陆 舟, 杨 岗, 赵东东, 吴映环, 蒙渊君, 周 放,*

1. 广西大学 动物科学技术学院，广西 南宁 530005

2. 广西弄岗国家级自然保护区管理局，广西 龙州 532400

鸟类集团（guild）是指一组鸟类的集合。在该集合中所有的个体均以相似的方式利用相似的资源（Root, 1967, 2001）。鸟类群落集团（guild）研究是动物群落研究的重要内容。集团是群落的功能单位，群落的集团结构反映了整个群落的营养结构和功能，同时也反映了群落内的种间相互作用。

有关鸟类集团的概念，最早由Root（1967）在20世纪60年代提出，随后一些学者开展了大量集团研究。主要有： Holmes et al（1979）用多元方法对鸟类集团结构进行研究；Eckhardt（1979）对科罗拉多石山的两个食虫鸟类集团进行研究；Landre & MacMahon（1980, 1983）对墨西哥索诺拉州橡树林以及北美洲西部林地树栖鸟类的鸟类集团进行研究； Waugh & Hails（1983）对鸟类觅食集团进行研究；Wagner（1981）对橡木林地食虫鸟类集团结构的季节性变化进行研究。

国内从20世纪80年代开始进行鸟类集团探讨，其主要内容包括：对次生林中鸟类集团结构、食性及季节变化的研究（Gao et al, 1990；Luo & Yang,1995；Liu et al, 2009；Wang et al, 2010）；对城市园林鸟类集团结构、取食、生态位格局及营巢等方面的研究（Li et al, 2009；Sun et al, 1999；Wang et al，2004；Wang et al，2012）；对小兴安岭北部夏季森林及华北平原耕作区鸟类群落空间集团及生态位的研究（Chen et al, 1993；Fan et al，2008）；对针叶林鸟类集团垂直空间的研究（Yan et al，2012）。针对常绿阔叶林鸟类集团结构的研究较少，仅有两篇报道（Liu & Han，2008；Zhou，1987）。

我国是世界上喀斯特分布面积最大的国家，从热带到寒带各种喀斯特地貌类型齐全。广西西部是我国喀斯特地貌的主要分布区。喀斯特地区地表水缺乏，土壤形成困难却容易丢失，是一种脆弱的，一旦遭到破坏就很难恢复的生态系统。如何保护现有的喀斯特森林和恢复已被破坏的喀斯特森林，已成为学术界的热点。喀斯特森林鸟类是喀斯特森林生态系统中的关键物种，在森林恢复和维持中发挥重要的作用。本研究针对喀斯特北热带季节性雨林的鸟类集团进行研究，对保护喀斯特森林生态系统具有重要意义。

位于广西西部的弄岗自然保护区地处我国热带北缘，喀斯特地貌典型，是中国面积最大、保存最完好的喀斯特北热带季节性雨林保护区。于2010—2012年的5月至7月对弄岗自然保护区喀斯特森林繁殖鸟类群落进行了研究，结果如下。

1 研究地区与方法

1.1 研究地区

广西弄岗国家级自然保护区（N22°13′56′～22°39′09′，E106°42′28′～107°04′54′）位于广西西南部，跨崇左市的龙州和宁明两县，总面积10 077.5 hm2。保护区属典型喀斯特地貌，地处我国热带北缘，同时具有热带向亚热带过渡的特点，以北部湾地区植物区系成分和南海地区植物成分为主，是热带向亚热带过渡的典型地带。保护区内岩溶发育良好，山峰海拔一般为 300～600 m。森林覆盖率大于90%，主要属于北热带喀斯特季节性雨林。喀斯特季节性雨林中以热带植物分布区类型占绝对优势，是从亚热带过渡到热带北缘的范围（Hu et al，1980）。这种季节性雨林是受干湿季交替的气候影响形成的一种独特森林类型。植物分布有典型热带性的龙脑香科的望天树（Parashorea chinensis）和热带性较强的椴树科的蚬木（Burretiodendron hsienmu）、大戟科的肥牛树（Cephalomappa sinensis）、闭花木（Cleistanthus sumatranus）和山竹子科的金丝李（Garcinia paucinervis）等，也分布有华南地区亚热带科的代表属，如木兰科的木兰属、樟科的樟属、茶科的山茶属、壳斗科的拷属等（Deng et al，1988）。

