马莉莉, 宋培勇

1.遵义师范学院生物与农业科技学院, 贵州 遵义 563002;2.仁怀市酒都高级中学, 贵州 仁怀 564500



紫杉醇产生菌生物多样性研究进展

马莉莉1,2, 宋培勇1*

1.遵义师范学院生物与农业科技学院, 贵州 遵义 563002;2.仁怀市酒都高级中学, 贵州 仁怀 564500

紫杉醇是一种二萜多氧伪生物碱，其药用价值广泛，抗癌机理独特，是目前最好的抗癌药物之一。利用微生物发酵生产紫杉醇可能是未来解决药源短缺问题的理想途径。介绍了紫杉醇的药用价值和抗癌机理，并总结了紫杉醇产生菌生物多样性及其来源的相关研究进展，最后对紫杉醇产生菌的未来研究方向做出了展望，以期为紫杉醇药物的研发提供参考。

紫杉醇产生菌；红豆杉内生菌；非红豆杉内生真菌；腐生真菌

自紫杉醇(paclitaxel)被发现以来，由于其独特的抗癌机理以及优良的抗癌活性，备受世人关注。目前紫杉醇主要是从植物红豆杉树皮中提取或经前趋物10-去乙酰巴卡亭Ⅲ(10-deaceeylbaccatin Ⅲ)半合成而成。红豆杉不仅资源有限，而且树皮中紫杉醇含量极低(约0.01%)，每提取1 kg紫杉醇约需10 000 kg树皮，从中提取紫杉醇势必要消耗大量的红豆杉资源[1]。1994年红豆杉被我国定为一级珍稀濒危保护植物，同时被全世界42个有红豆杉的国家称为“国宝”，联合国也明令禁止采伐。可见从红豆杉中提取紫杉醇已不可行。虽然紫杉醇的全合成途径早有报道，但目前仍面临步骤繁琐、纯化困难、成本高昂等诸多难以克服的问题。半合成法虽然提高了紫杉醇产量, 但与直接提取紫杉醇的方法并无本质上区别，仍然需要消耗大量红豆杉树木。因此寻找其他途径解决紫杉醇药源匮乏问题迫在眉睫。1993年，产紫杉醇内生真菌——安德鲁紫衫菌(Taxomycesandreanae)的发现[2]，为研究者提供了新的合成途径，即通过产紫杉醇微生物分离、筛选和改良，利用微生物发酵法来生产紫杉醇。由于微生物培养简单，发酵条件容易控制，生产成本也比较低廉，所以利用微生物发酵生产紫杉醇可能是未来紫杉醇生产的最佳选择。从菌株来源和微生物类群将紫杉醇产生菌分为红豆杉内生真菌、非红豆杉内生真菌、红豆杉内生细菌及放线菌、腐生真菌等。本文综述了紫杉醇产生菌生物多样性的相关研究进展，以期引起研究者们对紫杉醇产生菌生物多样性的关注，拓宽寻找紫杉醇产生菌的视角，为最终发现优良的产紫杉醇出发菌株奠定基础。

1 紫杉醇及其药用价值和抗癌机理

1.1 紫杉醇

紫杉醇从分子结构分析属于二萜多氧伪生物碱，其基本结构由浆果赤霉素Ⅲ(baccatin Ⅲ)和连接于其13位碳原子上的一苯丙氨酸衍生物构成[3,4](图1)。

图1 紫杉醇的结构[4]Fig.1 The structure of paclitaxel[4].

1.2 紫杉醇的药用价值和抗癌机理

紫杉醇最早是从短叶红豆杉的树皮中分离出来的抗肿瘤活性成分。是治疗转移性卵巢癌和乳腺癌的最好药物之一，同时对肺癌、食道癌也有显著疗效，对肾炎及细小病毒炎症有明显抑制作用[5]。

