外来入侵生物小火蚁国外研究进展及我国应对策略建议

2023-01-11江幸福任麒麟

植物保护 2022年4期

江幸福，任麒麟，戈悦，张蕾

(植物病虫害生物学国家重点实验室，中国农业科学院植物保护研究所, 北京 100193)

世界自然保护联盟(International Union for Conservation of Nature, IUCN)将5种入侵蚂蚁列入全球100种最具威胁的重大入侵生物名录，包括小火蚁Wasmanniaauropunctata、入侵红火蚁Solenopsisinvicta、长脚捷山蚁Anoplolepisgracilipes、阿根廷蚁Linepithemahumile和热带大头家蚁Pheidolemegacephala[1]。我国台湾地区目前已报道了除阿根廷蚁以外的其他几种蚂蚁的入侵[2-4]。2022年华南农业大学Chen等对来自广东省汕头市的样品进行了鉴定，确定小火蚁入侵我国大陆，但目前尚不清楚其入侵途径以及种群分布范围和种群数量[5]。为科学评估小火蚁对我国农林业生产、人类健康以及生态环境的风险，本文主要综述了国外有关小火蚁发生分布、蚁群生物生态学、危害特性、传播途径、监测技术以及防控措施等的研究进展，并提出当前我国的应对策略建议。

1 国外小火蚁研究进展

1.1 发生分布

小火蚁原产于南美洲中南部热带地区，现已入侵北美洲、非洲、大洋洲、欧洲和亚洲等约44个国家和地区[6]。小火蚁能适应多种生境，可在石缝、枯木和树皮等位置筑巢[7-8]，其分布与人类改造的栖息地密切相关，人类活动对小火蚁的适生潜力和扩散具有重要影响[9-10]。2021年我国台湾台中市首次报道了小火蚁的入侵[4]，随即在台中市乌日区、大肚区和和平区开展了监测，除大肚区未监测到外，乌日区与和平区小火蚁的监测率分别为20.18%和5.22%，研究者进一步对这两个区域小火蚁工蚁的攻击行为进行了研究，结果表明，这两个区域的小火蚁巢间攻击行为不明显，表明这两个区域的工蚁可能来自单一入侵源的超级群落(supercolony)[4]。我国大陆于2022年1月在广东省汕头市朝南区采集到疑似小火蚁的样品，经华南农业大学Chen等对其形态和DNA分子进行鉴定，确定为入侵小火蚁[5]。

1.2 小火蚁形态学特征

小火蚁属于切叶蚁亚科Myrmicinae沃氏蚁属Wasmannia，其腹柄节(petiole)和后腹柄节(post-petiole)明显，区别于切叶蚁亚科的多数其他蚂蚁[11]。小火蚁工蚁体型较小，体长1.0～1.5 mm，体色浅棕色至橙色，通常移动较慢。触角11节，末端2节显著膨大。腹柄节前部延伸，明显可见，后腹部具发达螫针。小火蚁工蚁区别于沃氏蚁属其他工蚁的特征主要包括：头部前额隆线(frontal carinae)明显，延伸至头部后部形成明显的触角沟(antennal scrobes)；并胸腹节(propodeum)具一对长且尖锐的刺；第一结节(腹柄节)后部侧面呈明显矩形[5-6]。

雌蚁具两对翅，开始产卵后脱翅转变为蚁后。蚁后体型较大，体长约4.5 mm，体色呈红褐色，很容易与工蚁区分[6]。蚁后体躯着生稀疏长针状毛。头部正面观宽阔，头宽大于0.75 mm，复眼位于头部前缘并突出，大而明显；触角沟明显且具网纹状刻纹。大颚前缘齿突5个。背面观前中胸宽而发达，表面细直条刻纹密集。并胸腹节刺发达，刺长与基部宽度近似[4]。小火蚁蚁后与工蚁的体型差异在沃氏蚁属中最大，可以作为鉴定和区分的重要特征[12]。雄蚁体型、体色与蚁后相似，具有明显的单眼和翅。头部呈椭圆形，头宽5.5～6.2 mm，宽度略窄于蚁后；侧面观复眼占据头部一半。触角13节，鞭节末端不膨大。并胸腹节不具刺。腹部末端无螫针，而是延伸出发达的外生殖器[13]。

