张双双张林张成岗

1苏州大学体育学院（江苏 苏州 215021）2军事医学科学院放射与辐射医学研究所（北京 100850）

微生态制剂在运动领域的应用

张双双1张林1张成岗2

1苏州大学体育学院（江苏 苏州 215021）2军事医学科学院放射与辐射医学研究所（北京 100850）

运动；微生态制剂；肠道菌群；肠道黏膜屏障

微生态制剂也叫活菌制剂或生菌剂，是指运用微生态学原理，利用对宿主有益无害的益生菌或益生菌的促生长物质，经特殊工艺制成的制剂。随着微生态学理论研究的不断深入，微生态制剂也随之迅速地发展起来。国际上将微生态制剂分为益生菌、益生元和合生元3个类型。

正常情况下，肠道微生态处于平衡状态，运动与肠道微生态关系密切。有研究表明，运动员在长时间、力竭运动中或者运动后产生恶心、呕吐、腹胀、腹痛、腹泻、呼吸道感染等症状时，运动员的肠道微生态平衡被打破。补充微生态制剂可以增强运动员的肠道黏膜屏障功能，提高运动员的免疫力、抗氧化能力，而且有研究发现补充微生态制剂可以提高运动员的身体机能，促进剧烈运动后的疲劳恢复[1]。

本文主要综述近十年来微生态制剂应用于运动领域的研究进展，探讨微生态制剂对运动员及体育爱好者的保护作用及其机制，探讨微生态制剂发挥有益作用的机制，为微生态制剂应用于运动领域提供理论依据，同时为提高运动员运动能力提供新思路。

1 运动与肠道微生态

肠道不仅是消化吸收器官，而且是重要的免疫器官，人体70%以上的免疫功能在肠道。据估计，正常成人体内的肠道细菌总重约达2 kg，细菌数量达1014个，其中包括益生菌、致病菌、中性细菌，正常成人肠道菌群是人体细胞总数的10倍，又被称为人的“第二基因组”。历经长期进化，肠道菌群跟宿主之间建立了稳定的互利共生关系，正常情况下，人体肠道菌群的种类和数量达到平衡状态，肠道微生态处于平衡状态，以专性厌氧菌如双歧杆菌、乳酸杆菌等为优势菌，并且这些益生菌能够抑制有害菌、病原体等有害物质对肠道的破坏[2]。

肠道菌群结构失调引起的肠道微生态失衡是影响机体各种炎症、代谢性疾病的最大因素。微生物、宿主代谢、宿主免疫组成的单个网络是宿主-环境相互作用的支撑[3]。研究证实运动对肠道微生物存在一定的影响，虽然这种影响还没有排除饮食改变对肠道微生物的作用[4]。近几年，研究报道运动可以改善与年龄相关的认知障碍[5]，预防结肠癌[6]，治疗糖尿病[7]、肠易激综合征等[8]。研究同样表明，肠道菌群跟胃肠部疾病[9]、结肠癌[10]、糖尿病[11]、认知障碍[12]等有较大的相关性。由此来看，肠道微生态跟运动之间存在较大的相关性。

大鼠的自愿转轮运动改变机体的肠道菌群结构，显著增加大肠的短链脂肪酸含量[13]。Clarke等人[14]通过比较研究发现，运动员肠道菌群的种类比正常对照组多。他们选用40名男子国际橄榄球运动员为实验组，23名高体重指数（BMI）、23名低BMI的健康男性为对照组。对肠道菌群种类的检测结果显示运动员组的菌群种类是22门、68纲、113属；低BMI对照组的菌群种类是11门、33纲、65属；高BMI组对照组的菌群种类是9门、33纲、61属。可见，运动可以增加机体的肠道菌群种类，改变肠道菌群结构。

