马迎宾陈梦迪董坤和绍禹

(1云南高校蜜蜂资源可持续利用工程中心，云南农业大学东方蜜蜂研究所，云南农业大学食品科学技术学院，昆明650201；2云南农业大学动物科学技术学院，昆明650201)

蜜蜂食物的营养价值及其对蜜蜂健康的影响

马迎宾1,2陈梦迪1,2董坤1*和绍禹1

(1云南高校蜜蜂资源可持续利用工程中心，云南农业大学东方蜜蜂研究所，云南农业大学食品科学技术学院，昆明650201；2云南农业大学动物科学技术学院，昆明650201)

当今农业对蜜蜂授粉的需求越来越大，然而全球范围内的蜜蜂数量正在减少。蜜蜂的食物来源于植物的花蜜和花粉，花蜜是主要的能量来源，花粉主要为其提供蛋白质、脂肪、维生素和其他矿物质等。蜜蜂处于不同生长发育阶段所需食物不同，成年工蜂也承担着与日龄相关的巢内或巢外工作。本文主要综述了蜜蜂食物的营养价值及其对蜜蜂生长发育的影响，并阐述了农药与转基因作物对蜜蜂食物及蜜蜂健康的影响。

蜜蜂；食物；营养价值；农药；转基因作物

蜜蜂是完全变态的昆虫，由卵孵化成幼虫，再发育为蛹和成虫。幼虫、成虫阶段对营养需求存在较大差异；即便是成虫蜂王、工蜂和雄蜂对营养需求也不尽相同；处于不同生活状态的蜂群，如越冬期、繁殖期或生产期，营养需求亦不同。蜜蜂对营养需求的不同也就是对食物要求的不同[1]。不同的食物提供不同的营养，花蜜是主要供应能量的食物，主要成分为水和碳水化合物（以蔗糖、葡萄糖和果糖最为常见），还有少量的氨基酸、蛋白质、维生素、矿物质等；花粉主要提供蛋白质、脂肪和维生素等。

食物数量和质量的变化会影响蜜蜂生长发育及各种职能的发挥，当蜂巢内食物不足或有盈余时也会相应地改变成年蜜蜂的分工。如果营养不良，不但会影响蜜蜂生长发育，也会降低抗病能力，最终引发疾病[1，2]。当蜜蜂食用了被农药污染过的花蜜和花粉时就会出现中毒症状，甚至导致蜜蜂死亡。随着转基因作物大面积推广，人们不得不开始重视转基因作物对传统授粉昆虫蜜蜂的影响。本文主要综述了蜜蜂食物的营养价值及其对蜜蜂生长发育的影响，并阐述了农药与转基因作物对蜜蜂食物及蜜蜂健康的影响。

1 蜜蜂食物

1.1 花粉

花粉的主要成分为蛋白质、脂肪、维生素、多肽、氨基酸等。花粉中蛋白质主要有脂蛋白、核蛋白、糖蛋白、磷蛋白、大豆球蛋白等7种[3]，它们是蜜蜂食物中蛋白质的主要来源。蛋白质对蜜蜂特别重要，它是生命的基础物质；尤其在幼虫的生长发育、蜂王产卵、工蜂腺体(如王浆腺、蜡腺等)的发育和机能的行使，都不能缺少蛋白质。食物中缺乏了蛋白质，会导致幼虫死亡，工蜂出现“拖子现象”，也会导致幼蜂发育不良而失去利用价值或工蜂不能正常泌浆、泌蜡等。蜂王也会因得不到充足的王浆而产卵率下降或停产[4]。花粉中脂类主要有脂肪酸、多酚类、类固醇、萜类、甾体类等，脂类储存在体内作为能量来源之一，对幼虫的生长发育及成虫羽化起重要作用。因蜜粉源植物不同，花粉中的脂肪成分含量不等，占1～20%。在大多数花粉中，脂肪只占干重的4～6%；在风干的蜂花粉中平均占5%。花粉中的游离天然氨基酸有27种，常见的有18种，如精氨酸、赖氨酸、丙氨酸、甘氨酸等。

