肖华翠　杨柳明　李一清

摘 要：土壤磷肥大量輸入，增加土壤磷有效性，将显著影响陆地生态系统碳循环过程。土壤呼吸作为碳循环过程中的关键组分在全球碳平衡和气候变暖中扮演重要的角色，其对磷肥响应模式及机制是当前生态学研究领域的热点问题。综述了土壤呼吸及其组分对磷肥的响应，发现磷肥对土壤呼吸及其组分的影响表现为增加、降低和无影响，且因生态系统类型、施磷量、施磷时长不同而不同。磷肥主要通过改变土壤pH、可溶性有机碳、植物生产力、凋落物、微生物群落组成等影响土壤呼吸的环境因子，直接或间接影响土壤呼吸及其组分。未来应重点关注施磷对土壤呼吸组分的影响及微生物学作用机制，同时开展土壤呼吸组分对磷肥介导的多种环境因子变化的响应研究，为全面认识磷肥对全球碳平衡的调控提供理论参考。

关键词：磷肥;土壤呼吸;异养呼吸;土壤碳循环;调控

中图分类号：S154 文献标志码：A 文章编号：0253-2301（2020）07-0006-09

DOI： 10.13651/j.cnki.fjnykj.2020.07.002

Research Progress on the Effects of Phosphorus Fertilizer Applicationon Soil Respiration and Its Components

XIAO Hua-cui1，2， YANG Liu-ming1，2*， LI Yi-qing1，2

（1. Cultivation Base of State Key Laboratory of Humid Subtropical Mountain Ecology，

Fujian Normal University， Fuzhou， Fujian 350007， China; 2. School of Geographical

Science， Fujian Normal University， Fuzhou， Fujian 350007， China）

Abstract： A large amount of soil phosphorus input will increase the availability of soil phosphorus， which will significantly affect the carbon cycle process of terrestrial ecosystem. As a key component of carbon cycle， soil respiration plays an important role in the global carbon balance and climate warming. The response mode and mechanism of soil respiration to phosphorus fertilizer is a hot issue in the current ecological research field. In this paper， the response of soil respiration and its components to phosphorus fertilizer was reviewed. It was found that the effects of phosphorus fertilizer on soil respiration and its components were increased， decreased， and no effect， and varied depending on the types of ecosystem， the application amount of phosphorus， and the duration of phosphorus application. The  phosphorus fertilizer mainly affected the soil respiration and its components directly or indirectly by changing the environmental factors such as soil pH， soluble organic carbon， plant productivity， litter， and microbial community composition. In the future， we should focus on the effects of phosphorus application on the soil respiration components and the microbiological mechanism. At the same time， the response of soil respiration components to the changes of various environmental factors mediated by phosphorus fertilizer should be studied， so as to provide theoretical reference for comprehensively understanding the regulation of phosphorus fertilizer on the global carbon balance.

Key words： Phosphorus fertilizer; Soil respiration; Heterotrophic respiration; Soil carbon cycle;Regulation

随着全球气候变化备受关注，土壤呼吸作为温室气体CO2的重要来源，其通量、源与汇的精确估算及测定受到极大的重视[1]。土壤呼吸是土壤内部CO2向大气扩散的过程，主要由自养呼吸和异养呼吸构成[2]。据估计，全球范围内土壤呼吸每年向大气释放约75 pgC，仅次于海洋释放的CO2含量[3-4]，同时土壤是地球上最大的活性碳库[5]，因此土壤呼吸速率的任何微小改变都将可能引起大气CO2浓度显著变化甚至对全球碳平衡产生重要影响。土壤呼吸还是土壤肥力的重要指示器[6]，受土壤养分[7]、凋落物输入及分解[8]、根生物量和微生物[9]、磷沉降[10]等诸多环境条件的影响。因此，揭示土壤呼吸对环境条件变化的响应及规律对深入探讨陆地生态系统碳循环过程具有重要意义。

