彭洪卫，陈立典

小脑参与认知的研究进展①

彭洪卫，陈立典

认知功能是小脑非运动功能的重要组成部分。小脑参与认知，具有多种认知功能，包括工作记忆功能、语言功能、空间认知功能(空间加工、空间记忆)和时间认知功能(时间感知、时间处理)等。本文针对小脑认知功能这几个方面的新近研究进展进行综述。

小脑；认知；非运动功能；综述

[本文著录格式]彭洪卫，陈立典.小脑参与认知的研究进展[J].中国康复理论与实践,2015,21(12):1370-1374.

CITED AS:Peng HW,Chen LD.Advance in cerebellum's involvement in cognition(review)[J].Zhongguo Kangfu Lilun Yu Shijian, 2015,21(12):1370-1374.

对于小脑功能的研究，过去我们关注的焦点是它的运动控制和协调，而近年来人们普遍关注于小脑的非运动功能。1998年，Schmahmann等率先提出小脑认知情感综合征(cerebellum cognitive affective syndrome,CCAS)的定义，并总结其特点为执行功能障碍、言语困难、空间认知障碍及人格改变，且认为小脑不同的损伤部位对应不同的临床表现[1]。由此，对小脑非运动功能的研究逐渐成为一项热点。小脑参与多种认知的过程，但其中很多具体的机制尚不明确，本文通过小脑非运动功能中认知功能多个方面的研究成果对小脑参与认知进行论述，以期为今后有关小脑与认知方面的进一步研究打下基础。

1　小脑与工作记忆功能

1.1工作记忆

工作记忆是一种对信息进行暂时加工和贮存的容量有限的记忆系统，同时它参与学习、语言理解及社会认知等高级认知活动，属于认知的一部分。工作记忆被形容为人类的认知中枢，可以认为它是人们组装和操作处理信息的一个临时心理“工作平台”，亦或是对必要信息短时特殊的聚焦[2]。而小脑与工作记忆存在着某种重要的联系。

1.2工作记忆任务与小脑区激活

多种研究表明，工作记忆任务时小脑有明显的激活迹象。Luis等对20名老年受试者进行测试，通过神经心理学评估、功能磁共振成像(functionalmagnetic resonance imaging,fMRI)及维持4个条件刺激和2个记忆负荷相结合的核心N-back范式设计的方法得出，老年人群成功的工作记忆过程伴随着涉及与额顶叶网络一起工作的小脑区的一种激活模式[3]。

Küper等测试27名参与者，其中男性15名，女性12名，平均年龄(26.6±3.8)岁，用fMRI观察小脑的激活，分别使用0-back(作为运动控制任务)、1-back和2-back工作记忆任务(口头的和抽象的方式)进行小脑皮质和齿状核激活程度的对比，结果表明随着工作记忆需求的增加，小脑的激活程度也随之增加，认为小脑参与一个在工作记忆N-back任务中代表中央执行的模态双边神经网络[4]。

Stoodley应用功能影像学的证据对小脑参与认知进行说明论证，其对小脑与工作记忆的研究表明，不论口头的或非口头的工作记忆任务，包括斯腾伯格记忆任务(Sternberg task)和N-back任务，都能可靠地激活小脑，定步调连续加法任务测验(paced auditory serial addition task,PASAT)还可激活双侧小脑区，特别是第Ⅳ和第Ⅶ小叶，连同脑前额叶(prefrontal)及运动前区(premotor)，皆与工作记忆任务有明显的相关性，其中要成功地完成任务，就往往要把刺激顺序编码[5]。

2　小脑与语言功能

2.1对小脑语言功能的认识

语言功能是认知的重要组成部分，而小脑与语言功能之间亦存在着某种重要联系。小脑损伤患者会出现 “小脑性言语”，为共济运动障碍所致，主要表现为暴发性语言，发音冲撞、单调、缓慢、鼻音等。

