杨珍 钟肖 冯佩 马琪琪 苏奇 王香萍 张建民

摘要：蚜虫是重要的世界性经济害虫，除通过摄取植物营养造成伤害外，在取食期间还可间接传播多种植物病毒病，严重影响作物的产量和质量。利用植物对蚜虫的防御机制控制蚜虫是一种环境友好型防治方法。本研究主要综述了植物防御蚜虫的策略，包括组成型防御和诱导型防御、蚜虫危害信号的传导及其特异性、各信号途径的对抗与协作及抗蚜基因的应用现状，探讨了存在的问题并对今后的发展方向进行了展望。

关键词：植物;蚜虫;防御响应;信号传导;基因

中图分类号：S433.39-1文献标识号：A文章编号：1001-4942（2019）02-0167-06

Advances in Research of Plant Defense Response to Aphid Attack

Yang Zhen， Zhong Xiao， Feng Pei， Ma Qiqi， Su Qi， Wang Xiangping， Zhang Jianmin

（College of Agriculture， Yangtze University/ Institute of Entomology， Jingzhou 434025， China）

AbstractAphid is one of the important worldwide pests. In addition to the damage caused by ingestion of plant nutrition， a variety of plant virus diseases are also transmitted indirectly during feeding， which seriously affects the yield and quality of crops. Using plant resistance to prevent and control aphids is an environmentally friendly method. In this paper， we mainly reviewed the defense strategies of plants to aphids， including the constitutive defense and induced defense， the transmission and specificity of aphid damage signals， the confrontation and collaboration of signal pathways， and the application situation of aphid-resistant genes in plants. The existing problems were also discussed and the outlook of development direction of plant resistance to aphid in the future were put forward.

KeywordsPlant; Aphid; Defensive response; Signal transduction; Gene

在漫長的协同进化中，植食性昆虫形成了各种各样的取食策略，相应地，寄主植物为了抵制植食性昆虫的危害亦形成了多种有效的防御响应机制[1]。通常寄主植物的防御响应机制可归为两类：组成型防御（constitutive defense）和诱导型防御（induced defense）[2-4]。蚜虫是世界性的农作物害虫，不仅刺吸植物汁液、掠夺植物营养、分泌蜜露导致煤污病的发生，还可传播多种植物病毒病，对农作物造成严重危害。面对这类取食韧皮部的最大群体，植物对蚜虫的防御响应十分精细和复杂。因而，积极揭示植物对蚜虫的防御响应机制将有利于改进植物防御体系，筛选出新型的抗蚜作物品种，从而促进植物抗虫性在蚜虫综合防治中的应用。本文重点介绍了植物抗蚜防御策略及信号传导机制、植物抗蚜性在害虫防治中的应用及存在问题，并对其前景进行了展望。

1植物对蚜虫的组成型防御

组成型防御是指植物在受到外界因子影响之前就存在的一种防御机制，可分为物理防御和化学防御。物理防御包括植物腺毛、叶面蜡质、角质层、细胞壁增厚和刺等阻碍蚜虫接近的物理障碍;化学防御又可分为抗生素和趋避剂，可抑制昆虫生长发育或/和阻碍昆虫定殖和取食，如棉酚、生物碱等。物理屏障构成植物防御蚜虫的第一道防御体系，陆宴辉等认为棉花叶片上茸毛的密度与棉花对蚜虫的抗性呈显著正相关[5]。在第一道防御被突破后，蚜虫将面临次生代谢产物构成的第二道植物防御体系，胥苡报道在小麦抗蚜性越弱的品种中，单宁、总酚含量越低[6]。除了次生代谢物，化学防御物质还包括植物体内的保护性酶和蛋白酶抑制剂[7]。在研究不同黄瓜品种的次生代谢物质及其相关酶活力与其抗蚜性的关系中，马荣金等发现不同黄瓜品种对蚜虫的敏感程度与单宁、黄酮、总酚的含量及多酚氧化酶（PPO）、苯丙氨酸酶（PAL）活力中的单种或多种有密切关系[8]。

