夏 虹 夏春燕 宋海燕 杜 羽 陶建平

(三峡库区生态环境教育部重点实验室 重庆市三峡库区植物生态与资源重点实验室 西南大学生命科学学院 重庆 400715)

木本植物更新是森林群落演替中极为关键的一步。在整个植物生活史中，种子和幼苗阶段是植物有性生殖过程中最重要和对环境最敏感的2个时期，对种群自身发展、群落演替、森林更新具有重要意义(Harper，1977)。种子雨指植物将其有性繁殖体种子从母树向周围地表扩散的过程，是森林群落更新繁殖体的主要来源(Duetal.，2007)。土壤种子库指枯落物和土壤中全部种子的总和。各林型的光照、土壤水分和枯落物厚度等会对种子雨、土壤种子库和幼苗的数量和质量产生程度不同的影响(Eriksson，1992)，进而影响森林更新。研究不同林型的种子雨和种子库组成、数量、质量、时间动态变化及幼苗萌发情况，能揭示林型差异对植物更新能力的影响，对深入研究不同林型植物种群及群落发展动态具有重要意义。

喀斯特森林是在喀斯特地貌上发育的一种特殊森林生态系统(周政贤，1987)，因生境干旱、土层不连续和岩石裸露等原因，其群落生境与常态地貌发育的森林有所不同，具有较高的异质性(朱守谦，1993；1997)。我国是喀斯特面积最大的国家，约占全国总面积的1/7，研究喀斯特森林种子雨、种子库及幼苗更新对喀斯特森林的保护与恢复具有重要意义(朱守谦，1993)。

目前，对喀斯特森林的研究集中在植被类型及多样性(刘玉成等，1982；兰斯安等，2016)、土壤微生物多样性(王显等，2020)、动植物群落学特征(王献溥等，1981；朱守谦，1993；宋理洪等，2018)、地上生物量(Guoetal.，2018)、元素循环及空间分布格局(李德军等，2018；段亚锋等，2018；Wangetal.，2019)、部分树种生理生态特点(朱守谦，1993)、森林退化原因和过程(何道泉等，1993；张祝平等，1993)、人类活动影响(Aguilonetal.，2020)、生态系统服务功能(Hanetal.，2020)和退化生态系统修复(蒋勇军等，2016)等方面，但对喀斯特森林木本植物生活史中从种子到幼苗的天然更新过程的报道甚少。

在重庆金佛山国家级自然保护区，留存有原生性较强的不同类型的喀斯特森林，这为研究喀斯特森林的更新动态提供了很好的条件。本研究探讨金佛山3种喀斯特森林群落(常绿落叶阔叶混交林、落叶阔叶林和常绿阔叶林)木本植物种子雨和种子库的组成、时间动态变化、空间分布格局及幼苗的数量和种类情况，以期揭示喀斯特森林的更新潜力与发展方向，为喀斯特森林管理提供理论依据。

1 研究区概况

研究区位于重庆金佛山国家级自然保护区(106°54′—107°27′E，28°46′—29°38′N)，海拔1 400～2 252 m，为典型喀斯特地貌，山体上部年均气温8.5 ℃，年均降水量1 434.5 mm，山体下部年均气温16.6 ℃，年均降水量1 286.5 mm，属亚热带温润季风气候，云雾多日照少，雨量充沛湿度大(Qianetal.，2016)。山体母质主要为石灰岩和砂岩等。土壤有明显垂直带谱，海拔500～900 m处多为山地黄壤，900～1 400 m处多为山地暗黄壤，1 400 m以上多为山地黄棕壤(吕春艳，2015)。研究区内植物种类繁多，有记载或调查发现的达294科1 588属5 600种(刘丛君等，2009)。该区域主要森林类型为山地阔叶林(常绿落叶阔叶混交林、落叶阔叶林和常绿阔叶林)。常绿树种主要有金山杜鹃(Rhododendronlongipes)、山矾(Symplocoscaudata)、柃木(Euryajaponica)、润楠(Machiluspingii)、山茶(Camelliajaponica)、美丽新木姜子(Neolitseapulchella)、川桂(Cinnamomumwilsonii)和小果南烛(Lyoniaovalifolia)；落叶树种主要有雷公鹅耳枥(Carpinusviminea)、野鸦椿(Euscaphisjaponica)、杜鹃(Rhododendronsimsii)、石灰花楸(Sorbusfolgneri)、马醉木(Pierisjaponica)、四照花(Dendrobenthamiajaponica)、异叶梁王茶(Nothopanaxdavidii)和青榨槭(Acerdavidii)等。