有研究证实，肠道菌群会直接影响大鼠的运动能力。Hsu等人[15]选择12周龄雄性无特定病原体（SPF）、无菌（GF）、脆弱拟杆菌（BF）C57BL/6小鼠各8只，通过比较研究发现，SPF小鼠、BF小鼠的耐力游泳时间均显著比GF小鼠长。运动员的肠道菌群区系与身体素质关系密切，服用微生态制剂可以明显提高运动员的运动能力[16]。乔德才等人连续6天跟踪观察专业从事中长跑训练的7名中长跑运动员，提取运动员受试者粪便中的总DNA模板，进行ERIC-PCR扩增，得到反映肠道微生物菌群结构特征的DNA指纹图。实验结果显示，部分运动员的肠道菌群区系结构受运动负荷的影响较小，菌群区系结构稳定，部分运动员的肠道菌群区系结构受运动负荷的增减发生较大的波动[17]。运动被公认为是一种健康的生活方式，同时，肠道菌群多样性的增加有利于新陈代谢和免疫[18]。据以上研究报道，运动与肠道菌群具有复杂且明确的相关性。

2 微生态制剂补充对肠道黏膜屏障的保护作用

大强度运动或者过度训练会破坏机体的肠道黏膜屏障，增加肠道通透性，引起胃肠部不适甚至是引发胃肠疾病，肠道通透性增加还会引起细菌移位，致使感染性疾病的发生。动物实验研究表明，过度训练会使小肠绒毛水肿增粗，数目明显减少，绒毛间隙变大，绒毛高度显著缩短，出现显著的萎缩性变化，部分黏膜上皮细胞出现肿胀、变性，甚至坏死等病理性变化[19]。并且，肠黏膜受损时，可激发上皮细胞、巨噬细胞等产生大量炎性细胞因子作用于细胞间的紧密连接结构，导致肠道屏障的破坏，肠黏膜通透性升高[20]。李世成等人[21]的相关动物实验研究表明：过度训练会损坏肠道黏膜屏障功能，致使肠道通透性增加。史艳莉等人[22]发现，在耐力训练期间，运动性胃肠综合征阳性的大学生，运动后的D-乳酸、脂多糖（Lipopolysaccharide，LPS）含量和外周血二胺氧化酶（diamine oxidase，DAO）活性均较运动前明显升高，且运动后阳性体征者比阴性体征者的D-乳酸、LPS含量和外周血DAO活性也显著升高，因此他们认为运动性胃肠综合征与胃肠道黏膜屏障功能损伤密切相关。

补充婴儿双歧杆菌Y1、植物乳杆菌DSM 2648、多形拟杆菌ATCC 29184、大肠杆菌Nissle1917、长双歧杆菌SP 07/3和鼠李糖乳杆菌等特定益生菌有益于维持肠道屏障功能[23，24]。Gleeson等人、Haywood等人、Pyne等人的研究结果也发现了补充微生态制剂对肠道黏膜的积极保护作用，他们发现，给运动员补充益生菌对减少肠道感染性疾病的发病频率、严重程度、持续时间等具有重要的临床意义[25-27]。Lamprecht等人[28]的研究发现补充益生菌会减少运动员大便中的纤连蛋白（Zonulin），降低由运动引起的肠道通透性增加。史艳莉等人的研究表明，补充魔芋甘露聚糖可以改善运动应激导致的肠黏膜形态学微损伤，以及显著改善肠免疫球蛋白A（IgA）浆细胞的减少，降低运动应激导致的肠黏膜通透性增加[29]。以上给运动员或者高运动量人群补充微生态制剂的研究表明，补充微生态制剂对于增强运动员肠道黏膜屏障功能、减少肠道感染性疾病具有重要的应用价值。

对微生态制剂保护肠道黏膜屏障机制的解释也逐渐清晰，其主要是通过益生菌对肠道黏膜上皮细胞、紧密连接蛋白（tight junction protein，TJP）及炎症因子的调节改善作用实现。Silvia等人[30]、Puthenedam等人[31]均证实，乳酸菌和双歧杆菌通过维护细胞骨架和促进紧密连接蛋白ZO-1（zonula occludens-1，ZO-1）及闭合蛋白（Occludin）表达，对表皮生长因子刺激作用增强，修复EPEC引起的破坏作用，增强肠黏膜屏障功能。杨俊等人[32]报道，乳酸菌应用于侵袭性大肠杆菌（enteroinvasive escherichia coli，EIEC）感染后的肠上皮细胞，表现为细胞骨架表达增多，促进TJ相关蛋白（Claudin-1，Occludin，JAM-1，ZO-1）表达增加，肠壁通透性较感染后明显改善。热灭活短乳杆菌SBC8803能够刺激热应激蛋白和p38MAPK磷酸化，调节TNF-α、IL-1β和IL--12的蛋白表达量，增强氧化应激条件下的肠黏膜上皮屏障功能，维持肠道稳态，减轻肠道炎症[33]。