1.2 花蜜

花蜜主要成分为糖类、水分和一些其他物质。其中主要的糖为蔗糖、葡萄糖和果糖，还含有其他单糖、二糖等，而寡聚糖较为罕见；花蜜中水的含量随季节和温度的变化而不同；其他物质为氨基酸、生物碱、酚类和无机离子等，其中氨基酸是仅次于糖类的第二大溶质[5]。糖类最主要的作用是促进蜜蜂生长发育、维持新陈代谢等用途，为活动期(飞行采集、维持巢温等)和越冬期蜂群提供能量。当工蜂的血糖含量降低到1%以下，就不能飞行。在正常情况下，蜜蜂最好的能源是成熟的蜂蜜，越冬期更是这样。花蜜中水分含量较多，水是蜜蜂身体的重要组成成分，机体正常的新陈代谢活动、繁殖和生活都少不了水的参与。不同的季节和生活状态，蜂群需要水量不同，越冬的蜂群需要水分较少；而处于活动期或高温干燥季节的蜂群需要水量较多。花蜜中生物碱和酚类对蜜蜂有不同的趋避作用，无机离子主要调节体内渗透压的平衡[5]。

2 三型蜂在不同时期对食物需求的变化

蜜蜂是完全变态的昆虫，受精卵及其孵化的幼虫因环境、营养条件的不同，分别发育成工蜂和蜂王。在六棱形工蜂房内的受精卵孵化为幼虫后，哺育蜂只给3天以内的小幼虫饲喂工蜂浆，之后饲喂蜂粮（通过发酵花粉制成），最后发育成工蜂；王台中的受精卵孵化为幼虫后，哺育蜂一直对其饲喂营养丰富的蜂王浆，发育成蜂王[6]。但是蜂王浆中的何种成分促使幼虫变身蜂王，一直是个谜。日本学者镰仓昌树分别用新鲜的蜂王浆和已经存放了30 d的蜂王浆喂养蜜蜂幼虫，结果只有食用新鲜蜂王浆的幼虫成长为蜂王。进一步研究发现，新鲜蜂王浆中一种叫做“royalactin”的蛋白质能促进生长激素的分泌量，使幼虫出现体格变大、卵巢发达等蜂王的特征[7]。初步判断是“royalactin”蛋白质促使蜜蜂幼虫发育成了蜂王。

蜜蜂是典型的社会性昆虫，蜂群通常由两种性别、三种类型的个体组成，即雄蜂、工蜂和蜂王。不同类型的蜜蜂担任的职责不同，所需要的食物也不尽相同。

2.1 工蜂食物

60h以内的工蜂幼虫，一直有丰富的工蜂浆供应，工蜂浆呈灰白色的糊状。工蜂浆与蜂王浆一样，有乳状物与水状物的区别，两者比例为1∶3至1∶4。整个幼虫期饲喂的时间为50～60min，平均每小时143次，3日龄以上的工蜂幼虫改喂蜂粮，与蜂王幼虫的饲料供应差距较大。工蜂幼虫每天生长比率及体重增加会有很大差距，工蜂幼虫的体重最后可达159mg。工蜂羽化后1～2h就开始取食花粉，12h以内约有50%工蜂取食少量的花粉。42～52h后取食量增加，5～7日龄花粉取食量最多，8～10日龄取食花粉量逐渐减少，15～18日龄工蜂取食花粉停止。成年工蜂消化道内的含氮量及其体重均随着食入花粉量的变化而相应地增加或减少。花粉的取食量与季节有关，春季以3～6日龄工蜂取食量最多，夏季9日龄最多。蜂蜜则是一直都需要的食物，工蜂会直接自巢房中取食或相互喂食。

2.2 雄蜂食物

雄蜂幼虫的个体最大，雄蜂幼虫体重最后可达384mg。一只幼虫的日取食量为9.6mg，比工蜂幼虫的1.7mg约多5.6倍。3日龄内的雄蜂幼虫吃的雄蜂浆呈乳白色，雄蜂浆中也含有乳状物和水状物。3日龄以后的雄蜂幼虫食物也是蜂粮，含有较多的花粉粒。1～8日龄的雄蜂由工蜂喂蜂粮。9日龄以后的雄蜂会自行取食巢房中的蜂蜜，偶尔由工蜂吐出分泌物喂食。12～26日龄能够飞翔的雄蜂，自行取食巢房中的蜂蜜，由工蜂喂食的机会更少。4日龄雄蜂的体重，比1日龄增加28～35%，含氮量增加38～62%。9日龄的雄蜂体重，则增加53～61%，含氮量增加57～79%。