2 研究方法

2.1 样地设置

2019年8月4日，于重庆金佛山选取立地条件基本一致的3种喀斯特森林(常绿落叶阔叶混交林、落叶阔叶林和常绿阔叶林)作为样地。采用常规森林群落调查方法，记录样地内胸径≥2 cm的木本植物的物种名、林冠高度和胸径；用GPS、坡度计记录样地海拔和坡度。2020年5月13日，用土壤多参数仪测量样地土壤温度、湿度和pH值；采用目测法调查样地郁闭度；用直尺测量枯落物厚度。各林型概况见表1。

表1 各林型概况Tab.1 Survey of various forest types

2.2 木本植物种子雨调查

2019年8月4日，在每种林型中随机布设9个1 m×1 m种子雨收集器，收集上层木本植物的种子，共计27个。种子收集器由孔径0.5 mm×0.5 mm的尼龙网制成，用4根木棍支架支撑尼龙网4角，并在收集器中放一石头以免强风吹翻收集器，网底距地面70 cm。从8月15日起，每15天收集1次，直到11月30日种子下落结束，共收集8次，每次均记录收集器中种子的数量、种类，区分出完整、虫蛀、残缺和霉腐种子并计数。应用氯化三苯四氮唑(TTC)染色法鉴定每次收集的完整种子的活性，计算活性种子数量占完整种子数量的比例，即活性种子占比。

2.3 木本植物土壤种子库调查

2019年8月4日(种子雨下落前)和12月30日(种子雨下落结束后)，分别在每种林型中随机挖取6个0.5 m×0.5 m的土壤种子库样方，每次18个，按枯落物层、0～2 cm土层和2～5 cm土层分层收集木本植物种子，装袋带回实验室进行分类鉴别，记录各层的种子数量及种类，并按完整、虫蛀、残缺和霉腐4类分别统计。应用TTC染色法鉴定各层完整种子的活性，计算活性种子占比。

2.4 木本植物幼苗萌发情况调查

2020年5月13日(幼苗萌发高峰期后)，在每种林型中随机设置90个1 m×1 m的幼苗调查样方，共计270个，记录春季萌发幼苗的数量和种类。

2.5 数据处理

采用SPSS 21.0软件进行数据统计分析，非参数Kolmogorov-Smirnov test检验并校正样本数据的正态性，必要时进行数据转换处理。应用Jaccard相似性系数计算种子雨、种子库和幼苗库物种组成相似性系数：J=c/(a+b-c)，c为不同环节的共有物种数，a和b分别为各环节自身包含的所有物种数。对不同林型木本植物种子雨和土壤种子库的数量和质量及幼苗的数量和种类进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，如差异显著(P<0.05)则采用Duncan法进行多重比较。利用Origin 2018软件作图，图表中数据均为均值±标准误。

3 结果与分析

3.1 木本植物种子雨特征

3.1.1 种子雨散布时间动态 由图1可知：种子雨持续时间为105天，可分为起始期(8月15日—9月15日)、高峰期(9月15日—10月30日)和末期(10月30日—11月30日)3个阶段；各林型种子雨下落时间和高峰期时间基本一致，均在10月15日出现明显峰值；在种子下落的任一时期，种子雨积累量和密度在3种林型中均有显著差异(P<0.05)，表现为常绿阔叶林>落叶阔叶林>常绿落叶阔叶混交林。

图1 不同林型种子雨散布时间动态Fig.1 Temporal dynamics of seed rain dispersion in different forest types

由图2可知：常绿落叶阔叶混交林在种子雨下落初期和高峰期的霉腐种子居多，而在末期虫蛀种子居多；落叶阔叶林在种子雨初期、高峰期和末期均以残缺种子居多；常绿阔叶林在种子雨初期以虫蛀种子居多，高峰期以残缺种子居多，而在末期以虫蛀种子居多。

图2 不同林型种子雨非完整种子散布时间动态Fig.2 Temporal dynamics of incomplete seed dispersion in different forest types