原先人们把它与肌肉运动障碍相联系，但亦有学者观察研究表明，小脑损伤后出现不依赖于运动性构音障碍的语言工作记忆显著受损。对小脑损伤患者的神经心理学及对健康受试者的神经影像学研究结果也共同支持这样一种观点，即小脑与语言工作记忆密切相关，这些研究揭示了小脑亚区的功能定位：语音输出等的运动执行能力主要依赖于前小脑的第Ⅳ～Ⅴ小叶；计划制定和准备等与运动相关的活动主要依赖于小脑的上部和侧面的小叶Ⅵ和脚Ⅰ；小脑下部第Ⅷ小叶也有助于工作记忆的能力，并且在某种程度上独立于运动执行而存在；此外，小脑齿状核的背侧支持运动相关的功能，而腹侧支持高级认知功能[9]。针对小脑的语言功能，人们通过多种方法进行探究。

2.2语言任务/测试在小脑语言功能中的应用

Guell等对小脑功能障碍患者元语言障碍的研究中，对44例患有小脑疾病的患者与40名健康对照者进行口语句子产生测试(Oral Sentence Production Test,OSPT)，对具有合适的语法结构及语义质量句子的产生进行个体评估；对25例小脑疾病患者与25名健康对照者进行语言能力拓展测试(Test of Language Competence-expanded,TLC-E)，评估他们的元语言能力。结果显示，OSPT测试中患者组和对照组无明显差异，而TLC-E测试显示有小脑疾病的患者较正常对照组成绩差[10]。

Morgan等对进行过小脑髓母细胞瘤、毛细胞型星形细胞瘤切除术儿童的语音特征进行研究，他们将肿瘤组儿童语音测试结果与健康对照组进行对比，并在术后对肿瘤组进行长期随访，结果发现69%的肿瘤组患儿伴有轻度构音障碍，并认为他们的言语障碍可能会在术后存在长达10年之久[11]。

Gelinas等对46例小儿癫痫(pediatric epilepsy)手术患者(年龄7～19岁)进行一项功能磁共振听觉语义决策语言任务(fMRI auditory semantic decision language task)测试，研究结果表明小脑语言偏侧化(cerebellar language laterality)能在小儿癫痫患者中可靠地建立，同时它与左右大脑语言优势受试者的大脑语言偏侧化有线性相关关系[12]。

van Gaalen等用标准化语言测试(standardized linquistic tests)对29例脊髓小脑共济失调型6(spinocerebellar ataxia type 6,SCA6)患者的语言和言语情况进行评估，并将共济失调的严重程度与之关联，结果表明，SCA6患者存在语言功能障碍，与共济失调严重程度密切相关[13]。他们的研究数据支持小脑在语言处理方面的作用。

通过语言任务/测试亦反映了其与小脑激活之间的联系。国外一项对小脑在运动和认知任务中功能定位的fMRI研究表明，动词的产生会激活第Ⅵ、Ⅶ和ⅧA小叶的右侧小脑半球区域[14]。同时，国外一项对言语发音障碍中语音加工的神经相关的fMRI研究表明，当受试者进行动词生成任务(verb generation task)时，右侧小脑被激活[15]。也有研究表明，当受试者在进行语词语义辨别时右侧小脑半球有显著的激活[16]。

2.3神经行为学评估探究小脑语言功能

Backeljauw等对53例年龄5～18岁，且在4岁前经历过手术麻醉的健康参与者和对照组(53名无此经历的健康参与者)进行神经认知评估和T1加权MRI扫描(两组参与者具有相匹配的年龄、性别、偏手性及社会经济地位)，结果显示，与对照组相比，4岁前经历过手术麻醉的健康参与者在语言理解和作业智商方面的得分明显降低，这与小脑及枕叶皮质内较低的灰质密度有关[17]。

Tavano等比较了朱伯特综合征(Joubert syndrome,JS)和小脑畸形(cerebellarmalformations)患儿的神经行为概况，结果显示，尽管有很大不同，但能够明确的是小脑畸形和JS患者存在认知、语言和情感的紊乱[18]。

Catsman-Berrevoets等对41例小脑肿瘤的患儿在手术前后进行评估，结果表明术后的患儿均存在后颅窝综合征，并伴有构音障碍等，而在恢复期构音障碍继续存在于每个患儿，但表现出特殊的小脑型构音障碍的仅为少数患儿[19]。