磷是植物生长和代谢所需的重要养分，是维持生态系统生产力的关键因子[11]。近年来，人类活动（施用无机磷肥、粪肥和生物质燃烧）极大地增加了生物圈磷输入量[12-13]。据统计，截至2015年磷输入量高达1.7 Tg，是其自然背景值的2.5～5.0倍[14]。加之，来自大气矿物气溶胶（野火的灰尘和飞灰）的磷沉降由于其难挥发性正持续强烈地影响陆地生态系统土壤呼吸，进而改变全球生态系统碳循环过程及格局[12]。然而，在农用磷肥及磷沉降背景下，土壤呼吸动态变化对磷肥输入的响应不一致，表现为增加、降低和无显著影响[15-17]。最近，Camenzind等[11]对热带森林生态系统施磷对土壤呼吸影响研究进行meta分析表明磷介导的植物生物量增加是导致土壤呼吸激增的关键因素;而在相同区域的另一项meta分析结果却得出磷添加导致微生物生物量和植物生物量共同增加是导致土壤呼吸增加的主要因素，且这种效应通常不发生在其他生态系统类型中[18]。因此，与热带森林生态系统相比，其他生态系统中磷添加对土壤呼吸的影响有所不同。可见，土壤呼吸对磷肥输入的响应存在较大差异，同时在全球尺度上土壤呼吸对磷输入响应的一般模式及主要调控机制仍不清楚。鉴于施磷对土壤呼吸影响的不确定性，本研究就磷添加对土壤呼吸的影响及其作用机制进行总结，以期在全球变化背景下，为探求合理磷养分管理方式、减缓土壤温室气体排放、增加土壤固碳潜力提供理论参考。

1 施磷对土壤呼吸及其组分的影响

1.1 施磷对总呼吸的影响

土壤呼吸是土壤碳库向大气碳库输入的主要途径[1]。施磷对土壤呼吸的影响主要取决于生态系统类型、植物净初级生产力、环境条件等[2，10，19]。热带和亚热带生态系中施磷通常促进土壤呼吸，这是由于热带亚热生态系统土壤含磷量低，一方面施磷缓解微生物磷限制、加速有机碳矿化，另一方面磷肥施入增加植物根系生物量，促进土壤呼吸[20]。Wei等[20]对亚热带常绿阔叶林土壤施磷得出土壤呼吸平均增量为1.6%。Gnankambary等[21]对热带森林施磷得出磷肥显著促进土壤异养呼吸。Malik等[22]对澳大利亚森林土壤施用有机和无机磷后土壤呼吸显著增加，Liu等[15]也得出相同结论。Ouyang等[23]得出中国西南森林土壤施磷后CO2释放量短期内急剧增加。另外，室内培养通常促进土壤呼吸，一方面因为磷酸盐离子易于与土壤中的结合位点结合，导致有机化合物解吸;另一方面施磷缓解微生物磷限制，促进土壤呼吸[24-25]。而原位施磷對土壤呼吸通常无显著影响，这可能与光合产物分配、菌根呼吸等有关[24]。

相较于施磷对热带亚热带森林土壤呼吸的促进作用，施磷对高纬度陆地生态学系统土壤呼吸的影响尚无一致性结论，并且因生态系统类型不同而异（表1）。在湿地生态系统中，通常施磷对土壤呼吸起抑制作用

[24]。Song等[16]对中国东北沼泽土壤施磷研究发现磷肥抑制土壤呼吸，归因于磷肥介导的微生物活性、丛枝菌根真菌降低，与Christensen等[25]和Illeris等[26]结论一致。草地生态系统中磷肥施入通常促进土壤呼吸[7]，而北极半沙漠地区磷肥通常降低土壤呼吸，当pH值高于6.8时，土壤液相中二氧化碳和碳酸氢盐之间的平衡可能会改变，有利于合成碳酸氢盐，从而减少土壤中二氧化碳的排放