2.3 蜂王食物

在王台里的蜂王幼虫，整个幼虫期都有充足蜂王浆供应。封盖时，王台中还充满蜂王浆。工蜂饲喂蜂王幼虫的蜂王浆由两种成分组成，一种是由17±2日龄工蜂分泌的清澈水状物，一种是由12±2日龄工蜂分泌的白色乳状物，其比例约为1：1。两种物质的比例随饲喂蜂日龄而改变。饲喂蜂王幼虫的次数，随蜂王幼虫日龄的增长而增加，1日龄的幼虫饲喂13～15次，3日龄16～17次，4日龄25～27次。每次饲喂的时间也随幼虫日龄增长而增加。整个蜂王幼虫期被饲喂的次数为1 600～1 700次，饲喂的时间至少有17 h。正常的蜂群中，一只蜂王幼虫取食蜂王浆的总量为1.5 g。孵化后12h的幼虫取食的蜂王浆中含有水状物1.13 mg、乳状物0.81 mg。随着日龄的增加，两者的比例不断改变，其中还混有少量的花粉。蜂王幼虫的体重最后可达300～320mg，其体重在不同蜂群间有差异，在同一群蜂内也存在差异。成年蜂王也一直依靠工蜂饲喂蜂王浆[1]。

3 食物变化对蜜蜂的影响

蜜蜂的食物及营养需求，因其类型与日龄的不同而有差异。花蜜中的糖类提供成年蜂工作及飞行的能量。花粉中的营养成分，是幼虫生长发育及腺体发育的重要营养。如果蜂群中有足够的花蜜而缺乏花粉，幼虫会发育不良并且成虫腺体发育缓慢。反之，蜂群中有足够的花粉，但缺乏花蜜，则内勤蜂无法工作，同时外勤蜂飞行能力降低。长时间的食物不足或缺乏，会使蜜蜂不能维持正常的体温而影响蜂巢内的温度使生理病害的发生率增大，抗病能力降低，蜂群群势减弱甚至蜜蜂死亡，在冬季尤其明显[8]。同时当蜂巢内的食物存量不足以支持蜂群的正常生产时，会有一部分内勤蜂转化为采集蜂，这样使采集蜂的数量增大以达到采集更多食物的要求，从而尽量保持蜂群的正常[9]。除了需要充足的食物，还需要均衡的营养，才能使蜜蜂发育正常。此外水分的供应，对蜂群也非常重要。水分虽然不是营养成分，但是能够稀释蜂蜜，便于蜜蜂利用。水分还可以调整蜂巢内的温度，使蜜蜂在最适宜的温度中生长。

3.1 不同营养成分对蜜蜂的影响

营养不良与过量均影响蜜蜂生长发育及功能的发挥，降低抵抗疾病的能力，最终发生疾病。

蛋白质对生长发育的影响。蛋白质对蜜蜂的营养主要取决于组成蛋白质的氨基酸质与量的比例。蜜蜂需要十种必需的氨基酸，这些氨基酸对生长发育影响极大，如果含量不足，发育水平明显下降。蜜蜂幼虫需求量较高的氨基酸有亮氨酸、异亮氨酸及缬氨酸，其次为组氨酸、蛋氨酸及色氨酸，而精氨酸、赖氨酸、苯丙氨酸及苏氨酸的量属中等。蜜蜂食物中含有适量的非必需氨基酸可以减少某些必需氨基酸的消耗。蛋白质与碳水化合物之间的比例与蜜蜂的生长发育有很大关系。在饲料中蛋白质与碳水化合物等量或等量以上时，生长发育良好，否则幼虫生长发育就显著缓慢。

脂肪对生长发育的影响。蜜蜂的生长发育离不开脂肪、脂肪酸和类脂，其中不饱和脂肪酸与胆固醇尤为重要。蜜蜂不能合成固醇，必须从食物中获得才能维持生长发育，一旦缺乏，幼虫生长发育就会受阻。此外，胆固醇可以增强蜂王的生殖力，可以刺激卵巢发育，保证卵的正常孵化。而多酚类、萜类、甾体类对蜜蜂的影响主要取决它们的浓度大小。一般情况下高浓度时对蜜蜂具有消极的抑制作用，低浓度时没有抑制作用或者抑制作用不明显[10]。

维生素对生长发育的影响。蜜蜂机体不能合成维生素，所以必须由食物供应，如果蜜蜂完全缺乏维生素或某种维生素供给不足，代谢就会失调，生长停顿，繁殖力与生活力下降，疾病也随之发生[11]。缺少维生素B、维生素E、叶酸、生物素、烟酸、吡哆醇、抗坏血酸等都会影响蜜蜂的发育并发生不正常生理代谢活动或病变。

无机盐对生长发育的影响。钾及磷酸盐是幼虫生长必需的，如果食料中缺乏钾，则幼虫不能变成成虫，如果蜂王食物中缺乏有关盐类，则不能合成卵黄物质。

3.2 农药和转基因作物对蜜蜂健康的影响

蜂、花在适应气候(主要是温度)的条件下协同进化而来，蜜蜂的生物学规律是蜜蜂千万年来适应气候与蜜粉源的产物。因此，温度、蜜粉与蜂的生物学规律才是蜜蜂饲养管理最重要的依据[12]。

