对隐匿性微转移进行监测、筛选，以期早期发现和及时处理［28］，也是诊断微转移的研究方向。

五、食管源性转移瘤（癌）的治疗原则

食管癌的预后一般较差，一旦肿瘤浸润全层或有淋巴结转移时，即成为全身性疾病，即使手术治疗，也常发生远处组织或脏器转移，绝大多数患者在确诊后1年内死亡，8%～20%的患者生存期在5年以上［28］。凡转移瘤首发，或同期发生，或多发、多个器官转移，以及重要内脏转移者，预后更差［6］。食管源性转移瘤（癌）已属于Ⅳ期，转移的类型多样化及存在个体差异，尚无统一治疗模式及满意的效果，大多数学者对再手术持谨慎态度，多采用保守治疗。文献提示食管源性转移瘤（癌）的手术难度及风险较大，应慎重选择病例，严格掌握手术指证，对手术切除的可能性、患者对手术的耐受性、手术的风险性和预期效果等，进行认真全面地评估，个体化地制定治疗方案，做好防范风险的措施和应急预案，并取得患者及家属的理解和信任，争取较满意的结果。随着外科理念的转变和多学科综合治疗的进展，多数学者认为对单一组织器官可切除的单发或孤立性转移灶（无其他远处转移），若原发灶已切除或控制，患者体质可耐受手术，估计生存期大于3个月者，可考虑选择性外科手术和（或）综合治疗［35］。转移瘤的治疗应根据转移瘤的部位、具体情况、个体化采取适宜的治疗方法。

多数人曾认为食管癌肺转移是肿瘤晚期，预后较差，不适宜手术治疗。随着对转移瘤生物学特性的认知，约有15%的肺转移瘤可以手术切除，其适应证已取得共识：①原发肿瘤已得到充分控制；②无其他器官远处转移；③为单一性或虽有多个病灶，但尚局限于一叶或同侧，有完全切除可能而能保证余肺功能；④患者可以耐受手术者；⑤缺乏有效的非手术治疗手段；术后5年生存率为28.7%～38.7%［7，35］。目前，外科手术已成为局限型肺转移瘤的一种标准治疗方法。食管癌术后无瘤生存期（diseasefree interval，DFI）≥24个月，术后生存率明显高于＜24个月者（P＝0.023）［35］。鉴于肺部血液循环的特点和转移瘤的特殊性，一部分肺转移瘤往往是第一个发生远处转移的部位，在一定时间内是某些恶性肿瘤唯一的转移部位，符合适应证时，应争取手术切除，可以阻止肿瘤再经体循环转移，有助于防止肿瘤的扩散［7］。

脑转移瘤预后一般较差，但单发性转移瘤手术效果已肯定，尤其Karnofoky评分（KPS）≥70，应积极手术，加术后全脑照射是最有效的治疗方法，中位生存期可达26.2个月，高于KPS＜70患者的中位生存期（19.4个月）［36］。但是约70%患者为多发性转移瘤，对于是否手术存在争议，一般不建议手术切除，放疗是主要的治疗手段［15］，当多发瘤位于可切除部位，且集中于一个区域，或转移灶大小相差悬殊，或转移瘤出血或脑水肿明显导致颅内压增高，手术可挽救生命，缓解症状，延长生存期［35］。

胃转移瘤一旦确诊，若无远处其他部位转移，应积极手术治疗，若病灶≤2cm可根治性切除，占70%；若病灶＞2cm，手术加放化疗［18］。

肝脏转移常多发，多合并其他病灶转移，治疗颇为棘手，可采用全身化疗或介入治疗，总有效率仅17.9%。近来开展双介入治疗，或采用肝动脉化疗栓塞（transcatheter arterial chemoembolization，TACE）结合外放射治疗，并结合全身化疗，以提高肿瘤局灶控制率［37］。单发转移灶可选择性手术治疗。

甲状腺转移瘤：凡孤立性转移或有压迫症状者，一般主张手术切除加术后放化疗；不能手术者，则姑息性放化疗［20］。

皮肤软组织转移和骨转移：处于终末期，多已有广泛转移，中位生存期为3个月，应以全身综合治疗为主［22］。

多数学者认为早期控制癌转移可以有效地提高患者的生存时间。因此，建议在原发肿瘤治疗后6个月内采取积极的预防措施，或早期治疗转移灶，尤其对术后食管中段癌、浸润性、低分化、淋巴结有转移的患者，对纵隔及锁骨上淋巴结进行预防性放疗，可能会减少或控制转移［1，5］。朱自江等［38］报道食管癌术后1年非肿瘤复发转移病死率占33.61%，其中因放化疗并发症死亡占27.5%，因此，食管癌及其转移瘤术后综合治疗应该适当、个体化选择，避免不必要的干预和过度治疗。

21世纪抑制肿瘤术后复发和转移的研究及预防性治疗将是重点课题之一，人们殷切期待抑制肿瘤复发和转移的研究和预防性治疗，如在基因治疗及肿瘤疫苗等已有突破性进展［29］，也是今后努力的方向。

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Research progress of metastatic tumor（cancer）of esophagus origin

Li Guoren，Dai Jianhua Department of Thoracic Surgery，Lianyungang First People＇s Hospital，Lianyungang 222000，China

Li guoren，Email：liguoren2015＠163.com

Metastatic tumor（cancer）of esophagus origin，is the metastatic tumor（cancer）caused by the blood metastasis of primary malignant esophageal cancer to various body tissues and organs.Metastatic tumor（cancer）of esophagus origin，which has been an important research focus in oncology，is difficult to manage and may lead to poor prognosis in clinical practice.In this paper，the domestic relevant information of metastatic tumor（cancer）of esophagus origin is collected，and the pathogenesis，influencing factors，early diagnosis and treatment principle of metastatic tumor（cancer）of esophagus origin are introduced.

Esophageal neoplasm； Metastatic tumor（cancer）； Prognosis

2015-10-01）

（本文编辑：周珠凤）

10.3877/cma.j.issn.2095-8773.2016.01.040

222000 徐州医学院附属连云港市第一人民医院胸外科

李国仁，Email：liguoren2015＠163.com

李国仁，戴建华.食管源性转移瘤（癌）的现状回顾与归纳［J/CD］.中华胸部外科电子杂志，2016，3（1）：40-45.