李威，恽烨，是怡芸，张银龙,*

1. 南京林业大学 江苏省南方现代林业协同创新中心，南京 210037 2. 南京林业大学 生物与环境学院，南京 210037 3. 镇江市计量检定测试中心，镇江 212132

5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻生长及叶绿素含量的影响

李威1,2，恽烨3，是怡芸1,2，张银龙1,2,*

1. 南京林业大学 江苏省南方现代林业协同创新中心，南京 210037 2. 南京林业大学 生物与环境学院，南京 210037 3. 镇江市计量检定测试中心，镇江 212132

近年来，抗癌药的环境污染特征及其生态风险引起了广泛关注。为获取典型抗癌药5氟尿嘧啶的基础生态毒性数据，以蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidosa)和羊角月芽藻(Selenastrum capricornutum)为受试生物，考察了5氟尿嘧啶对2种绿藻的生长和叶绿素含量的影响。结果表明，5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长具有抑制作用，随着暴露浓度升高，细胞生长抑制率增强。5氟尿嘧啶对2种绿藻的96 h半数抑制浓度(EC50)分别为450.36 mg·L-1和692.30 mg·L-1，属于低毒性物质。暴露96 h后，低浓度5氟尿嘧啶(<32 mg·L-1)对蛋白核小球藻和羊角月芽藻叶绿素含量有一定的促进作用，高浓度5氟尿嘧啶(32～500 mg·L-1)则抑制了2种绿藻的叶绿素含量，且两者具有明显的负相关关系。和叶绿素b相比，叶绿素a对5氟尿嘧啶胁迫更为敏感。

抗癌药；5氟尿嘧啶；蛋白核小球藻；羊角月芽藻；生长；叶绿素

近20年来，药品类污染物在环境中的暴露浓度、污染特征和生态风险等引起了科学工作者和公众的广泛关注[1-3]。药品被人类和畜禽等服用后不能被机体完全吸收，常以原形化合物和代谢产物的形式进入天然水环境中，其环境残留浓度一般在ng·L-1～μg·L-1级别[4]。在各种药品中，抗癌药的用量相对较少，但根据其功效和作用机制，即使其环境浓度很低，也可能会对非目标生物产生致癌、致畸、致突变以及其他毒性效应[5]。因此，抗癌药的生态风险在近几年开始受到重视[6-7]。

5氟尿嘧啶(5-fluorouracil)是一种常用的抗癌药，主要通过抑制胸苷酸合成酶阻碍胸腺嘧啶的合成，从而阻断DNA复制而抑制细胞生长，广泛用于乳腺癌和消化系统等癌症治疗中[8]。目前，关于5氟尿嘧啶及其他抗癌药在环境中的暴露浓度数据还相对较少，Johnson等[9]根据抗癌药的消费量、排泄率及其归趋数据，预测污水处理厂出水中5氟尿嘧啶的浓度为23 ng·L-1。而且，随着癌症病人的增加和抗癌药消费模式的改变——门诊病人的增加，水环境中抗癌药的浓度呈上升趋势[6]。Zounkova等[10-11]研究发现，5氟尿嘧啶的生态毒性较高，如其对恶臭假单胞菌生长的半数抑制浓度为44 μg·L-1。但是，目前5氟尿嘧啶等抗癌药的生态毒性数据还很缺乏。

藻类是水体生态系统内能量的初级生产者，是反映水体环境质量的重要指标[12]。藻类在水环境中分布广泛并且对污染物比较敏感，常被用作受试生物以评价外源污染物对水生生态系统的影响[13]。本论文以蛋白核小球(Chlorella pyrenoidosa)和羊角月芽藻(Selenastrum capricornutum)作为受试藻种，通过研究5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长和叶绿素含量的影响，为5氟尿嘧啶的生态风险评价提供基础数据。

1　材料与方法 (Materials and methods)