1.3 蚁群生物生态学特性

1.3.1生殖习性

多数蚂蚁的工蚁和雌性生殖蚁由受精卵发育而成，而雄蚁由未受精卵发育而成[14]。小火蚁的工蚁也是由受精卵发育而成的[15-17]。但小火蚁蚁后通过无性孤雌生殖产生雌性生殖蚁，在这一过程中仅发生有丝分裂(无减数分裂)，蚁后可以将相同的母体基因传递给所有子代蚁后，从而创造出不包含雄性遗传物质的克隆谱系[16]。而小火蚁的雄蚁是由蚁后产出的受精卵(二倍体)发育而成，但是其所有母系基因在受精后都被消除，原本的二倍体卵转化为单倍体，从而发育为雄性，雄性的遗传谱系完全基于父系遗传物质[16,18]，这样的繁殖特性与蚁后的孤雌生殖密切相关，似乎受到雌性控制[19-20]。尽管小火蚁大多数种群维持着雌性和雄性独立的遗传谱系，但不育的工蚁是典型的有性生殖产物，小火蚁工蚁较高的杂合程度(遗传变异性)可能有助于种群适应非原生地的各种环境[21]，这种生殖策略被认为可能提高了小火蚁入侵的成功率。

1.3.2种群行为特征

在原生地，小火蚁种群可表现为单蚁后型，不同于红火蚁Solenopsisinvicta，单蚁后型的小火蚁蚁巢内工蚁数量有限，一般只有几百头工蚁[6]，工蚁对非同巢个体表现出攻击性，并捍卫蚁巢领地。在入侵地，小火蚁种群通常表现为多蚁后、多蚁巢型结构，单个蚁巢通常包含多个蚁后、大量幼体和几百至几千头工蚁，同一区域内存在多个蚁巢，工蚁总数能够增长至数百万，形成超级群落，工蚁不建立和捍卫领地边界，且对这些超级群落中的其他个体没有攻击性[6,22,55]。

小火蚁成功入侵的一个重要原因可能是其蚁巢中工蚁的行为具有灵活性。小火蚁蚁巢中的高龄工蚁主要负责觅食，而低龄工蚁主要负责育幼和防御，但当缺少低龄工蚁时，高龄工蚁也可将觅食、育幼和防御等所有任务承担下来[23]。而小火蚁蚁后同样具备类似的行为可塑性，当蚁巢中一半的工蚁被移除，蚁后表现出育幼和巢外觅食行为[24]。小火蚁行为的灵活性有利于小火蚁种群的存活和蚁巢的建立，是其能够成功入侵的重要原因之一。

1.3.3食性特征

小火蚁食性杂，工蚁觅食喜好动物残体、植物组织、食物残渣等。其中动物残体包括其他昆虫和节肢动物、无脊椎动物以及脊椎动物等的残体，植物组织包括种子、花、叶和茎等。小火蚁较为偏好植物花外蜜腺产生的蜜露[25-26]。此外，一些半翅目昆虫分泌的蜜露富含碳水化合物，也是小火蚁喜好的营养食物来源[27]。小火蚁在人类住宅中偏好取食富含脂肪的肉类和油料食物，包括培根、肥肉、花生酱和橄榄油等[28]。

1.3.4温度适应性

小火蚁温度适应性较广，野外调查发现，小火蚁工蚁在空气温度5.9℃环境中仍然存在觅食活动，且小火蚁的温度耐受能力具有较强的可塑性，试验表明小火蚁能够耐受的临界低温为4.2℃，工蚁能够耐受的临界高温为43.0℃[29]。陈乃中等根据小火蚁在北美洲的分布情况以及我国与北美洲气候类型的相似性，利用GARP生态位模型对其在中国的潜在地理分布进行了分析，表明小火蚁在我国的适生区主要集中于东南大部分地区，其次适生区扩展到了东北的吉林中南部和辽宁中部，而西北和东北的大部分地区由于温度限制不利于小火蚁的发生，但西北仍存在零散的适生区[30]。但更精准和详细的国内适生区分析还需进一步根据其耐低温和高温能力，结合我国地理学和气候学来详细分析。