2.4相关研究

Ferri对小脑与语言功能的联系进行总结，认为儿童早期的语言习得是有条件的，与小脑的结构塑造及神经电生理活动有关，影响小脑结构发育的一些变化和影响小脑的病理及神经电生理功能紊乱都可导致语言障碍[20]。针对小脑与语言之间的联系，国内的一项研究中，将66例运动性失语的患者分为常规药物组和药物加用脑循环功能治疗仪治疗的综合治疗组，30 d的疗程后进行对比，结果表明，经治疗卒中后运动性失语患者的失语程度减轻，而加用电刺激小脑治疗者其失语症状改善更为明显；同时用小脑电刺激治疗运动性失语的综合治疗组较常规药物组更为有效[21]。说明小脑电刺激能促进卒中后运动性失语患者语言功能的改善。由此推断电刺激小脑顶核对卒中后运动性失语的治疗作用可能与激活小脑-大脑相关通路，调控语言的神经网络促进语言功能的恢复有关。

多种临床测试、评估和检查(语言任务/测试、神经行为测试、fMRI检查)等表明小脑与语言密不可分，然而，宏观上论证较多，基础研究较少，缺少微观上的理论与证据支持小脑与语言之间的联系，且多数未贯通与大脑之间的关联，有待进一步探索。

3　小脑与空间认知

3.1小脑参与空间加工

关于小脑具有空间高级认知功能的认识，Passot等的研究中模拟了面向目标的导航过程中小脑和海马结构的功能性相互作用，认为小脑参与空间信息的加工过程，主要包括线的二等分(line bisection)，心理旋转(mental rotation)或空间转换(spatial transformations)，方向判定(orientation judgment)，空间导航(spatialnavigation)等[22]。

Neuner等对适用于fMRI的视觉成对联合测试(visual paired associates subtest)的神经相关进行研究，对15名右利手健康男性志愿者进行1.5 TMRI扫描，结果表明，线的二等分测试主要激活左侧小脑和大脑右侧顶叶皮质，心理旋转测试主要激活双侧小脑，编码形状-颜色组合时激活小脑左侧脚Ⅰ区[23]。

Picazio等的研究中，使用θ连续脉冲刺激(continuous theta burst stimulation,cTBS)作用于进行物化心理旋转(embodied mental rotation,EMR)和抽象心理旋转(abstractmental rotation, AMR)两种心理旋转任务的健康成年受试者以下调小脑半球的兴奋性，结果显示，随着左侧小脑半球兴奋性的下调，cTBS组较假刺激组反应时间变慢，而与之相反的是右侧小脑半球兴奋性下调时，得到的cTBS组与假刺激组反应时间一致，表明左侧小脑半球在心理旋转方面起着至关重要的作用，而右侧小脑半球似乎并没有参与EMR和AMR两种类型[24]。

Rondi-Reig等对空间心理表征中小脑对感觉信息的监控进行总结，认为小脑结构通过监控感觉信息以及与导航通路相互作用，更新空间心理表征，以维持方向和位置感[25]。也有研究者提出空间导航是认知的基础，小脑损害会对空间信息的处理产生影响[26]。

关于小脑对空间加工所起到的作用，可能归因于多种潜在的因素，其中包括大脑顶叶皮质至小脑的投射，以及小脑在视觉引导运动(visual guidance ofmovement)中扮演着角色；再者就是小脑后部区域参与的运动表象功能，它可能是心理旋转或空间转换任务的一个重要组成成分。当然，小脑也参与了需要快速反应以适应空间刺激变换功能的完成，如视觉旋转运动的适应[27]。

3.2小脑参与空间记忆

Tom linson等用θ脉冲刺激(theta burststimulation,TBS)对空间工作记忆在小脑半球的特化情况进行研究，结果也表明左侧小脑在空间工作记忆中具有至关重要的作用，同时发现靠近中线的小脑区域参与系列位置编码(encoding of serialposition)[28]。