[21]。总之，施磷导致农田土壤呼吸增加31.70%，森林土壤呼吸增加9.20%，尤其热带森林土壤呼吸高达17.40%，湿地土壤呼吸降低13.70%[10]。

1.2 施磷对自养呼吸的影响

自养呼吸包括根呼吸和根系微生物呼吸组成，根呼吸是自养呼吸的主要来源[37]。自养呼吸占土壤总呼吸的比例因研究区域及方法而不同，但通常占土壤呼吸的40%～60%[38]。施磷对自养呼吸的影响缺乏一致性。Mori等[39]对热带金合欢林土壤施磷得出磷肥导致根呼吸和总呼吸分别增加16%和23%。Cleveland等[40]对哥斯达黎加森林土壤施磷研究发现，磷肥导致土壤呼吸增加。然而也有研究得出相反结论。Lovelock等[41]得出当叶片磷含量大于0.12%时，施磷导致土壤呼吸急剧下降。Wang等[42]对杉木幼林研究得出施磷导致自养呼吸平均降低23.6%。

菌根真菌是植物根际区微生物的主体和大气CO2的一个重要来源[43]。目前，施磷对菌根呼吸影响研究相对较少，已有报道往往因生态系统的不同而不同。有研究表明磷肥显著影响菌根真菌对玉米根系的侵染率，土壤有效磷与菌根真菌侵染率反比，但对丛枝菌根多样性和群落结构没有影响[44]。与此同时，施磷量也是影响菌根呼吸的重要因子，高水平磷添加会对菌根真菌的形成和生长产生抑制作用，菌根呼吸降低[45]，而适量磷添加则可以增加菌根真菌的多样性[46]。生态系统类型对菌根也有影响，Xiao等[47]认为在喀斯特生态系统中，丛枝菌根真菌丰度对氮添加敏感，而多样性对磷添加更敏感;而Camenzind等[48]研究表明施磷对菌根呼吸起抑制作用。

1.3 施磷对异养呼吸的影响

异养呼吸包括非根际微生物呼吸、矿质土壤呼吸和枯枝落叶层呼吸，但主要来源于微生物呼吸[1]。施磷对土壤异养呼吸的影响已有大量研究，但结果仍存在不确定性。一些研究表明施磷促进异养呼吸，如Mori等[39]得出磷肥施入土壤后异养呼吸约增加27%。Zhong等[49]研究发现施磷显著提升稻田土壤异养呼吸。Spohn等[50]研究两种不同磷含量的山毛榉森林土壤表层土施磷效果，结果表明磷施入促进了矿质土壤呼吸。与这些结果相反，也有研究得出磷肥输入导致土壤异养呼吸降低。Thirukkumaran等[51]研究表明施磷肥会抑制松林土壤微生物呼吸和基础呼吸，并将其归结于钙质土壤中磷的渗透作用，Wang等[42]研究也发现施磷导致杉木幼林土壤异养呼吸平均降低17.1%。

也有研究报道施磷对土壤异养呼吸无显著影响。Groffman等[52]对美国北部森林土壤施磷的研究表明，磷肥对自养呼吸和异养呼吸无显著影响，这可能与微生物量及活性无显著变化有关。Smith[53]在南极岛屿的研究得出磷肥施入导致低含磷量地区土壤微生物呼吸作用增加，而高含磷量土壤中微生物呼吸作用无显著变化。

1.4 施磷量和时长对土壤呼吸的影响

磷素作为植物和微生物生长所必需的营养元素，适量输入可为植物生长和微生物代谢提供营养进而增加土壤呼吸。施瑶等[54]对内蒙古温带典型草原进行6年磷添加试验表明，随磷添加量增加，温带典型草原土壤呼吸、细菌、放线菌、真菌及真菌/细菌比呈先上升后下降趋势，均以62 kg·hm-2处理最高。Yuan等[55]对全球细根生物量分析表明，细根生物量在施磷后显著增加，因此施磷将可能通过增加根系生物量，促进土壤呼吸。Malik等[22]对澳大利亚的土壤施磷研究表明，高磷添加（33.2 mg·kg-1）条件下土壤累积呼吸大于低磷添加（4.1 mg·kg-1）。Lund等