1.2 研究方法

1.2.1 鸟类的取食行为数据收集

弄岗喀斯特森林地貌具有漏斗森林、洼地森林、盆地森林、槽谷森林四种主要森林类型。每一种森林类型取3个样方，共12个具有代表性的样方。由于喀斯特森林林木稠密，山壁陡峭，可视距离小，较为开阔地多为狭长形，因此，根据实际地形，每个样方面积取0.5 hm2（50 m×100 m），共6 hm2。2010年至2012年的5—7月，对鸟类的取食情况进行观察，每月观察30天，每天观察8 h，累计观察2160 h。参考Zhou（1987）的方法并结合本地情况，划分取食方式、取食基质、取食高度等参数。

取食方法分为：（1）拾取：用嘴直接从基层表面啄取静止或移动极缓慢的食物；（2）探取：用嘴或爪探取基层表面之下的食物，然后啄食；（3）出击：静栖于某处，见到猎物时飞出捕取，然后再飞回原处或附近；（4）飞取：在空中鼓翼停留取食静止的食物；（5）追捕：在空中或地面追赶捕食迅速移动的猎物。

取食基质分为：（1）叶层：包括植物叶子、直接着生叶子的细枝、花和果；（2）小枝：直径小于1.5 cm的树枝；（3）粗枝：直径小于15 cm但大于1.5 cm的侧枝，以及小于7 cm的小树主干；（4）树干：直径大于15 cm的所有枝、干，以及大于7 cm的小树主干；（5）地面；（6）空中。

取食高度分为：根据喀斯特季节性雨林植被的垂直分层结构和鸟类群落的组成及活动特性，

将鸟类的活动取食高度分为6个层次。（1） 地面；（2） 0～1.5 m；（3） 1.6～4 m；（4） 4.1～7 m；（5）7.1～15 m；（6） 大于15 m。

取食方式、取食基质主要通过直接观察，取食高度4 m以下的利用皮尺测量（误差＜2 mm），4 m高度以上利用大友测高仪（LM50）测量（误差＜2 mm）。1.2.2 数据处理 将所记录鸟种的 17项取食行为频次转换为百分比数据（取食方法、取食基质和取食高度各为100%，共300%）。对鸟类定量数据进行开平方转换（Zhou，1987），利用SPSS 19.0软件和 R 2.13.1 （R Development Core Team 2011）软件进行聚类分析（聚类标准采用欧式距离，聚类方法采用最远距离法）和主成分分析，其结果用于集团划分和研究群落内各鸟类的生态关系。

2 结 果

2.1 鸟类群落组成

弄岗自然保护区喀斯特森林繁殖鸟类群落由44种鸟类组成（由于猛禽数量较少且获得数据也较少，故本文不考虑猛禽）（表1），各鸟种17项取食行为参数的百分比数据见附表1。

2.2 聚类结果

由聚类分析树状图（图 1）可知，当欧氏距离d=25时，群落分为两大集团。一类为由棕胸蓝姬鹟、铜蓝鹟、小仙鹟、棕腹大仙鹟和方尾鹟5种鸟类组成的空中出击取食类群；另一类以地面、树上为取食基质的鸟类共39种组成的类群。

表1 弄岗自然保护区森林繁殖鸟类群落组成种Table 1 Compositions of forest breeding bird community in Nonggang Nature Reserve

以所有鸟类之间的欧氏距离平均数 12.4 作为划分集团的标准（Holmes et al，1979），可以把群落分为 6 个集团。根据主要取食高度和主要取食方法，对这 6 个集团进行归类，分别为：