1.4 危害特性

因被小火蚁蜇咬后人体会产生强烈疼痛感，且小火蚁入侵后会破坏当地的农林业生产和生物多样性，所有入侵地都将其认为是重要害虫[6,31]。其主要危害特性如下。

1.4.1危害人类和动物健康

小火蚁蜇咬会使人的皮肤产生如电烧伤般的疼痛感，同时也会引起不同程度的过敏现象，严重时甚至会使被蜇者出现过敏性休克[6,32]。由于小火蚁多在树上觅食活动，工人在农事操作过程中常被树上掉落的小火蚁蜇咬。小火蚁对眼睛的蜇刺可以引起角膜损伤[33]。除了对人类的身体健康造成威胁外，小火蚁对家畜和野生动物同样造成危害。在所罗门群岛，很多狗遭受小火蚁蜇刺后致盲，寿命很少超过5年[34]。小火蚁工蚁常覆盖家畜饲料，在家畜进食过程中攀咬其鼻和眼睛，导致家畜失明[33]。在非洲加蓬，已经报道家猫和野生动物(包括野猪、大象和豹等)的失明与小火蚁有关[35-36]。

1.4.2危害人类居家生活

小火蚁也是一种住房害虫。在佛罗里达半岛的夏季，几乎任何时间都能够在房屋周围观察到少量小火蚁[37]。小火蚁在人类居住的房屋中为害污染食物、衣物和床铺等。相比于甜味食物，工蚁更加倾向觅食富含脂肪的肉类和油料食物，取食培根、肥肉、花生酱和橄榄油等食料[28,38]。小火蚁会被肮脏和汗湿的衣物所吸引，并对屋内设施，如床铺和家具等造成破坏[28,39]。

1.4.3破坏当地生物多样性

入侵蚂蚁的存在通常会破坏当地的生物多样性，并对区域内生态系统产生负面影响[40]。小火蚁竞争能力较强，在入侵新喀里多尼亚地区后完全破坏了当地蚂蚁的多样性和丰度。小火蚁的食物资源超过本地蚂蚁，并占据了当地动物种群未充分开发的各种筑巢地点，入侵后小火蚁生物量占当地蚂蚁生物量的96%[41]。在以色列，小火蚁种群密度逐渐增高，几乎取代了当地的蚂蚁种群[42]。

小火蚁成功入侵并建立种群后，类似的生物多样性丧失的现象在很多地方都被证实。除了对当地蚂蚁生存构成威胁，小火蚁的入侵导致许多物种濒临灭绝[25]。在加拉帕戈斯群岛地区，小火蚁影响各种节肢动物，导致飞行昆虫、多种蛛形纲动物、爬行动物和鸟类等当地野生动物数量减少[31]。在夏威夷，小火蚁入侵后分布广泛，遍及4 000多个地点，对濒临灭绝的爬行动物和鸟类的生存造成巨大威胁[43]。

1.4.4危害农业生产

尽管小火蚁可以直接取食植物种子、花、叶和茎等组织，且偏好取食植物花器蜜腺产生的蜜露[25-26]，但尚未有小火蚁直接取食植物造成巨大损失的报道。除了直接取食危害外，小火蚁还叮咬农业劳作人员，影响农事操作。另外，小火蚁吸食昆虫蜜露，与当地半翅目害虫(蚜虫和介壳虫等)形成共生关系，增加半翅目害虫的种群数量，有利于这些害虫对农作物取食为害，同时这些害虫也会传播病毒和真菌等使农作物染病，从而间接危害农作物生长[6,38-39,44-46]。

1.5 传播途径

1.5.1自然短距离传播

大多数蚂蚁通过雌、雄生殖蚁在高空中婚飞进行自然扩散。例如红火蚁，交配后雌性生殖蚁飞行至适合地点建立新巢，其最远飞行距离不超过5 km(无风环境)[47]。然而小火蚁主要是以分巢(budding)方式建立新的蚁巢，即巢内已交尾的蚁后会随着一批工蚁与幼虫搬离原蚁巢至附近地点建立新巢，其传播距离远小于婚飞传播[14]。另一个自然传播方式与红火蚁相似，即借助植物残体和漂浮植物等漂移扩散传播，特别是附着在原木等载体上随水流传播[6,48]。