3.1.2 种子雨组成 由表2可知：各林型均以完整种子为主，占种子雨总数量的比例表现为落叶阔叶林(98.24%)>常绿阔叶林(97.28%)>常绿落叶阔叶混交林(93.87%)；虫蛀种子占比也表现为常绿落叶阔叶混交林(1.02%)>常绿阔叶林(0.96%)>落叶阔叶林(0.30%)；残缺种子占比也表现为常绿落叶阔叶混交林(1.75%)>常绿阔叶林(1.10%)>落叶阔叶林(1.09%)；霉腐种子占比同样表现为常绿落叶阔叶混交林(3.36%)>常绿阔叶林(0.67%)>落叶阔叶林(0.37%)；种子活性鉴定结果表明，常绿阔叶林活性种子占比最大(55.41%)，其次是常绿落叶阔叶混交林(47.41%)，落叶阔叶林最小(44.44%)。

表2 不同林型木本植物种子雨积累量特征①Tab.2 Characteristics of seed rain accumulation of woody plants in different forest types

3.2 木本植物土壤种子库特征

3.2.1 土壤种子库储量及动态 由表3可知：3种林型土壤种子库中的种子储量12月(种子雨下落后)均高于8月(种子雨下落前)，但差异不显著，不同时期(8月和12月)土壤种子库中的种子总储量均为常绿阔叶林>常绿落叶阔叶混交林>落叶阔叶林，且差异显著(P<0.05)；3种林型12月土壤种子库中活性种子占比均高于8月，而虫蛀、残缺、霉腐种子占比均低于8月；在8月土壤种子库中，活性种子占比表现为常绿落叶阔叶混交林(11.13%)>落叶阔叶林(6.20%)>常绿阔叶林(4.37%)，虫蛀种子占比表现为常绿落叶阔叶混交林(4.87%)>落叶阔叶林(4.74%)>常绿阔叶林(2.94%)，残缺种子占比表现为常绿阔叶林(29.29%)>落叶阔叶林(22.40%)>常绿落叶阔叶混交林(17.00%)，霉腐种子占比表现为落叶阔叶林(4.37%)>常绿落叶阔叶混交林(1.03%)>常绿阔叶林(0.83%)；而在12月土壤种子库中，活性种子占比表现为落叶阔叶林(29.10%)>常绿落叶阔叶混交林(21.89%)>常绿阔叶林(18.23%)，虫蛀种子占比表现为常绿落叶阔叶混交林(1.83%)>落叶阔叶林(1.68%)>常绿阔叶林(1.14%)，残缺种子占比表现为常绿落叶阔叶混交林(13.31%)>常绿阔叶林(12.48%)>落叶阔叶林(11.73%)，霉腐种子占比表现为落叶阔叶林(1.42%)>常绿落叶阔叶混交林(0.68%)>常绿阔叶林(0.36%)。

表3 不同林型土壤种子库情况Tab.3 Survey of soil seed bank in different forest types

3.2.2 土壤种子库层次分布 由表4可知：各林型土壤种子库中的种子数量在不同时期的层次分布格局不同，但3种林型枯落物层的种子数量均随种子雨下落显著增加(P<0.05)；在8月土壤种子库中，3种林型的种子多集中在0～2 cm土层，其次是2～5 cm土层，最后是枯落物层；而在12月土壤种子库中，常绿落叶阔叶混交林和常绿阔叶林种子数量表现为0～2 cm土层>枯落物层>2～5 cm土层，落叶阔叶林表现为枯落物层>0～2 cm土层>2～5 cm土层；8和12月种子库中，枯落物层、0～2 cm土层和2～5 cm土层中种子数量均表现为常绿阔叶林>常绿落叶阔叶混交林>落叶阔叶林，与土壤种子库总储量在3种林型的表现一致。

表4 不同林型土壤种子库的垂直分布Tab.4 Seed vertical distribution of soil seed bank in different forest types m-2

3.3 木本植物幼苗特征

3.3.1 幼苗数量、种类特征 表5表明：3种林型的木本植物幼苗数量和种类均存在显著差异(P<0.05)，落叶阔叶林幼苗数量最多，常绿落叶阔叶混交林次之，常绿阔叶林最少；而幼苗种类数量以常绿落叶阔叶混交林最多，其次是落叶阔叶林，常绿阔叶林最少。

表5 不同林型幼苗统计Tab.5 Statistics of seedling in different forest types

3.3.2 幼苗数量与环境因子的相关性 表6表明：幼苗数量与枯落物厚度、土壤湿度极显著正相关(P<0.01)，而与郁闭度、土壤温度、坡度和海拔极显著负相关(P<0.01)，与土壤pH相关性不明显。

表6 幼苗数量与环境因子的相关性①Tab.6 Correlation between seedling number and environmental factors