不同植物体内营养物质的含量往往不同，导致不同品种间抗虫性存在差异。糖类在生命活动中扮演着十分重要的角色，既有补充营养的功效，也能刺激昆虫取食，增加昆虫食欲。如果棉株汁液中糖分含量过高，会诱导棉蚜过量取食，增加其蜜露排泄量，加快棉蚜代谢，不利于其生长发育和生存。氨基酸作为重要的一类营养物质，对棉蚜的生长发育非常重要，其含量的多少直接影响植株对棉蚜的敏感程度，如棉花叶片含氮量或可溶性氨基酸含量与棉花对棉蚜的抗性呈正相关，但并不是所有的氨基酸都是棉蚜生长发育所必需的，如酪氨酸的存在反而会导致棉蚜龄期缩短，虫体变小，不利于蚜虫的生长，严重时会造成蚜虫大量死亡，对蚜虫表现出一定的抗性;寄主植物中脯氨酸的含量也会影响棉蚜对寄主的选择，不但影响蚜虫的生长发育，在较高浓度下还能诱使若蚜发育成为有翅蚜，从而表现出对蚜虫明显的抗性[9，10]。除上述3大类外，植物产生的茉莉酸 （JA）、水杨酸（SA）、水杨酸甲酯（MeSA）、茉莉酸甲酯（MeJA）等物质也可作为植物防御病虫害的信号分子，激活植物相应防御系统，在植物防御病虫害的信号传导途径上发挥重要的作用。

2植物对蚜虫的诱导型防御

在与昆虫的长期斗争中，为了维持自身种群的发展，植物发展出了一系列可精密调控的诱导防御机制，可“识别”出不同取食方式的昆虫，进而做出相应的防御响应，并由此演化出多种诱导防御机制[11]。早在50年前，Dixon就已发现蚜虫在美国梧桐上的取食程度春季与秋季表现呈负相关，这证明蚜虫取食会诱导植物防御反应，提高植物体内相关防御物质的积累，从而影响后续入侵的蚜虫[12]。此外，在短时间内，受危害与未受危害的棉花植株相比，后续侵入的棉蚜种群减少了30%，暗示着诱导型植物抗性在植物抗蚜性中发挥着重要作用[13]。武德功等报道，玉米幼苗在蚜虫取食诱导后，叶片内过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）、PAL、PPO、超氧化物歧化酶（SOD）5种防御酶的活性均有所提高[14]。此外，非生物胁迫也能诱导植物的次生代谢，提高植物对蚜虫的抗性。马惠等报道盐碱及干旱等非生物因子的胁迫，导致棉苗体内棉酚和可溶性糖等次生代谢产物大量积累，从而抑制棉蚜种群的生长[15]。更为有趣的是桃蚜危害的寄主植物释放的挥发物可抑制烟粉虱（Bemisia tabaci）的危害，并可吸引蚜虫和烟粉虱的天敌[16]。目前，对蚜虫诱导的植物抗性的研究在单株植物體内居多，但事实上，来自附近植株上的信号也会诱导植物对蚜虫的抗性。如蚜虫取食诱导可以使植物产生某种挥发物，从而影响周围植株对后续蚜虫的吸引力，亦可诱导周围植株产生抗性[17-19]。

诱导型防御响应根据诱导时间的长短可分为快速诱导反应和慢速诱导反应，快速诱导反应随着植物被病虫危害即被激活，如桃蚜取食苹果叶片只需2 h诱导抗性就会产生，而且可持续48 h[20]。慢速诱导反应需要较长的时间才被诱导激活，虽然效果缓慢但是能维持较长时间，并抵御后来昆虫的袭击，如拟南芥的叶片在受到桃蚜危害时，PR-1的表达水平与未受到桃蚜危害的叶片相比在受害72 h后提高了6～10倍，BGL2的表达水平则在96 h后提高至263倍[21]。

3植物抗蚜性信号通路

当植物受到害虫危害时，会产生一系列防御反应，这些防御反应通常由复杂的信号通路调节，包括钙信号、G-蛋白信号、活性氧反应物（ROS）和植物激素，而其中以乙烯（ethylene，ET）、水杨酸和茉莉酸介导的诱导防御途径研究最为广泛，它们既参与不同类型防御途径的调控，同时也能相互协同或相互抑制，且植物在针对不同口器的昆虫类群时所采取的防御措施也往往不同，致使植物在受到害虫危害时信号传导途径显得极为复杂[22，23]。