（1）地面取食集团：由白鹇、弄岗穂鹛、短尾鹪鹛、原鸡、绿翅金鸠和画眉 6 种鸟类组成，占鸟类总物种数的 13.6%。其中，白鹇和弄岗穂鹛在 d=0.9 时聚合，在 d=1.5 时和短尾鹪鹛聚合；弄岗穗鹛在 d=2.2 时与短尾鹪鹛聚合。这三种鸟类的取食行为相似程度极高，它们主要在地面啄取食物；原鸡也在地面取食，但大多用嘴或爪探取食物；绿翅金鸠和画眉虽然主要在地面取食，但有时也在树上取食。

（2）下层取食集团：由红头穗鹛、黑头穗鹛、棕胸雅鹛、灰眶雀鹛和白尾蓝地鸲 5 种鸟类组成，占鸟类总物种数的11.4%。其中，红头穗鹛和黑头穗鹛在时聚合；棕胸雅鹛和灰眶雀在时聚合，这 2 组鸟类的取食行为相似程度极高。红头穗鹛、黑头穗鹛、灰眶雀鹛、棕胸雅鹛主要在森林下层的树叶、灌丛或低矮小树枝上取食；白尾蓝地鸲主要在森林下层较高的树叶、小树枝上取食，有时也到地面取食。

图1 群落中鸟类聚类树状图Figure 1 Dendrogram of bird community based on Euclidean distances

（3）上层取食集团：由冕雀、黄腹花蜜鸟、钩嘴林鵙、纹胸鹛、红嘴相思鸟、红头咬鹃和白喉扇尾鹟7种鸟类组成，占鸟类总物种数的15.9%。这7种鸟类主要在远离主干的树冠层、小树枝上取食。

（4）多层取食集团：由赤红山椒鸟、灰喉山椒鸟、纯色啄花鸟、叉尾太阳鸟、栗耳凤鹛、白腹凤鹛、大山雀、栗背短脚鹎、绿翅短脚鹎、橙腹叶鹎、黑短脚鹎、大拟啄木鸟、黄颊山雀、长尾阔嘴鸟、白喉冠鹎和白翅蓝鹊 16 种鸟类组成，占鸟类总物种数的 36.4%。其中，赤红山椒鸟和灰喉山椒鸟在d=1.4时聚合；栗耳凤鹛和白腹凤鹛在d=1.5时聚合；栗背短脚鹎和绿翅短脚鹎在d=1.1 时聚合，这 3 组鸟类取食行为相似程度极高。这16种鸟类利用森林多个层次的资源，在森林的上层、中层和下层取食。

这一取食集团的鸟类种数最多，达 16 种，是各取食集团中所占比例最大的集团。如果欧氏距离取 d=9 时，可细分为 3 个小集团。分别是：

① 由赤红山椒鸟和灰喉山椒鸟 2 种鸟类组成。它们利用森林的多个层次取食同时，较多偏向上层取食，有时也在空中出击捕食昆虫。

② 由纯色啄花鸟、叉尾太阳鸟、栗耳凤鹛、白腹凤鹛、大山雀、栗背短脚鹎、绿翅短脚鹎、橙腹叶鹎和黑短脚鹎 9 种鸟类组成。这9种鸟类在森林内较为均匀地利用上中下各层取食。纯色啄花鸟、叉尾太阳鸟、栗背短脚鹎、绿翅短脚鹎、橙腹叶鹎和黑短脚鹎有时也在空中悬停取食花叶上的食物。

③ 大拟啄木鸟、黄颊山雀、长尾阔嘴鸟、白喉冠鹎和白翅蓝鹊 5 种鸟类组成。这些鸟类利用森林的多个层次取食同时，较多偏向中上层取食。

（5）树干取食集团：由栗啄木鸟、黄嘴栗啄木鸟、白眉棕啄木鸟、棕颈钩嘴鹛和绒额鳾 5 种鸟类组成，占鸟类总物种数的 11.4%。其中，栗啄木鸟和黄嘴栗啄木鸟在 d=1.4 时聚合，取食行为相似程度极高。栗啄木鸟、黄嘴栗啄木鸟和白眉棕啄木鸟主要在树干上用嘴探取食物；棕颈钩嘴鹛和绒额鳾主要在树干上用嘴拾取食物，棕颈钩嘴鹛有时也到地面取食。