3.4 种子雨、土壤种子库和幼苗间木本植物的物种组成相似性

表7表明：常绿落叶阔叶混交林和落叶阔叶林中种子雨、土壤种子库和幼苗间木本植物的Jaccard相似性系数表现为种子雨-幼苗>种子雨-土壤种子库>种子库-幼苗，而在常绿阔叶林中表现为种子雨-土壤种子库>种子雨-幼苗>土壤种子库-幼苗；种子雨-土壤种子库的相似性系数在常绿阔叶林中最高，在落叶阔叶林中最低；种子雨-幼苗的相似性系数在落叶阔叶林中最高，在常绿阔叶林中最低；土壤种子库-幼苗的相似性系数在3种林型中均较低。

表7 种子雨、土壤种子库和幼苗间木本植物的物种组成相似性(Jaccard系数)Tab.7 Similarity(Jaccard coefficient)of species composition of woody plants among seed rain,soil seed bank,and seedlings

4 讨论

4.1 种子雨特征

种子雨时间特征表现在种子下落的起止时间、持续时间和高峰期3方面(卢彦磊等，2019)。本研究中种子雨起止时间分别为8月15日和11月30日，持续时间为105天，落种高峰出现在10月15日，常绿阔叶林种子下落的持续时间较浙江古田山常绿阔叶林、浙江天童山常绿阔叶林、重庆缙云山常绿阔叶林等常态地貌上发育的常绿阔叶林短，且各物种落种高峰期也较集中(杜彦君等，2012；雷霄等，2015；肖静等，2019)。由于该地区具有土层浅薄、岩石裸露、保水性差等喀斯特地貌特点，植物趋向缩短落种时间，这种短时间内大量落种的方式可有效降低动物对完好种子的取食(Qianetal.，2016)。本研究种子雨下落过程中均以完整种子居多，与蒙古栎(Quercusmongolica)和辽东栎(Quercuswutaishansea)等种子在下落初期以干瘪、空粒、虫蛀种子为主及随后完好种子数量逐渐增多的模式不同，这可能与物种生存策略有关，本研究中种子多来自雷公鹅耳枥，其种子体积小，但产量大，以数量取胜，符合r-对策，而蒙古栎和辽东栎等种子个体大、产量小，倾向于前期产生非成熟种子来保证种子整体质量与存活，以质量取胜，符合K-对策(刘彤等，2007；Wangetal.，2000)。

本研究中常绿落叶阔叶混交林种子共计12科15属18种，落叶阔叶林种子共计10科12属13种，常绿阔叶林种子共计13科17属20种。常绿阔叶林种子雨强度可达1 453颗·m-2(表2)，远超一般的地带性常绿阔叶林种子雨强度(杜彦君等，2012；肖静等，2019)，这归因于雷公鹅耳枥对种子总数量的贡献大。当然不同地区的常绿阔叶林种子雨密度差异较大，可能与当地的气温、降水量、地形、土壤深度和养分条件等有关(Urbanskaetal.，2010)。生境条件对种子雨组成、强度和活性种子数量均有显著影响(吴敏等，2011)，本研究中种子雨强度和活性种子占比在3种林型中差异显著(P<0.05)，且均表现为常绿阔叶林>落叶阔叶林>常绿落叶阔叶混交林。本研究发现，常绿阔叶林冠层光照强度明显大于常绿落叶阔叶混交林和落叶阔叶林，而光照是影响种子成熟的重要因素，在以往研究中也发现光照充足生境下的植物结实量多、落种量大、活性种子占比高(Liuetal.，2008；Koutecketal.，2009)。

4.2 土壤种子库特征

土壤种子库会影响到未来潜在植物群落的组成(Teketay，1997；唐勇等，1999；彭军等，2000)。植物种子成熟后，只有少部分遇到合适环境得以萌发，大部分会留存土中。种子库中大部分种子冬季处于休眠状态，种子数量和活性种子占比没有明显变化；但翌年春季气温升高后，部分种子得以萌发或被动物及昆虫取食，从而使种子数量和活性种子占比均大大降低；夏季雨期土壤湿度和温度较高，微生物活跃，种子被细菌或真菌感染的概率增加，因此霉腐种子增多(张希彪等，2009)。本研究中种子库的物种数小于种子雨的物种数，且二者相似性较低，说明有些物种被扩散或取食，如种子雨中的薯豆(Elacocarpusjaponicus)在种子库中未找到，在种子雨中未发现的枹栎(Quercusserrata)却出现在土壤种子库中。土壤种子库与地上植被的关系对评估土壤种子库对植被更新影响有重要作用(朱晨曦等，2019)，本研究中3种林型的种子库与幼苗的相似性系数为0.35～0.39，处于一个较低水平，这可能与种子产量、种子在土壤中的寿命和种子萌发所需条件等有关(张玲等，2004)。