但是随着现代设施农业的飞速发展，农药的利用越来越广泛，蜜蜂已成为农药特别是杀虫剂的非靶标生物牺牲品，蜜蜂农药中毒事件和案例时常发生，有些地方出现蜜蜂种群数量下降的现象。2006年，美国发现了蜂巢内工蜂突然大批量消失的现象，大约有35%的蜜蜂损失，将其命名为“蜂群崩溃失调(CCD)”。近几年，加拿大、印度、巴西以及部分欧洲国家及我国台湾等地也相继出现类似现象。蜜蜂CCD现象的出现引起了全球蜂业的关注，成为世界蜂业论坛的焦点。CCD出现的原因至今仍不明确。但是，许多学者认为农药等化学类产品的大量出现和普遍使用，可能是蜜蜂CCD出现的罪魁祸首[13]。目前新烟碱类杀虫剂广泛应用于世界各地对很多农作物起到保护作用，比如油菜等。但是研究表明，它们对蜜蜂却有害，容易导致蜜蜂受到肠道寄生虫的侵袭。英国斯特林大学的研究人员通过实地测试发现，给蜜蜂食用新烟碱农药吡虫啉处理过的食物后，蜜蜂在春天的繁殖数量大大减少，同时蜜蜂中蜂王的数量减少85%。法国国家农业研究所的研究人员给蜜蜂饲喂了含量较低的另一种新烟碱类农药噻虫嗪处理的食物，发现蜜蜂很难再回到自己的蜂箱，这表明农药大大降低了蜜蜂的导航能力[14]。2013年4月下旬，环保署与美国农业部联合发布了关于蜜蜂健康的调查报告，重申了保护蜂群的必要之举——使蜂群远离新烟碱类农药[15]。这为CCD病的农药成因提供有力佐证。同时蜜蜂会对不利的食物源做出趋避反应，从而又导致了这些作物的授粉率相应地减少[16。目前，我国大陆并没有像美国和欧洲大陆蜂群大量失踪的报道，但也不能高枕无忧，应该未雨绸缪，防患于未然。

2002年在全球16个国家中，转基因或基因改造（GM）作物的种植面积已达5 870万hm2。而且自从1996年首次开始商业化种植GM作物以来,这些作物的种植面积一直逐年增加[17]。大豆、棉花、油菜和玉米是当今普遍具有耐除草剂性状的主要转基因作物（GM），这些作物一直都是主要蜜粉源植物。但是，今后转基因作物（GM）很有可能扩展到其他的重要蜜源植物，如向日葵和苹果。随着转基因作物（GM）在世界范围的种植，这些转基因作物（GM）会给蜜蜂的健康产生影响[18]。

迄今为止,已有大量的研究报告阐明了GM植物及其所产生的新的蛋白质,对蜜蜂寿命、生长发育、飞行活动、觅食和嗅觉习惯行为的影响。转基因植物对传粉蜂类的影响可分为直接影响和间接影响两类。直接影响是由蜂类取食了转基因植物的花粉、花蜜中转基因蛋白质而引起的,影响的大小取决于转基因表达产物的性质以及蜂类可能取食到的转基因蛋白质的量。一般来说,花粉中蛋白质的含量为8～40%,而花蜜是植物的分泌物,其中蛋白质含量极小。所以,在蜂类取食的植物各部分中,花粉中转基因表达产物的数量可能是最大的。另外,遗传转化会使转基因植物发生表型方面的某些意外变化,这些变化对蜂类的影响属于间接影响。例如,转基因抗除草剂油菜的花蜜和花粉对蜂类的营养价值是否改变,其中是否会产生一些蜂类不喜欢甚至对蜂类有害的物质,从而影响蜂类的生长和传粉行为[19]。迄今为止的研究证据表明，目前种植的转基因作物对蜜蜂无显著影响，但是具有多种性状的转基因作物可能潜在地影响蜜蜂[17,18]。

转基因作物的花粉和花蜜化学成分是否发生了些许改变？转基因作物对传统授粉昆虫蜜蜂的影响到底有多大？在转基因作物大面积推广后，蜜蜂必然会对转基因作物进行访问，而转基因作物的花粉和花蜜或多或少会对蜜蜂的健康产生一些不利影响。

目前，世界范围内蜜蜂的数量正在减少，但现代农业对蜜蜂授粉的需求却逐渐变大。弄清楚蜜蜂和开花植物（花蜜和花粉）的关系对于提高蜜蜂数量、增加作物授粉面积是十分必要的。安全的蜜蜂食物是蜜蜂生长发育和生存的必要条件然，而农药污染和转基因作物推广已对蜜蜂食物的安全性构成重要威胁，因此要使蜜蜂数量保持稳定，必须提高或改善蜜蜂食物的数量和质量。

[1]余林生.蜜蜂产品安全与标准化生产,安徽科学技术出版社, 2006.6.