3 微生态制剂补充对运动员免疫能力的增强作用

呼吸道、泌尿生殖道、胃肠道的黏膜及一些和分泌腺有关的黏膜构成了机体的黏膜免疫系统，机体95%以上的感染发生在黏膜或由黏膜入侵机体，黏膜既存在局部免疫又存在共同黏膜免疫系统（CMIS）。黏膜屏障是机体非特异性免疫的第一道防线，肠道黏膜免疫屏障主要通过肠道黏膜免疫系统来完成。肠道黏膜免疫系统由肠道相关淋巴组织（gut associated lymphoid tissues，GALT）和有关细胞分子成分如淋巴细胞、巨噬细胞、溶菌酶、抗菌肽等组成[34]。肠道黏膜免疫系统的任何部分出现异常，都会对肠道黏膜免疫功能产生一定的影响。

中小强度运动可以提高机体的免疫能力，然而大强度特别是过度训练会显著抑制运动员的免疫能力，此时运动员易患感冒、胃肠道感染、上呼吸道感染等疾病[35]。长期的大强度运动训练抑制机体的免疫能力。从运动与IFN-γ/IL-4平衡角度来看，大部分研究认为，大负荷运动可使Th1/Th2平衡向Th2方向漂移，IFN-γ/ IL-4比值降低。大强度运动后血浆IL-6、IL-8、IL-10上调，使IL-2、IFN-γ值下调，抑制Th1细胞及细胞免疫[36，37]。华岩等人[38]的动物实验研究表明，力竭运动可导致小鼠免疫球蛋白IgG、IgA、IgM含量和CD3+、CD4+、CD4+／CD8+、NK、NKT显著下降，即力竭运动通过减少机体的免疫细胞、抗体等抗炎性物质，进而抑制机体的免疫能力。李勤等人[39]关于运动强度、运动量对血液免疫指标影响的系统研究也表明，长期大强度运动会降低机体IgG、IgA、IgM的含量，抑制机体的体液免疫能力。

微生态制剂应用于运动员的研究表明，给运动员补充微生态制剂可以提高运动员的免疫能力，减少运动员感染性疾病的发生。一项对足球运动员肠道菌群结构的研究表明，足球运动员的肠道菌群种类与炎症反应成负相关，优秀足球运动员的肠道菌群种类较普通健康人的肠道菌群种类多，炎症因子水平较普通健康人的低[14]。Haywood[26]给优秀橄榄球运动员补充益生菌4周后，其结果显示补充益生菌组运动员上呼吸道感染、肠道感染性疾病的总发生率比对照组显著降低；感染性疾病的平均发病天数比对照组显著减少。该结果表明，试验组运动员患感染性疾病较轻很可能跟补充益生菌提高机体的免疫能力有关。

Clancy等人[40]发现，优秀运动员疲劳运动后体内由CD4+T细胞分泌的IFN-γ含量短缺，补充嗜酸乳杆菌1个月后，运动员全血IFN-γ含量恢复到健康水平。并且，正常训练运动员补充嗜酸乳杆菌1个月后，其唾液IFN-γ含量显著增加。Cox等人[41]给优秀长跑冬训男性运动员补充发酵乳杆菌VRI-003菌株4个月后，结果发现补充益生菌组运动员全血的IFN-γ含量比对照组有双倍的增加。Marzieh等人[42]的研究表明，给运动员补充益生菌30天后可以显著改善剧烈运动引起的单核细胞数量下降。然而，Lollo等人[43]的研究表明，给成年Wistar大鼠补充富含嗜酸乳杆菌LA14和长双歧杆菌BL05两种菌株的乳酪2周，并没有发现力竭运动后，实验组大鼠的单核细胞数量比补充普通乳酪大鼠的单核细胞数量多。不过，该实验益生菌的干预时间较短，干预持续时间可能是影响益生菌提高机体免疫能力效果的限制因素。Moreira等人[44]对64名男性运动员、35名女性运动员补充发酵乳酸菌11周的研究发现，男性运动员肠道乳酸菌增加幅度明显比女性运动员高，并且，男性运动员比女性运动员表现出更好的抗胃肠道感染、下呼吸道感染的能力。新近研究发现，运动后补充酸奶可以降低运动应激引起的C反应蛋白（CRP）含量的增加[45]。