蚜虫是世界上重要的经济性刺吸式口器害虫，不仅大量取食韧皮部汁液，掠夺植物营养，还可对寄主植物造成轻微的机械损伤。因而，蚜虫诱导的植物防御反应与咀嚼式口器昆虫诱导的防御反应有明显的差异。一般而言，取食韧皮部的昆虫激活的防御途径普遍多于植物病害激活的防御途径，如激活水杨酸途径的同时，还激活依赖于脂肪酸/乙烯的途径，而咀嚼式口器昆虫造成植物组织大量创伤，主要诱导茉莉酸介导的类十八烷烃途径[24，25]。蚜虫抗性基因所激活的抗性级联反应的验证依旧处于起步阶段，但目前研究结果表明蚜虫诱导的信号级联反应与病害诱导的信号级联反应是重合的，进一步说明不同蚜虫激活的信号途径具有特异性。如Mi-1调节的对马铃薯蚜虫（Macrosiphum euphorbiae）的抗性依赖于水杨酸信号途径，而与茉莉酸途径响应的基因在抗蓝绿蚜（M. truncatula）中被优势诱导[26，27]。此外，对于特定的蚜虫-植物相互作用而言，信号和防御响应具有高度的特异性，如β-glucosidase基因在抗蚜小麦中是上调的，而在高粱中是下调的;而ADP-ribosylation因子在抗蚜苹果中是上调的，在抗蚜高粱中是下调的[28，29]。这些特异性的相互作用强调在试验中进行更多特定植物和蚜虫相互作用的研究是十分必要的[20]。

通常认为，水杨酸途径在植物对蚜虫的防御反应中至关重要。如外源施用苯并噻二唑（SA类似物），抗性和敏感品系番茄上马铃薯长管蚜的种群增长速率显著降低[30]。但是，SA 诱导对刺吸式昆虫行为的影响并非都是如此，如甘蓝蚜和 B 型烟粉虱若虫在 SA 积累水平降低的突变体 npr1 和NahG上繁殖力降低，而在 SA 过表达突变体 cim10 上 B 型烟粉虱若虫的发育历期加快、种群数量提高[31]。茉莉酸介导的信号传导途径主要参与植物对咀嚼式口器昆虫的防御反应[32]，但是，情况也并非都是如此。如榆瘿蚜取食危害榆树叶片后，叶片中JA的含量在整个虫瘿的发育期都显著高于对照，而且在虫瘿形成过程中JA合成途径中的关键酶LOX、 AOS活性也大幅度增强，系统性激活榆树叶片内JA信号传导途径，从而引起叶片内相关防御酶PPO和POD的活性持续增加，但叶片中SA的含量在虫瘿的整个生育期无明显变化[33]。有趣的是，在植物与蚜虫兼容的相互作用中，依赖于水杨酸的植物响应被激活，而依赖于茉莉酸的植物响应基因被抑制[34]。如转棉花基因TCTP1的拟南芥在受到桃蚜危害时相对于野生型拟南芥而言其水杨酸相关途径的基因均出现上调，而茉莉酸与乙烯途径的关键基因下调[35]。转基因Bph14水稻在受到褐飞虱危害时亦存在类似的情况[36]。这暗示水杨酸信号途径与茉莉酸信号途径之间存在一种对抗关系。但在植物体内茉莉酸和水杨酸也可以同时得到表达。如在受到蓝绿蚜危害时，苜蓿中水杨酸途径与茉莉酸途径相关的基因同时被诱导[31]。更为有趣的是，蚜虫对外施茉莉酸诱导的防御响应比较敏感，例如在番茄植株上施用茉莉酸会削弱蚜虫种群的增长，此外，取食叶片的咀嚼式口器害虫可诱导茉莉酸防御响应，对番茄和马利筋上蚜虫的表现亦是有利的[37]。相较而言，水杨酸调节的植物防御对蚜虫的表现多前后不一，如烟草上病害诱导的水杨酸途径并不影响随后蚜虫（Myzus nicotianae）的取食，但是，水杨酸信号和外施水杨酸类似物会减少桃蚜在拟南芥和蚜虫 （Macrosiphum euphorbiae）在番茄上的表现[21，38]。而乙烯常常与茉莉酸一起起作用，如在番茄中，JA诱导的蛋白酶抑制子可以抑制昆虫的取食，ET的存在可以促进抑制子的积累[39]。但某些情况下也会相互抑制，例如烟草中所含茉莉酸能够诱导尼古丁的合成，而乙烯则可以抑制这个过程，这可能与乙烯抑制了尼古丁合成中的限速步骤有关[40]。

综上所述，水杨酸（SA） 信号途径、茉莉酸（JA） 信号途径和乙烯（ET） 信号途径间的信号通路错综复杂，目前对其了解仍然不是十分清楚，对其中机理的探索仍然不够完善，这也是以后很长时间内研究的主要热点和难点[41]。