紫杉醇在肿瘤的治疗药物中代表了一类新的、独特的抗微管药物。它的抗癌机制与其他的抗癌药不同。Schiff和Horwitz[6]于1979年阐明了紫杉醇独特的抗癌机制，它作用于真核细胞的微管，通过与β微管蛋白N端第31位氨基酸和第217～231位氨基酸结合，诱导和稳定微管蛋白聚合，抑制其解聚，增加聚合程度，使维管束不能与微管组织中心相互连接，将细胞周期阻断于G2/M期，导致有丝分裂异常或停止，阻止癌细胞增殖。紫杉醇是继阿霉素和顺铂后最热点的新抗癌药，已于1992年底被美国FDA批准作为抗晚期癌症的新药上市。1995 年10月，我国成为世界上第二个正式生产紫杉醇及其注射液的国家[7]。

2 紫杉醇产生菌多样性及其来源

迄今报道的产紫杉醇内生菌已超过20个属，如盘多毛孢(Pestalotia)、拟盘多毛孢(Pestalotiopsis)、镰刀菌(Fusarium)、交链孢菌(Alternaria)、皮司霉(Pithomyces)、盘单毛孢(Monochaetia)、青霉(Penicillium)、截盘多毛孢(Truncatella)、瘤座孢(Tubercularia)、孢腔菌(Sporormia)、单端孢(Trichothecium)和盘端鹿角菌(Seimatoantlerium)等[8～10]。至2010 年，被分离鉴定的紫杉醇内生菌已近100株(目前，估计已超过200株)，其中，八成以上为真菌(大都属于子囊菌和半知菌)，其余为细菌和放线菌[11]。

2.1 红豆杉属植物内生真菌

红豆杉内生真菌迄今仍然是紫杉醇产生菌的主体，发酵液紫杉醇含量最大已达到846.1 μg/L。从宿主植物来看，除了中国常见的几种红豆杉(如西藏红豆杉、云南红豆杉、东北红豆杉、南方红豆杉和中国红豆杉)外，还包括多种国外的红豆杉，如短叶红豆杉、南洋红豆杉、曼地亚红豆杉和墨西哥红豆杉等，共计大约有11种。分离到的内生真菌有紫衫菌、拟盘多毛孢、盘单毛孢、镰刀菌、盘多毛孢、瘤座孢、青霉、多节孢、葡萄孢、链格孢、绿僵菌、拟茎点霉和曲霉等。表1中列出了来自红豆杉的部分内生真菌，不难看出红豆杉内生真菌生物多样性十分丰富，据估计目前已超过20个属，70种以上。其中安德鲁紫衫菌(Taxomycesandreanae)是第一个分离到的产紫杉醇的红豆杉内生真菌，它的发现掀开了红豆杉内生真菌分离鉴定的热潮，但是其紫杉醇产量太低[2]；多节孢(Nodulisporium)是从我国东北红豆杉中分离鉴定的内生真菌，是我国新记录属，其中树状多节孢(Nodulisporiumsylviforme)是我国新记录种[17]，但其紫杉醇产量比较低；拟盘多毛孢(Pestalotiopsis)是红豆杉内生真菌中比较常见的属，紫杉醇产量有高有低；从中国红豆杉中分离到的金龟子绿僵菌(Metarhiziumanisopliae)紫杉醇产量最高，达864.1 μg/L，有望成为最具开发潜力的紫杉醇产生菌。

表1 来自红豆杉属植物的产紫杉醇内生真菌Table 1 Taxol-producing endophytic fungi from Taxus.

2.2 非红豆杉属植物内生真菌

除了从红豆杉属植物分离到产紫杉醇内生真菌外，从1996年起，在其他植物中也分离到产紫杉醇的内生真菌。从落羽杉、瓦勒迈杉、倒地铃、阿江榄仁树、狗牙花、红花风铃木都分离到拟盘多毛孢(Pestalotiopsis)，这似乎再次说明了拟盘多毛孢可能是最常见的紫杉醇产生菌；从佛手柑、柏木、靛木和扶桑分离到叶点霉(Phyllosticta)；从银杏和日本落叶松分离到拟茎点霉(Phomopsis)；从心叶青牛胆和红树分离到镰刀菌(Fusarium)；从罗汉松分离的曲霉；值得注意的是从辣椒分离的刺盘孢(Colletotrichum)，紫杉醇产量达687 μg/L，在非红豆杉内生真菌中，产紫杉醇产量最高，辣椒是我国大宗蔬菜作物，贵州遵义更是辣椒之乡，是否辣椒本身也产紫杉醇尚有待研究。表2中列出了部分非红豆杉属植物及从中分离的产紫杉醇内生真菌。

表2 来自非红豆杉属植物的产紫杉醇内生真菌Table 2 Taxol-producing endophytic fungi from other genus expect Taxus.