1.1实验材料

(1)实验试剂：5氟尿嘧啶(纯度为99%)购于百灵威科技有限公司。

(2)供试藻种：蛋白核小球藻(编号FACHB-11)和羊角月芽藻(编号FACHB-271)均购自中国科学院水生生物研究所。

1.2实验方法

1.2.1藻类预培养

在无菌条件下将藻种接种至SE培养基中，放置于光照培养箱内培养至对数生长期，并进一步扩大培养。培养条件为：温度(25±1) ℃，光照强度3 000 lux，光暗比为12 h : 12 h，每天定时震荡3次(15 min·次-1)。预培养3代，镜检细胞正常，进入对数生长期进行试验。

1.2.2藻类急性毒性试验

藻类急性毒性实验参照《化学品藻类生长抑制试验》(GB/T 21805—2008)[14]进行。将处于对数生长期的蛋白核小球藻和羊角月芽藻接种到150 mL的锥形瓶中，2种藻的初始藻细胞浓度在1×105和5×106个·mL-1之间，培养液总体积为50 mL。正式实验之前，先进行较大范围浓度系列的预备试验，得到2种藻类生长抑制范围为10%～60%的5氟尿嘧啶浓度，并按照等比数列设置5氟尿嘧啶的正式实验浓度为5.15、12.5、32、80、200、500 mg·L-1。每个浓度设3个平行样，同时设置空白对照，培养条件同上。实验开始后于24 h、48 h、72 h和96 h取样测定藻细胞浓度。

藻细胞浓度采用镜检和分光光度法相结合的方法进行测定，通过显微镜用血球计数板进行藻类计数，并在波长680 nm下测定藻类的吸光值，建立不同藻类细胞密度和吸光度之间线性关系，结果如表1所示。

表1　藻类细胞浓度(y)与光密度值(OD680)之间的线性关系

藻类生长速率(μt)和细胞生长抑制率(I%)按照《化学品藻类生长抑制试验》(GB/T 21805—2008)的方法，根据方程(1)和(2)进行计算：

(1)

(2)

式中，μt为时间t的细胞生长速率；Nt、N0分别为时刻t和起始时刻t0的细胞浓度；μc为对照组的细胞生长速率。

1.2.3叶绿素含量测定

暴露96 h后，将10 mL藻液4 ℃下7 000 r·min-1离心10 min，倒去上清液，加5 mL体积分数为95%乙醇溶液，摇匀，暗处浸提24 h。将提取液以7 000 r·min-1冷冻离心10 min，取上清液测定其在波长665 nm和649 nm下的吸光度值，带入公式(3)和(4)计算叶绿素的浓度[15]。

Ca=13.95OD665-6.88OD649

(3)

Cb=24.96OD649-7.32OD665

(4)

式中，Ca为叶绿素a的含量，Cb为叶绿素b的含量，以mg·mL-1表示。

1.3数据统计与分析

采用SPSS 16.0和Excel对实验数据进行统计分析及作图。运用概率单位回归分析法，确定蛋白核小球藻和羊角月芽藻的96 h-EC50值。采用t检验法检验处理组与对照组数据的差异，P < 0.05和P < 0.01分别表示与对照组差异显著和差异极显著。

2　结果(Results)

2.15氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长抑制

不同浓度5氟尿嘧啶胁迫下，蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长曲线见图1。随着5氟尿嘧啶暴露时间的延长，各浓度组的藻细胞生长速度减慢。随着5氟尿嘧啶质量浓度增加，蛋白核小球藻与羊角月芽藻细胞总数呈逐渐下降趋势，5氟尿嘧啶对2种绿藻生长的抑制程度与5氟尿嘧啶浓度呈正相关。从整体上看，低浓度的5氟尿嘧啶对藻细胞生长的影响不大，而高浓度的5氟尿嘧啶则显著抑制了藻类的生长，如200 mg·L-1的5氟尿嘧啶暴露96 h后，蛋白核小球藻的藻细胞密度为对照组的63.4%，羊角月芽藻的藻细胞密度为对照组的70.8%。