1.5.2人为远距离传播

分巢扩散的方式其物种扩散距离通常很近，蚂蚁的远距离传播很大程度上是通过人类活动介导的扩散方式在新地点定殖[49]。与红火蚁等其他蚂蚁人为传播的途径类似，小火蚁的远距离传播也主要通过人类携带、货物运输以及交通工具传播，主要包括受蚁巢侵染的培养基质、园艺植物和土壤废料等，也能够通过农耕机械、木质包装和集装箱等运输传播[6,48,50-51]。在非洲地区，商业伐木和多种形式的自然资源开采都增加了小火蚁的远距离传播，加速了该害虫的扩散[36]。

1.6 监测技术

1.6.1引诱剂监测

与红火蚁类似，小火蚁也喜欢高脂肪和高蛋白质类食物[28,52]。因此，国外报道一般用高油脂的花生酱作为引诱剂来监测小火蚁[42,53]。我国台湾参考红火蚁诱集方法，采用洋芋片(薯片)诱集监测小火蚁[4]，结果表明对小火蚁有较好的引诱力。

1.6.2目测监测

小火蚁通常在人为干扰程度较多的生态环境中筑巢，如在人工森林系统、人工干预程度较高的农田系统、设施农业、苗圃和人工道路附近等地筑巢，在人类居住区如房屋、畜棚等地也能发现小火蚁[10,37]。小火蚁蚁巢一般不像红火蚁那样形成隆起的蚁丘，其通常在载体浅层表面筑巢，如在树叶表层、树干表层等[6]。目测监测可根据小火蚁形态学特征对其进行初步判断，但由于小火蚁体型很小，通过肉眼很难准确识别，可采样后通过其DNA(线粒体COⅠ基因)准确鉴定[5]。

1.7 检疫与防控措施

夏威夷岛的检疫措施是针对所有在培养基质或土壤中生长的植物，在其运输前使用花生酱引诱，如果发现小火蚁，则必须在离岛前对植物进行处理[50]。目前国外也将辐照(irradiation)视为可以用于小火蚁检疫处理的一种方法。试验表明辐照剂量≥70 Gy即可使小火蚁蚁后无法繁殖，而100 Gy辐照剂量能够显著缩短蚁后寿命，提高辐照剂量并结合运输过程中的冷藏环境，可能有利于控制出口货物中的小火蚁[54]。

防治措施主要包括农业防治和化学药剂防治等方式。根据小火蚁喜欢在植物残枝、树叶等地筑巢，可及时清除植物残枝和清洁田地等。在圣达菲岛地区，反复砍伐和焚烧植被并结合使用杀虫剂，实现了对小火蚁的根除[6]。化学防治主要利用饵剂诱杀。利用小火蚁嗜好取食富含油脂和蛋白质的食物，如花生酱和植物油等，可选择性地使用食物诱饵结合化学药剂对小火蚁进行诱杀，以降低其种群数量。通过毒饵诱杀已经证实在夏威夷地区实现了对小火蚁种群暂时的抑制[55]，部分地区使用包括茚虫威在内的多种杀虫剂后，成功根除了小火蚁[56]。

2 我国应对小火蚁的策略建议

2.1 迅速开展监测调查，科学开展风险分析

我国台湾地区于2021年首次报道小火蚁后，通过及时监测调查，表明小火蚁还处于入侵初始阶段，其入侵源可能来自同一来源，也并未在台湾各地扩散。我国大陆于2022年首次在广东汕头发现小火蚁，目前该虫在汕头、广东省甚至华南地区的发生危害和种群扩散程度均不清楚。建议相关省份和有关部门结合全国外来入侵物种普查、农林植物疫情监测等工作，尽快摸清小火蚁在广东省及华南地区的具体分布和发生危害情况。在监测调查基础上，结合当前小火蚁的种群入侵阶段以及扩散种群的丰度和范围，以及小火蚁生物生态学和危害特性，科学开展风险分析。