（6）空中出击集团：由棕胸蓝姬鹟、铜蓝鹟、小仙鹟、棕腹大仙鹟和方尾鹟 5 种鸟类组成，占鸟类总物种数的 11.4%。其中，棕胸蓝姬鹟和铜蓝鹟，小仙鹟和腹大仙鹟分别在 d=1.2 时聚合，这两组鸟类取食行为相似程度极高。5 种鸟类主要取食方式为捕食空中的昆虫。

2.3 主成分分析结果

前 3个 主成分对应的各项取食行为变量的负荷系数见表 2，各鸟种主成分值的二维分布和三维分布见图 2和图 3。

由表 2可知，对含信息最多的主成分Comp.1影响比较大的是地面取食基层和 0～1.5 m和 7 m以上区间取食高度，图 2中 Y1 主要反映了各种鸟类取食高度，从右往左，取食高度逐渐升高，总体上反映了鸟类取食高度分布情况，与聚类分析集团划分基本相符。对主成分Comp.2影响较大的是取食方式，二维图主要反映了每种鸟的取食高度和取食方式。

由图 3 可看出，群落的三维分布比二维分布信息量增加了18.05%。各取食高度、取食方式和取食基质得到较好的反映，与聚类分析集团划分更为相符，两种方法获得的结果得到了相互印证。

3 讨 论

鸟类的分布和多样性与植被的类型、结构特征密切相关（Andesron & Shugart，l974；Bi et al，2003；Gao et al，2003；James，1982；Zhou，1986）。同样，植被的结构对鸟类集团的结构产生较大影响（Ding et al，2007；Richard et al，1998）。由图1可知，弄岗喀斯特森林鸟类中利用中、下层取食的鸟类种数达总数的61.4%。弄岗喀斯特森林鸟类主要以食虫鸟类为主，达87.1%，食果实鸟类较少，为10.9%（Jiang，2007）。森林的上层植物以蚬木、肥牛树等植物为优势种，结浆果的植物较少，中下层植物上常有附生植物如兰科、天南星科、蕨类、藤本植物和苔鲜植物，环境较为阴暗潮湿，分布有大量的昆虫种类，为鸟类提供较为丰富的食物资源和隐蔽的栖息条件。这种植被结构和鸟类食性特点形成了弄

岗喀斯特森林鸟类中、下层取食的鸟类种数占优势的现象。

表2 各项取食行为对前3个主成分的负荷量Table 2 Load capacities of the first 3 principal components of each feeding behavior

图2 44种鸟的二维排序（占总信息的45.93%）Figure 2 Ordination of 44 bird species(45.93% of gross information content)

图3 44种鸟三维排序（占总信息63.98%）Figure 3 Three-dimensional Ordination of 44 bird species(63.98% of gross information content)

与其他不同森林类型中下层取食鸟类和多层取食鸟类比例进行比较（Gao et al，1990；Liu et al，1989；Liu & Han，2008；Liu et al，2009；Zhou，1987）（表3），我们发现，中下层取食鸟类比例最高的是云南哀牢山中山湿性常绿阔叶林（72.6%），广西弄岗喀斯特季节性雨林次之（61.4%）。多层取食鸟类比例最高的是广西弄岗喀斯特季节性雨林（36.4%），广东鼎湖山季风常绿阔叶林次之（10.7%），而在落叶阔叶林和针叶林中比例为0。在几种森林类型中，中下层鸟类所占比例都较高，尤其是云南哀牢山中山湿性常绿阔叶林和弄岗喀斯特季节性雨林的比例都大于61%。可见，在这两种森林类型中，中下层鸟类是其鸟类群落的主要组成。这可能由于季节性雨林和中山湿性常绿阔叶林的中下层植被的丰富度高，拥有较高的生物量，可为各种食性的鸟类提供各自的生态位，因而比次生林和针叶林较为单一的中下层植被拥有更多的中下层鸟类种类。