对土壤种子库的垂直分布研究表明，落到地表的种子可通过雨水冲刷、动物搬运、土壤裂隙等方式进入土层，但枯落物层会对土壤中的种子分布有一定影响 (班勇等，1995)。本研究中常绿阔叶林和常绿落叶阔叶混交林土壤种子库中的种子集中在0～2 cm土层，而落叶阔叶林则集中在枯落物层，可能是因为落叶阔叶林厚的枯落物层阻隔使种子难以穿过到达土壤层。土壤种子库中的种子密度随生境不同而差别很大(安村青等，1996)，本研究中常绿阔叶林土壤种子库中的种子数量远高于常绿落叶阔叶混交林和落叶阔叶林。另外，落叶阔叶林种子雨的种子数量大于常绿落叶阔叶混交林，但在土壤种子库中却小于常绿落叶阔叶混交林，由于没追踪调查种子，猜测可能与动物取食有关，落叶阔叶林郁闭度小，动物易到达，种子被取食概率相应增加。

4.3 幼苗特征

幼苗建立是森林更新过程中最重要且敏感的环节之一，这影响到森林群落的更新演替(Hirobeetal.，2015)。虽然喀斯特地形地貌整体起伏不大，但喀斯特生境表现为小生境类型及其组合的丰富多样(朱守谦，1993)，使得不同生境的幼苗数量差异较大。有研究表明，枯落物层可通过影响土壤微气候(如土壤温度、湿度、pH等)(Frankieetal.，1974；赵总等，2020)进而影响种子萌发。枯落物层的保温保水能力在一定程度上可为种子萌发提供良好条件，导致幼苗萌发率增高(Renato，1997)；但也有研究报道开阔生境的幼苗萌发率较高(Reyetal.，2000)，因为枯落物层过厚会阻碍种子进入土壤层，同时萌发的幼苗也不易穿过枯落物层到达地表，从而降低成苗数量(徐化成等，1993；Finch-Savageetal.，2006)。为了理解何种原因导致落叶阔叶林幼苗数量显著高于其他林型，本研究进行了环境因子与幼苗数量的相关分析，结果发现幼苗数量与枯落物厚度和土壤湿度极显著正相关(P<0.01)，与郁闭度、土壤温度、坡度和海拔极显著负相关(P<0.01)。光照与水分对种子萌发和幼苗存活极其重要，郁闭度过高会导致很多树种幼苗更新不良(陈圣宾等，2005)，水分是种子萌发的直接驱动力(Grombone-Guaratinietal.，2004)，特别在水分普遍亏缺的喀斯特森林中，这种水分亏缺是一种湿润气候背景下的临时性干旱，具有明显的时空异质性(朱守谦等，1997)。本研究中落叶阔叶林郁闭度低，光照充足，再加上较厚的枯落物层提供的保温保水能力，一并给幼苗萌发提供了良好条件，而常绿阔叶林由于冠层茂密和枝叶遮挡，导致林地光照不足，且枯落物覆盖极少，锁水能力差，使得幼苗萌发困难，即便其种子雨强度和土壤种子库储量均为最大，但幼苗数量却最少，说明种源充足与后期幼苗数量不一定呈正比关系，生境的作用至关重要，这与秦岭栓皮栎(Quercusvariabilis)林种子雨、种子库的研究结论一致(吴敏等，2011)。

5 结论

重庆金佛山喀斯特森林木本植物的种子雨强度和土壤种子库储量均较大，且活性种子占比较高，说明该地区森林有较好的更新基础和较强的更新潜力；但种子雨和种子库的组成、时间动态变化、空间分布格局以及幼苗数量和种类在不同林型间差异显著，说明生境的影响至关重要。本研究中，木本植物幼苗数量在落叶阔叶林生境下最多，而在种源最充足的常绿阔叶林下反而最少，说明该生境(郁闭度高、土壤含水量低、枯落物少等)不利于幼苗更新。在金佛山喀斯特森林管理中，需重视林型差异对幼苗更新的影响，合理规划林分结构，因地制宜地采取适当抚育措施，如调控林窗的大小和分布以改善林下光照、水分等条件，以降低种子损耗，为木本植物种子萌发、幼苗建立提供良好条件，从而促进喀斯特森林的天然更新与恢复。