在国内的一项研究中，研究者让10名右利手的健康志愿者进行一项短时空间记忆任务作业，并同时对其脑功能进行MRI扫描，结果表明右侧小脑在短时空间记忆任务中被明显激活，在手动因素被消除后可认为小脑积极参与了短时空间记忆的认知活动，同时认为不是某个单一脑区负责短时空间记忆，大脑皮层与小脑之间的动态交互作用是实现短时空间记忆的神经基础[29]。

以上研究中用多种方法探究小脑的空间认知功能，对小脑不同区域的功能进行了划分。虽然并未揭示小脑空间认知功能具体机制，且对小脑参与空间记忆的研究较少，但提出了小脑参与空间加工和空间工作记忆的基础，将小脑空间认知功能与大脑功能相关联，对今后的研究具有指导作用。今后的研究，除了关注小脑本身外，也应多与大脑相联系。

4　小脑与时间认知

4.1小脑参与时间感知

国内的一项研究中，采用时距复制任务对26例小脑损伤患者和与之相匹配的健康对照者的时间知觉能力进行研究，实验包含3个时距(短时距0.6 s；长时距3 s和5 s)，当呈现结束后延迟1 s或5 s进行时距复制，结果显示，与对照组相比，小脑损伤患者对3 s和5 s的时距复制结果均无显著性差异，而对0.6 s时距复制结果有显著性差异，认为小脑损伤患者对时间信息的加工明显受损，主要表现在对短的瞬时时间的感知，这提示小脑可能特异性地参与毫秒时间感知的认知加工[30]。Xu等采用事件相关fMRI对小脑下橄榄核系统(olivo-cerebellar system)的定时作用进行研究，结果显示下橄榄核仅在受试者感知复杂的时间序列但不进行运动活动的过程中被激活[31]。

4.2小脑参与时间处理

Henley等对行为变异型额颞叶痴呆(behavioralvariant frontal temporal dementia,bvFTD)患者的研究中，对20例bvFTD患者、11例疾病对照组患者及31名健康志愿者采用自我调适性(self-paced)和外在调适性的(externally paced)手指敲击任务(finger-tapping task)进行评估，采用基于体素的形态测量学(voxel basedmorphometry,VBM)和弥散张量成像(diffusion tensor imaging,DTI)对在运动计时中与灰质白质相关的障碍进行检测，结果表明，尽管随着时间的逐步增加，像前额叶皮质等区域发挥越来越大的作用，但小脑确定在秒以上的计时中发挥着作用[32]，这与Allman[33]之前研究的结论相一致。也有研究表明，主要的计时机制存在于小脑普肯野细胞中，其本质是细胞属性而不是网络属性[34]。

Spencer等对单侧小脑损伤的研究中，让患者完成连续和非连续的动作，结果显示患者的症状仅在不连续运动中出现，从而提出对于确定特定的、分离的运动时间，小脑起着必不可少的作用，但对连续运动来说并非必要[35]。

Droit-Volet等对儿童小脑髓母细胞瘤(cerebellarmedulloblastoma)患者时间知觉的研究中，让小脑髓母细胞瘤患儿和与之年龄相匹配的对照组儿童进行时距二分任务(temporalbisection task)和时距复制任务(temporal reproduction task)，实验包括两段时距(短时距＜1 s；长时距＞4 s)，并进行年龄适应的神经心理评估，结果表明二分任务中两组儿童成绩无明显差异，而时距复制任务中小脑损伤患者能够复制较长的时间段，但这是在短刺激时距的情况下才会产生(＜1 s)，表明小脑专门处理短持续时间[36]，而Coull等[37]的研究也支持这个观点。

Koch等采用重复经颅磁刺激(repetitive transcranialmagnetic stimulation,rTMS)研究小脑对毫秒时间的处理，认为小脑在明确的毫秒时间间隔的处理中是必不可少的，小脑普肯野细胞(Purkinje cells)直接参与跟踪毫秒时间的流逝[38]。

目前对小脑参与时间感知的研究较少，上述研究虽表明小脑参与时间感知，但并不能对小脑参与认知进行充分的证明与肯定。对小脑参与时间处理的研究较多，多从小脑的计时与对短时间的处理出发，今后尚需更多更深入的研究，用多种方法从多方面对小脑参与时间认知进行探究。