不同浓度5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长抑制率见表2。低浓度的5氟尿嘧啶(5.15 mg·L-1)处理蛋白核小球藻和羊角月芽藻48 h后，2种绿藻的生长抑制率都为负值，表现出短时间内低浓度刺激生长作用。随着5氟尿嘧啶的质量浓度增加，藻细胞生长抑制率逐渐增大，呈现出明显的剂量-效应关系。

从时间尺度上看，5氟尿嘧啶浓度为5.15、12.5、32 mg·L-1和5.15、12.5 mg·L-1时，蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长抑制率随着时间延长而增大，但在其他处理浓度下并未表现出规律的时间-效应关系。

图1　5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻藻细胞密度的影响Fig. 1　Effect of 5-fluorouracil on the algae cells density of C. pyrenoidosa and S. capricornutum

2.25氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻叶绿素含量的影响

在不同浓度5氟尿嘧啶中暴露96 h后，蛋白核小球藻和羊角月芽藻的叶绿素含量变化如图2。5氟尿嘧啶的浓度为5.15～32 mg·L-1时，蛋白核小球藻的叶绿素a和叶绿素b含量高于对照组，其中，在5氟尿嘧啶为5.15～32 mg·L-1时，叶绿素a的含量与对照组有极显著差异(P < 0.01)；在5氟尿嘧啶浓度为5.15和12.5 mg·L-1时，叶绿素b的含量与对照组分别具有极显著(P < 0.01)和显著差异(P < 0.05)。之后，随着5氟尿嘧啶浓度的继续升高，叶绿素a含量迅速下降，叶绿素b含量的下降趋势则相对较缓。在5氟尿嘧啶浓度为500 mg·L-1时，叶绿素a和叶绿素b含量分别为1.19 mg·L-1和0.51 mg·L-1，与对照组有极显著差异(P<0.01)。

羊角月芽藻的叶绿素含量变化趋势与蛋白核小球藻不甚相同。5氟尿嘧啶浓度为5.15 mg·L-1时就对羊角月芽藻的叶绿素表现出抑制作用。在5氟尿嘧啶浓度为12.5～32 mg·L-1时，叶绿素含量又有所提高。5氟尿嘧啶浓度大于32 mg·L-1后，羊角月芽藻的叶绿素含量与5氟尿嘧啶浓度呈明显的负相关关系。当5氟尿嘧啶浓度从80 mg·L-1增加到500 mg·L-1时，叶绿素a含量从1.84 mg·L-1减少至1.39 mg·L-1，叶绿素b含量从0.74 mg·L-1减少到0.55 mg·L-1，与对照处理间存在显著或极显著差异(P < 0.05或P < 0.01)。

3　讨论(Discussion)

5氟尿嘧啶对不同的受试生物的生态毒性效应差异较大。Zounkova等[10-11]研究发现，5氟尿嘧啶对恶臭假单胞菌(Pseudomonas putida )的EC50值为0.027 mg·L-1，对近头状伪蹄形藻(Pseudokirchneriella subcapitata)的EC50值为0.11 mg·L-1，对绿藻(Desmodesmus subspicatus)的EC50值为48 mg·L-1，对大型蚤的EC50值为36 mg·L-1。Deyoung等[16]发现5氟尿嘧啶对黑头呆鱼(Pimephales promelas)生长的EC50值为400 mg·L-1。恽烨等[17]研究得到5氟尿嘧啶对小麦(Triticum aestivum)、白菜(Brassica pekinensis)和水稻(Oryza sativa)种子的根伸长的半数抑制浓度分别为212.80、102.53和13.30 mg·L-1。在本研

表2不同浓度5氟尿嘧啶胁迫下藻类生长抑制率(%)变化

Table 2Changes of algae growth-inhibition-rate (%) exposed to different 5-fluorouracil concentrations