4植物抗蚜基因的应用现状

植物防御蚜虫的机制及其信号传导通路的深入研究为利用植物抗蚜基因培育农作物抗蚜新品种开辟了新途径，提高了农作物对蚜虫的抗性，从而大幅减少农药的使用。在增加作物产量的同时，对环境也起到很好的保护作用。目前，已知抗蚜基因主要有：（1）特异性的抗蚜基因：抗蚜谱比较窄，这一类基因的抗蚜性往往只能在同一种或同一属植物中起作用，并且通常只对某一种或某几种蚜虫具有良好的作用效果，如果将这一类基因转到其他植物中则不具有抗蚜作用，如来自番茄（Solanum lycopersicum）属于NBL-RR家族（nucleotide binding， leucine-rich repeat family）的基因Mi 1-2[42];可调节对棉蚜（Aphis gossypii）抗性的甜瓜基因Vat[43];防治大豆蚜（Aphis glycines）的大豆基因Rag（Rag1-5）[44];对苹果红圆尾蚜（Dysaphis devecta）具有抗性的苹果基因Sd1、Sd2、Sd3[45]及来自于野生莴苣（Lactuca virosa L.）的单显性基因Nr[46]。（2）广谱性抗蚜基因：主要包括蛋白酶抑制剂基因、细胞分裂素基因和植物凝集素基因。其中，植物凝集素是目前研究最深和最广泛的一类基因，它可以介导植物建立对病虫害的防御系统。如来自雪花莲的雪花莲凝集素可与昆虫消化道中的消化酶以及中肠表皮细胞的末端α-1，3-甘露糖的多糖链结合，增强植物的抗蚜性[47]。（3）其它抗蚜基因：如在抗性小麦中麦双尾蚜（Diuraphis noxia）的入侵会导致基因Pto和 Pti1的上调[48]。

蚜虫寄主的多样性决定了植物抗蚜性对同一种蚜虫甚至同一种蚜虫的不同生物型具有特异性，而植物对蚜虫不同生物型的抗性特异性揭示了蚜虫具有克制寄主抗性基因的潜能。如基因Nr在欧洲使用已10年左右，其对莴苣蚜（Pemphigus bursarius）的抗性正在逐渐丧失，并且这种情形正在迅速发展[49]。抗蚜基因Vat自20世纪90年代以来已被整合到了30个甜瓜栽培品种中，占到法国甜瓜栽培面积的40%，但是少数适应性的蚜虫生物型已被报道[50]。为了防止或延缓植物抗蚜性的丧失，目前已针对性地提出了三种抗蚜策略：首先，继续鉴定和引入新的抗蚜基因，在植物抗蚜性丧失之前赋予植物新的抗蚜性;其次，尽可能组合多个抗蚜基因，以减小植物抗蚜性丧失的可能性;最后，鉴定和引入具有持久性的多个数量位点和隐性位点控制的抗性[51]。

5植物抗蚜性在害虫防治中的应用展望

蚜虫不仅体型小，而且生活周期短、繁殖能力惊人，一年能繁殖20个世代左右，这些特点使农药频繁及不合理使用的情况加重，导致对多种农药具有抗性的高抗种群出现，从而使蚜虫的防治工作更加困难[52，53]，因而，蚜虫的防治工作仍然任重而道远，寻求一种有效、持久和环保的蚜虫防治方法一直是广大植保工作者的目标。而利用寄主植物本身对蚜虫的抗性防治蚜虫被认为是一种有效而且环境友好型的方式，因而受到人们的普遍重视[54，55]。但是，要利用寄主植物对蚜虫的抗性培育出商业化的品种，首先必须对作物抗蚜的分子机制有十分充足的理解，然而，目前大量的工作仅限于宏观的抗蚜性研究，有关植物与蚜虫互作的分子机制研究尚处于初级阶段[56];其次，植物对蚜虫的抗性作用谱也是一个关键问题，一个抗性基因可能只对某种蚜虫甚至只对某种蚜虫的一个生物型具有抗性[57];此外，某些使植物对蚜虫失去抗性的生物型的出现暗示着蚜虫的防治工作将面临更为严峻的考验[58]。因而，继续挖掘新的抗蚜基因，了解植物和蚜虫间相互作用的分子机理，充分利用作物抗蚜性，对于在持久的生产系统中实现对蚜虫的有效治理具有十分重要的意义。

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