5　结语

综上所述，小脑参与了工作记忆、语言、空间加工和空间工作记忆、时间的感知处理等认知过程。小脑的认知功能已得到神经解剖、生理、行为学等多领域研究证实，若小脑有病变，除了表现运动障碍外，还可出现神经心理、生理与行为异常等。目前研究显示，小脑影响认知功能的基础是大脑与小脑间广泛的纤维联系，即 “大脑-小脑环路”；但对于纤维联系的功能还不很清楚，且尚未明确这些连接纤维在认知活动中扮演的角色，亟待寻找更充分的证据，澄清一些意见分歧，以期阐明其具体机制。另外，小脑的不同部位参与不同的认知功能，研究过程中我们应当注意对小脑不同部位的细分。同时，我们是否可以尝试中医的干预方法(针刺、电针等)以探究其对小脑参与认知的影响？这仍待进一步研究。

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书讯

周天健、李建军主编《脊柱脊髓损伤——现代康复与治疗》，人民卫生出版社2006年出版。本书是国内首部以介绍脊柱脊髓损伤现代康复技术为主的大型专业参考书，内容全面、丰富。定价176元/册，本刊编辑部有售，邮资20元/册。

Advance in Cerebellum's Involvement in Cognition(review)

PENGHong-wei,CHEN Li-dian
Fujian Key Laboratory of Rehabilitation Technology,College of Rehabilitation Medicine,Fujian University of TraditionalChineseMedicine,Fuzhou,Fujian 350122,China

Cognitive function isan importantpartof non-motor function of the cerebellum.The cerebellum is involved in cognition and has a variety of cognitive functions,including workingmemory function,language function,spatial cognitive function(spatial processing and spatialmemory),and temporal cognitive function(time perception and time processing),etc.This article reviewed recent advances in these aspectsof cognitive function of the cerebellum.

cerebellum;cognition;non-motor function;review

10.3969/j.issn.1006-9771.2015.12.002

R749.1

A

1006-9771(2015)12-1370-05

国家自然科学基金项目(No.81403450)。

福建省康复技术重点实验室，福建中医药大学康复医学院，福建福州市350122。作者简介：彭洪卫(1991-)，男，安徽宿州市人，硕士研究生，主要研究方向：神经与认知功能障碍的研究。通讯作者：陈立典，男，博士，教授，主任医师、博士生导师。E-mail:cld@fjtcm.edu. cn。

国内有学者进行一项健康人脑空间工作记忆的脑fMRI研究。选择10名右利手志愿者，在他们进行空间工作记忆任务的同时对其进行fMRI扫描，结果表明双侧小脑在空间工作记忆任务中均被明显激活，提出人脑处理空间工作记忆信息是由大脑皮下结构及小脑与大脑皮质共同完成的[6]。

Baier等对29例主要伴有单侧小脑损伤的缺血性脑卒中患者进行研究，其中右侧小脑损伤21例，左侧小脑损伤8例，进行临床检查、工作记忆任务测试及MRI分析，结果表明小脑扁桃体(tonsil)、蚓锥体(vermal pyram id)和下半月小叶(inferior sem ilunar lobule)参与执行控制和阻止无关信息进入工作记忆当中，另外破坏小脑蚓锥体或小舌(uvula)会使眼球不能平滑地扫视而引发眼球运动障碍(oculomotor disturbances)，同时可能扭曲视觉注意选择，而这些结构是从工作记忆中过滤不必要的信息所必不可少的[7]。Vandervert在音乐训练如何增强工作记忆的研究中认为，工作记忆的中央执行结构的整个框架是大脑小脑系统的一种产物[8]。

虽然多种研究表明工作记忆过程与小脑激活有着密切的联系，但其所采用的工作记忆任务单一，且以影像学观察为主，未进行不同工作记忆任务之间的对比并体现研究方法的多样性以增强说服力。研究时应注意对小脑不同脑区的功能进行细分，探究小脑大脑之间的联系。

2015-07-08

2015-11-02)