表3 不同森林类型中中下层取食鸟类比例和多层取食鸟类比例Table 3 Proportions of middle layer, lower layer and multilayer feeding guild in different forest types

由聚类分析图可知，鸟类群落中，共有12组鸟类的聚合水平很低（在d＜2.5时聚合），它们的取食行为格局非常相似，潜在的竞争压力非常大。但是，同一个集团的成员以相似的方式利用相似的资源，并不意味着相似的利用环境的所有资源（Zhou,1987）。例如，地面取食集团中，白鹇、弄岗穂鹛和短尾鹪鹛的取食行为格局非常相似，其生态位非常接近。但是进一步观察，白鹇主要在山沟底部的灌丛中取食，以昆虫、植物嫩芽、果实、种子为主要食物；弄岗穂鹛和短尾鹪鹛主要在林区乔木盖度、落叶盖度较高的岩石上取食，昆虫是其主要食物。白鹇利用取食地和食性的差异来缓解与弄岗穂鹛和短尾鹪鹛的竞争以达到共存。有关弄岗穂鹛和短尾鹪鹛的生态位及竞争关系，拟另撰文讨论。

另外，红头穗鹛和黑头穗鹛；赤红山椒鸟和灰喉山椒鸟；栗耳凤鹛和白腹凤鹛；栗背短脚鹎和绿翅短脚鹎；栗啄木鸟和黄嘴栗啄木鸟；棕胸蓝姬鹟和铜蓝鹟；小仙鹟和棕腹大仙鹟这7组鸟类在形态、习性和取食行为格局上都非常相似。有研究表明，生态位重叠并不一定伴随着竞争（Colwell &Futuyma，1971；Hurlbert，1978；Lawlor，1980；Van der meer，1972）。例如，如果食物资源很丰富，就可以能够容许较大的食物生态位重叠。究竟是何原因，以及它们是采取压缩生态位宽度策略，或是采取扩展各自的生态位宽度，或者是采取其它的策略，仍需进一步研究。

植物群落的多样性越高，空间层次结构越复杂，鸟类群落集团的划分就越细致（Chen，et al，1993）。广西弄岗喀斯特季节性雨林鸟类群落集团划分的多层取食集团显然并非如此。这一集团的鸟类充分地利用各层的资源，很难细致合理地把它们分成各层取食集团。这在其他森林类型的取食集团中是很少见的。由此，可看出，多层取食集团作为喀斯特季节雨林鸟类群落集团的一个特点，不同于其他森林类型的鸟类取食集团。

喀斯特季节性雨林分为乔木层、灌木层和草本地被层3层植物。乔木层按照其高度又可进一步划分为3个亚层。弄岗喀斯特森林鸟类群落组成以中下层鸟类为主要组成。这样，除大于15 m高度的第一和第二乔木亚层以外，主要有第三乔木亚层、灌木层和草本地被层三层结构。在这三层植被结构中，中下层鸟类竞争十分剧烈。由于地面取食集团鸟类只有6种（占中下层鸟类种数22.2%），因此，其他的中下层鸟类（77.8%）在第三乔木亚层和灌木层这两层的竞争更为激烈。在竞争压力下，鸟类有可能采取两种策略来减缓竞争的压力。它们或是通过压缩各自的生态位宽度（May，1976）或是扩展各自的生态位宽度（Zhou& Fang，2000）以达到共存的目的。在各取食集团中，地面取食集团占13.6%；下层取食集团、树干取食集团和空中出击集团各占 11.4%；上层取食集团占19.5%；多层取食集团占36.4%。其中多层取食集团的比例远大于前几种取食集团。由此可知，在喀斯特季节性雨林中，部分鸟类是采取扩展其生态位宽度的策略来减缓竞争压力。部分中下层鸟类扩展各自的生态位宽度利用森林的多层资源取食来缓解竞争压力，从而形成了喀斯特森林鸟类的多层取食集团这一特点。