以上研究表明，补充微生态制剂可以改善肠道黏膜免疫系统，提高机体系统免疫能力，但是对大强度训练后易患感染性疾病的运动员进行肠道菌群测序及血液指标检测的研究较少，还没有完全证实肠道菌群结构与机体免疫能力的直接关系。微生态制剂发挥提高机体免疫能力的作用很可能与增加肠道菌群种类具有一定的相关性[41，45]，但还有待进一步证实。

4 微生态制剂补充对运动员抗氧化能力的提高作用

研究表明，微生态制剂可以提高机体的抗氧化能力，并且微生态制剂应用于运动员的研究也证实了补充微生态制剂可以减少运动员运动后的氧化应激产物，提高机体的抗氧化能力。Sharma等人[46]给16个月龄的Swiss鼠补充富含发酵乳杆菌奶2个月后发现，补充发酵乳杆菌组小鼠的超氧化物岐化酶、过氧化氢酶、谷胱甘肽过氧化物酶活性均比补充普通奶的小鼠高。Mikelsaar与Zilmer[47]的研究表明发酵乳杆菌ME-3可以增强血清的抗氧化指标；提高低密度脂蛋白抗氧化物质，降低氧化的低密度脂蛋白水平；对提高机体抗氧化能力具有一定的积极作用，改善餐后脂质及氧化应激状态。研究报道，发酵乳杆菌ME-3具有完整的谷胱甘肽系统供其自身进行合成、吸收、氧化还原更新[48]。微生态制剂应用于运动员的研究同样表明，补充微生态制剂可以降低运动机体的氧化应激反应。Daniele等人[49]通过体外培养技术，证实鼠李糖乳杆菌IMC501、副干酪乳杆菌IMC502的完整细胞及细胞内容物能够非常显著地抑制亚油酸发生过氧化反应，并且通过给长时间高强度训练的运动员补充这两种菌株4周后，发现这两种菌株能够显著减少运动应激引起的活性氧代谢产物（d-ROM）的堆积，增强机体的生物抗氧化能力（BAP），并且显著降低了剧烈运动后血清肌酸激酶的增加，促进运动员的疲劳消除，提高了试验组运动员的测试成绩。以上研究通过血液指标及主观评价都证实了益生菌可以降低大强度运动对运动员的氧化应激损伤，提高运动员的运动能力。但是，至今对微生态制剂发挥保护作用的靶点、机制还缺少研究。还需要更多的人体试验来证实微生态制剂降低运动员氧化应激损伤的作用，为微生态制剂应用于运动员提供更科学、可靠的理论支持。

5 总结

运动与肠道微生态之间存在密切关系。微生态制剂对肠道黏膜屏障具有显著的保护作用，补充微生态制剂有望成为防治运动性胃肠综合征的有效干预手段。微生态制剂可以增强机体的肠道黏膜及系统免疫，微生态制剂补充可以降低大强度运动引起的氧化应激对机体的伤害。基于微生态制剂的基础作用，补充微生态制剂很可能是通过构建肠道微生态平衡来发挥以上作用，但尚需进一步研究证实。近些年来研究选用的微生态制剂具有菌株及益生元特异性，其发挥作用的可靠性还有待证实。

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2016.06.13

教育部人文社会科学研究规划基金项目（NO.13YJA890035）

张林，Email：zhanglin001@suda.edu.cn