藻类Algaespecies时间/h Time/h5.15mg·L-112.5mg·L-132mg·L-180mg·L-1200mg·L-1500mg·L-1蛋白核小球藻Chlorellapyrenoidosa242.503.948.1829.4932.2659.6448-6.541.738.4320.9336.5755.21722.1012.8915.3027.1237.7653.28964.2014.9117.7129.1535.2553.18羊角月芽藻Selenastrumcapricornutum24-22.05-24.949.8110.2133.1528.8048-7.93-8.5516.2027.9539.2246.00723.043.5518.4725.8232.3143.50967.199.5417.2625.3935.1546.00

表3　5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的96 h毒性效应

注：x为5氟尿嘧啶浓度对数，y为抑制率概率单位；p为相伴概率；p*为X2拟合优度检验统计量概率，p*>0.05时，符合X2概率分布。

Note: x represents logarithm concentration of 5-fluorouracil, y represents the inhibition probit, p represents concomitant probability, p* represents the X2goodness of fit test statistics probability, p*>0.05, in accordance with the X2probability distribution.

图2　5氟尿嘧啶暴露96 h后蛋白核小球藻和羊角月芽藻叶绿素含量变化注：*、**分别表示与对照组相比，P < 0.05、P < 0.01。Fig. 2　Changes of chlorophyll content of C. pyrenoidos and S. capricornutum exposed to 5-fluorouracil for 96 hNote: *,** compared with the control group, P < 0.05, P < 0.01.

究中，5氟尿嘧啶对蛋白核小球藻和羊角月芽藻的96 h-EC50值分别为450.36 mg·L-1和692.30 mg·L-1。因此，在评估5氟尿嘧啶的生态风险时，需要研究并比较5氟尿嘧啶对不同生物的毒性数据，以准确全面地了解其潜在生态风险。根据水和废水检测分析方法[18]中规定，藻类生长抑制实验对毒物的毒性分级标准为96 h-EC50<1 mg·L-1时为极高毒，在1～10 mg·L-1之间为高毒，在10～100 mg·L-1之间为中毒，>100 mg·L-1时为低毒。因此，5氟尿嘧啶对于这2种藻属于低毒物质，羊角月芽藻对于5氟尿嘧啶的抗性大于蛋白核小球藻。

低浓度的5氟尿嘧啶处理可促进蛋白核小球藻和羊角月芽藻的生长，这种毒物在较低浓度下出现的增益现象，是其在无毒情况下的刺激反应，被称之为“毒物的兴奋效应”(Hormesis)[19]。但是随着5氟尿嘧啶的浓度的增加，藻细胞生长受到抑制，表现为明显的剂量-效应关系。这与以往研究结果[20]相一致。但5氟尿嘧啶对藻类生长的抑制并未表现出明显的时间-效应关系，这可能是由于药物的生物降解、生物适应、进入细胞的药物减少等所致[21]。

叶绿素是各种浮游藻类中广泛存在的天然色素，是客观反映植物利用光照能力的一类重要指标，往往可以作为判断植物光合生理能力、反映环境胁迫状况的依据[22]，因此，叶绿素含量变化能较好地反映藻类各阶段生长发育正常与否。在低浓度5氟尿嘧啶(<32 mg·L-1处理时，蛋白核小球藻叶绿素a和叶绿素b含量高于对照组，出现“兴奋效应”，这与藻细胞生长量变化趋势一致。而在5氟尿嘧啶为5.15 mg·L-1时，羊角月芽藻的叶绿素含量与对照组相比减少，说明低浓度5氟尿嘧啶已对羊角月芽藻产生轻微抑制作用；在5.15～32 mg·L-1时，叶绿素含量又逐渐上升，可能是因为这一浓度范围的5氟尿嘧啶胁迫促进了藻的代谢，激活了藻类色素合成的相关酶类，色素合成增多，含量上升，且受损藻细胞逐渐恢复的结果。随着5氟尿嘧啶浓度增加，2种绿藻的叶绿素a和叶绿素b含量均逐渐降低。光合器官是植物细胞内活性氧的主要来源之一，而光合色素及与之结合的内囊体膜均具有不饱和多烯结构，极易受活性氧的攻击，同时，在污染物胁迫下，叶绿体片层中捕光Chla/b-Pro复合体合成也会受到抑制[22]。因此，在高浓度5氟尿嘧啶暴露下，藻细胞内活性氧的积累可能导致叶绿体结构破坏，光捕获化合物的形成受到影响，叶绿素合成受阻。