[33]对北方泥炭地施磷研究得出施磷量高时（4 kg·hm-2）土壤呼吸达到最大。因此，不同土壤区系土壤微生物和植被需磷量不同，过高或过低施磷量对土壤呼吸具有负效应，适量的磷添加才能增强土壤碳汇。

通常情况下，微生物对磷肥施入响应较敏感，而植被、根系等因适应了当前生境及土壤磷养分状况[56]，对磷肥添加的响应相对缓慢，因此，长时间定位观测是精确评估土壤呼吸的关键。Daoust等

[32]观察发现在湿润的草原生态系统中，施用磷肥后的第一年植被净年初级生产量无变化，但第二年开始则有所增加，这归因于植被和根系对磷肥施入的滞后效应。Turner等[57]在巴拿马中部热带雨林进行了一项长达10年养分添加试验发现土壤呼吸在第1、第2年内均显著增加，而后期则表现为磷添加增加植被生物量增量。可见，根系和植被对磷肥是一个时间动态演变过程，长期定位观测施磷对土壤呼吸的影响尤为必要。

2 施磷对土壤呼吸的作用机制

2.1 施磷通过改变根系生物量和微生物活性直接影响土壤呼吸

由于土壤性质时空分布的异质性和影响土壤呼吸因子的复杂性，导致土壤呼吸对磷肥施入的响应存在不确定性，通常施磷主要通过直接和间接两种方式影响土壤呼吸（图1）。施磷可直接对根呼吸和微生物呼吸产生影响。磷肥添加通过调控根生物量、径级和菌根直接影响土壤呼吸[58]。其中，根生物量尤其是细根生物量及呼吸速率是决定植物根系总呼吸的关键因素[46]。

首先，磷肥施入直接提高土壤有效磷含量，导致细根新陳代谢速率加快，根系呼吸速率也相应增加[46]。根系径级方面，磷肥输入引起径级变化进而影响土壤呼吸，通常根呼吸速率随径级的增大而减小

[59]。菌根真菌还具备协助植物获取磷养分、吸收水分和维持土壤稳定性等功能[60]，对磷输入较为敏感[61]。磷输入改变土壤微域环境进而影响菌根丰度、多样性和群落组成，但是其对磷肥的响应情况因不同生态系统类型、土壤磷养分的状况不同而存在差异[62]。总体上，磷有效性高的土壤，磷添加会抑制菌根真菌呼吸，而磷有效性低的土壤，适量磷添加则有利于菌根真菌定殖，进而菌根呼吸起促进作用[63]。

其次，施磷可以通过直接影响微生物生物量、微生物群落结构和微生物活性进而影响土壤异养呼吸[49，64]，主要响应机制包括以下几个方面：其一，土壤磷素有效性是调控微生物生长和维持呼吸的关键养分之一，但是施磷对土壤微生物生物量的影响存在增加、降低两种情形，而土壤微生物生物量的改变则会导致土壤呼吸增加或降低;其二，施磷后土壤微生物生物量无显著变化，但改变细菌或真菌优势度即改变微生物群落结构，进而改变微生物基质利用方式（降解木质素和纤维素的真菌种类和数量增加）进而间接影响土壤异养呼吸[65]。

最后，任何微生物呼吸均在酶的参与下完成，土壤酶活性在土壤异养呼吸过程中发挥着重要作用[66]。通常磷肥降低磷酸酶活性，磷添加通过直接抑制土壤微生物或植物根系分泌磷酸酶或者通过降低土壤微生物对磷的需求，从而抑制磷酸酶活性[67]。然而，磷肥对其他酶活性的影响尚无统一规律，Jing等[35]对高山草地研究发现，施磷抑制0～10 cm土层中多数不稳定碳循环相关酶的活性，土壤异养呼吸降低;而Xiao等[47]通过meta分析表明，施磷显著刺激过氧化物酶活性、抑制磷酸酶活性，表明磷添加能增加难降解有机碳降解，从而增加异养呼吸。