[2]李位三,王维明.养蜂实用技术手册.安徽科学技术出版社, 1994.08.

[3]王开发.花粉组织知多少，蜜蜂杂志，2008.12,28(272):13-14.

[4]Maryse V,Baptiste L,Bernard W,Ruddy W,Ruddy W,Denis M. Denis M.Standardized protocol to evaluate pollen polypeptides as bee food source,Original article,2014,45:192-204.

[5]Susan WN.Bee food:the chemistry and nutritional value of nectar, pollen and mixtures of the two,African Zoology,2011,46(2): 197-204.

[6]张刻，周斌，叶满红，等.蜜蜂级型分化研究进展,中国蜂业，2008.05,59(5):9-11.

[7]刘芳，苏松坤.Royalactin诱导幼虫发育成蜂王,中国蜂业, 2011.07,62:43-44.

[8]Ross C.WhyBees Starve,BEE CULTURE,2014.05,82-84.

[9]David SK,Andrew BB,Mary RM.Modelling Food and Population Dynamics in HoneyBee Colonies,PLOSONE,2013.05,8(5):e59084.

[10]Jessamyn SM,Daniel C,Dale RG,Rebecca EI.Dose-dependent effects of nectar alkaloids in a montane plant-pollinator community, Journal ofEcology,2013,101:1604-1612.

[11]刘俊峰，吴小波，郑云林，等.中华蜜蜂越冬阶段维生素和矿物质营养需要量，动物营养学报,2010,22(6):1625-1629.

[12]沈育初.蜜粉与蜂的生物学规律是蜜蜂饲养管理的基础，蜜蜂杂志，2014.09,34(9):19-20.

[13]李志勇，王志，牛庆生，等.农药与蜜蜂生态安全,中国蜂业, 2014.02,65(2):26-27.

[14]彭和.农药可导致蜜蜂迷失方向,农药市场信息,2012.11.

[15]吕聪译.蜜蜂成濒危物种；转基因产品争议大,中国农药, 2013,26-29.

[16]Tan K,Hu ZW,Chen WW,Wang ZW,Wang YC,James CN. Fearful Foragers:HoneyBees Tune Colonyand Imdividual Foraging to Multi-predator Presence and Food Quality,PLOS ONE,2013.09,8(9): e75841.

[17]汪开治编译.转基因作物对蜜蜂健康、蜜蜂产品食用安全和生态环境的潜在影响，生物技术通报，2008,198-201.

[18]余林生，吉挺，张中印，等.生态环境对蜜蜂与蜂产品安全生产的影响,中国蜂业,2009,60(10):45-47.

[19]刘标，许崇任.转基因作物对传粉蜂类影响的研究进展,生态学报,2003.05,23(5):946-955.

The nutritional value of bee food and its influence on bees healthy

Ma Yingbin1,2Chen Mengdi1,2Dong Kun1*He Shaoyu1
(1.Yunnan Provincial Engineering and Research Center for Sustainable Utilization of Honeybee Resources,Eastern Bee Research Institute,College of Food Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201,China;2.College of Animal Science and Technology,Yunnan Agricultural University,Kunming,Yunnan 650201,China)

Honey bees are increasingly in demand as pollinators for modern agricultural,but honey bees population are in decline globally.Nectar is primarily an enery source and pollen provides bees with protein,lipids,vitamins and minerals that are essential for bees.Honey bees eat different foods in different growth stages and adults of worker bees do different work of both inside and outside hives on basis of ages in days.This paper mainly introduced the nutritional value of bee food and its influence on bees,and the influence of pesticides and genetically modified crops on bees healthy.

honey bee;food;nutritional value;pesticides;genetically modified crops

国家现代蜂产业技术体系项目（CARS-45-kxj14）；国家自然科学基金（31460577）

马迎宾（1988.1-），男，山东潍坊，硕士研究生，主要研究方向为蜜粉源植物及蜜蜂采集偏好。

董坤，副教授，E-mail：dongkun19722004@aliyun.com。