不论是蛋白核小球藻还是羊角月芽藻，相对于叶绿素b含量，叶绿素a含量是更敏感指标，这与刘涛等[23-24]研究结果有相似之处。这是由于叶绿素a作为捕光Chla/b-Pro复合体重要组成部分，在光合系统PSⅡ的反应中心中，作为光合电子传递链的电子供体，与其他光合色素相比，更容易受到光降解作用的影响[23]。

总体上，现有的数据表明5氟尿嘧啶不太可能引起急性毒性效应，但是生物、尤其是一些敏感生物长期暴露于低浓度的抗癌药胁迫中，是否会引起生物遗传、生理生化乃至生长等方面的影响，还需进一步的研究。

通讯作者简介：张银龙(1963-)，男，博士，教授，主要研究方向为污染生态学。

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◆

Effects of 5-Fluorouracil on the Growth and Chlorophyll Content ofChlorellapyrenoidosaandSelenastrumcapricornutum

Li Wei1,2, Yun Ye3, Shi Yiyun1,2, Zhang Yinlong1,2,*

1. Collaborative Innovation Center of Sustainable Forestry in Southern China of Jiangsu Province, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China 2. College of Biology and the Environment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China 3. Zhenjiang Metrological Verification and Testing Center, Zhenjiang 212132, China

20 July 2015accepted 17 September 2015

The environmental occurrence and ecotoxicological risk of anticancer drugs (also called antineoplastic drugs) have attracted wide attentions. To obtain the basic ecotoxicology data of 5-fluorouracil, a typical anticancer drug, Chlorella pyrenoidosa and Selenastrum capricornutum were employed as target organisms, and effect of 5-fluorouracil on the growth and chlorophyll content of these two algae were examined. The results showed that the growth of C. pyrenoidosa and S. capricornutum were inhibited by 5-fluorouracil. The percentage of growth inhibition was enhanced with the increase of 5-fluorouracil concentration. The 96 h median effective concentration (EC50) of 5-fluorouracil to C. pyrenoidosa and S. capricornutum was 450.36 mg·L-1and 692.30 mg·L-1, respectively. 5-fluorouracil was low toxic to the two algae. After exposure to 5-fluorouracil for 96 h, higher chlorophyll content of C. pyrenoidosa and S. capricornutum was observed under low concentration of 5-fluorouracil (<32 mg·L-1), while high concentration of 5-fluorouracil (32-500 mg·L-1) inhibited chlorophyll a and b content of C. pyrenoidosa and S. capricornutum with a negative correlation. Chlorophyll a is more sensitive to 5-fluorouracil.

anticancer drugs; 5-fluorouracil; Chlorella pyrenoidosa; Selenastrum capricornutum; growth; chlorophyll

江苏省高校自然科学研究面上项目(15KJB610006)；江苏高校优势学科建设工程资助项目(PAPD)；南京林业大学高层次人才基金项目(163010675)

李威(1982-)，女，博士，研究方向为污染生态化学，Email: uwliwei@163.com；

Corresponding author)， E-mail: ecoenvylz@163.com

10.7524/AJE.1673-5897.20150720221

2015-07-20录用日期：2015-09-17

1673-5897(2015)6-213-06

X171.5

A

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