2.2 施磷通过改变土壤碳输入数量和质量间接影响土壤呼吸

施磷能够改变植被生产力，进而影响输入土壤的凋落物量、枯枝落叶及根系的分解速率、更新分泌物等土壤碳输入数量和质量，间接影响土壤呼吸[28]。首先，磷肥施入增加植物初级生产力和固碳能力，提高土壤中新鲜凋落物和根系分泌物的活性碳输入，进而对土壤原有难分解有机碳分解产生正激发效应[27]。其次，新鲜凋落物层是细菌和真菌等生存的主要场所，凋落物增加导致微生物群落向速生微生物群落转变，微生物丰度增加，土壤异养呼吸作用加强，磷肥施入促进难分解凋落物的分解和有机碳的矿化[66]。可见施磷后凋落物碎屑、根系分泌物等有机碳输入数量和质量的改变是引起土壤呼吸改变的间接因素。另外，凋落物输入量的改变还会影响土壤微气候（湿地、水分），进而影响土壤异养呼吸。

根呼吸作用的主要碳底物源于光合产物，磷肥对根呼吸的影响取决于磷肥输入后初级生产力和光合产物在根系上分配比例的变化情况[68]。当植物生产力受磷限制时，磷肥施入后植物可利用的磷养分增加，植物叶面积指数和叶片磷养分浓度提高[46]，光合作用增强，进而导致植物地下碳分配的数量增加，导致植物用于根呼吸的碳底物（植物地上部分光合产物对地下的分配）增加，从而导致根呼吸作用增强。然而，当土壤磷有效性提高到一定水平后，也可能导致光合产物向地下部分分配比例降低，进而影响土壤呼吸。齐敏兴等[69]研究不同磷水平对紫花苜蓿光合作用影响表明，高磷量导致紫花苜蓿叶绿素含量、光合作用减小，进而地下分配比例减少。因此，施磷影响光合作用间接驱动根呼吸。此外，施磷还能通过影响植物种间竞争关系，调节土壤微域环境、细根生物量、凋落物的输入数量和质量影响根系呼吸[7，20]，并且其响应程度往往因研究区域和生态系统类型而异。

2.3 施磷通过影响土壤理化性质间接影响土壤呼吸

研究表明，施磷改变土壤氮磷比（N/P）、pH和可溶性有机碳（DOC）等，进而间接影响土壤呼吸[10]。土壤中氮磷存在强耦合关系，施磷降低土壤N/P，N未受限制时适量磷添加导致植被更容易获取土壤磷素，相應地植物根系向地下扩展减少，这将直接降低植物根系呼吸。同时，根系向地下扩展减少对土壤团聚体的机械破坏则减少，不利于物理保护状态的土壤有机碳的释放[70]。然而，过量磷添加则引起N限制，导致土壤氮养分供给无法满足植物（28∶1）和土壤微生物（7∶1）对N∶P的平均需求[71]，刺激植物将更多光合产物地下碳分配用于氮养分获取，从而影响土壤呼吸[72]。另外，磷养分诱导的土壤氮矿化相关微生物种群丰度和群落改变也会对土壤呼吸产生影响[73]。

磷肥施入土壤pH值升高，间接影响土壤呼吸。土壤液相中二氧化碳和碳酸氢盐之间的平衡与土壤pH密切相关，当pH大于6.8则有利于合成碳酸氢盐，从而降低CO2的释放[23]。此外，pH对土壤酶具有重要的催化功能，一方面能够通过酶空间构象的改变影响土壤酶催化活性，进而影响土壤酶对碳底物的分解[74]。另一方面pH增加会引起土壤微生物类群改变，影响酶的组成和来源，进而影响土壤呼吸[75]。研究表明，土壤pH与土壤微生物间关系比较密切，通常pH值升高能提高土壤微生物活性、活化脲酶、过氧化物酶和纤维素酶等酶活性[75]，进而影响土壤呼吸，同时pH对酶的影响因土壤理化性质、生态系统类型而异。因此，施磷通过提高土壤pH改变土壤微生物生物量和群落组成、酶活性，间接调控土壤呼吸。

土壤中磷酸盐与土壤有机碳存在竞争吸附位点的作用机制，因此磷添加改变土壤DOC含量，间接影响土壤呼吸[66]。湿地生态系统中磷肥施入导致DOC含量增加，碳可能以DOC的形式浸出，土壤呼吸降低;而其他生态系统中磷肥对DOC的影响存在不确定性[16]。施磷还可导致土壤DOC的分子结构趋于简化，进而影响土壤呼吸[10]。

3 研究展望

尽管诸多学者在施磷对土壤呼吸动态研究方面取得了很大的进展，获得一些重要结论，然而由于土壤呼吸组分的多重性及影响因素的复杂性，施磷对土壤呼吸影响仍存在极大不确定性，深层次的作用机制仍不清楚。鉴于土壤呼吸对全球碳平衡调控具有重要作用，未来应从以下几方面加强土壤呼吸动态对磷肥施用的反馈研究。

（1）大多施磷试验主要施用过磷酸钙、磷酸二氢钾、磷酸氢二钠等含磷化合物，虽然土壤磷含量增加，但是土壤钙、钾、钠等微生物和植物所需的养分含量也同时增加，多养分元素的协同作用导致磷素对土壤呼吸变化的贡献存在极大不确定性。因此在研究方法上需要重点关注如何排除其他养分对施磷效果的干扰。此外，自然磷沉降及农业上施磷肥是一个渐进的过程，加上植物对磷肥的响应缓慢，长期定位观测施磷对土壤呼吸的影响仍是今后努力的方向。

（2）由于生态系统的差异性和环境过程的复杂性，应从多要素、多过程、多途径等方面综合分析施磷对土壤呼吸的影响。据统计全球陆地生态系统面积的40%均受磷限制，然而当前大量研究集中关注施磷对磷相对缺乏的热带及亚热带地区土壤呼吸的影响，而对磷有效性相对高的高纬度地区的研究则相对较少。随着大气氮沉降加剧和全球气温升高，高纬度地区土壤氮磷养分限制状况有可能发生改变，磷肥施用与氮沉降、大气变暖对土壤呼吸的影响是否存在交互作用仍不清楚。因此今后需要拓宽研究的空间尺度，并且关注气候变化下磷肥施用对土壤呼吸的影响。

（3）过去很长一段时间由于缺乏有效分离土壤呼吸的方法，当前大部分研究还仅限于关注施磷对土壤总呼吸的影响，而对构成土壤呼吸的各个组分的观测较少，其中对菌根呼吸的关注尤为鲜见，一定程度上限制了施磷对土壤呼吸机理的理解。因此未来研究在关注施磷对土壤总呼吸影响的同时，还应关注施磷对土壤呼吸不同组分的影响。

（4）微生物菌群结构改变是施磷后土壤异养呼吸变化的主要调控机制，但是目前相关研究还有待进一步深入，将宏基因组、宏转录组以及宏蛋白组等目前较为先进的分子生物手段用于揭示施磷对土壤微生物组成、结构以及功能的影响，有助于揭示施磷对土壤异养呼吸影响的微生物学机制。

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（责任编辑：柯文辉）

收稿日期：2020-06-18

作者简介：肖华翠，女，1993年生，硕士，主要从事森林生态系统磷素生物地球化学循环研究。

通信作者：杨柳明，男，1984年生，高级实验师，主要从事森林生态系统生源要素地球化学循环研究（E-mail：yanglm2007@aliyun.com）。