*在改良液体培养基MID和马铃薯葡萄糖肉汤(PDB)培养基中。

2.3 红豆杉内生细菌和放线菌

目前已有报道的紫杉醇产生菌几乎都是内生真菌，其实也有产紫杉醇或紫杉烷的红豆杉内生细菌和放线菌，如短杆菌(Brevibacterium)、鞘氨醇单胞菌(Sphingomonas)、芽孢杆菌(Bacillus)和欧文氏菌(Erwinia)等细菌[55～58]以及放线菌百里孢菌(kitasatosporia)[59,60]。

2.4 腐生真菌(土壤真菌)

1999年，Noh等[61]从红豆杉树林的泥土中分离到一株异角状拟盘多毛孢(Pestalotiaheterocornis)，用半合成液体培养基在23℃ 经5～7 d培养，经FAB质谱和核磁共振波谱检测证实该菌产紫杉醇，最大产量达31 μg/L，这可能是关于腐生菌产紫杉醇的首次报道。此外，国内南开大学生命科学学院朱旭东教授课题组也从土壤中分离到了一株紫杉烷产生菌(未发表数据)[62]。Bi等[63]报道了从土壤植物残片(plant debris)中分离到的一株腐生真菌PestalotiopsismalicolaNK101，紫杉醇产量达186 μg/L。从上述产紫杉醇的土壤真菌来源推测，似乎也和植物有关，可能是产紫杉醇的植物内生菌随着枯枝落叶的掉落进入土壤。但从土壤中尚未见分离到产紫杉醇的细菌和放线菌的报道，如果以上推测成立，产紫杉醇腐生细菌和放线菌的分离只是时间问题。

3 展望

随着紫杉醇产生菌筛选工作的继续进行，尤其是对非红豆杉属植物筛选范围的扩大，可能会发现新的产紫杉醇的菌属。由于紫杉醇产生菌的分离培养仍然沿袭了传统的植物内生菌分离培养方法，这是否会造成部分产紫杉醇的内生菌不能获得纯培养亦是值得注意的问题。随着植物内生菌紫杉醇合成代谢条件和途径及其生态功能的阐明，采取新的分离培养方法或引入宏基因组技术研究策略，可能会筛选到更多的紫杉醇产生菌，或者克隆到更多的紫杉醇合成相关基因。产紫杉醇内生细菌和放线菌以及腐生菌的发现，预示着筛选工作不能只关注内生真菌，内生细菌和放线菌以及特殊环境中的腐生菌也不可忽视。

目前虽然已经筛选出了数量可观的紫杉醇产生菌，但其紫杉醇产量尚未达到预期的要求，各项研究工作仍在进行中，如扩大分离筛选范围，各种育种手段的综合应用，更新培养方式，优化发酵条件等。利用微生物实现紫杉醇的产业化生产可以说任重道远。不过我们坚信，随着紫杉醇高产、稳产菌株的筛选和育种成功，新的培养方式的发明以及发酵培养条件的优化，紫杉醇的微生物产业化生产已为期不远。

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Progress on Biodiversity of Taxol-producing Microorganisms

MA Li-li1,2, SONG Pei-yong1*

1.SchoolofBiologicalandAgriculturalScienceandTechnology,ZunyiNormalCollege,GuizhouZunyi563002,China;2.JiuduSeniorHighSchool,GuizhouRenhuai564500,China

Paclitaxel is a diterpenic polyoxygenated pseudoalkaloid, which has a widespread medicinal value and its anticancer mechanism is unique, so it is recognized as one of the best antitumor agents. Using the microorganism fermentation method to produce taxol maybe an ideal way to solve the drug resources shortage in the future. This paper introduced the medicinal value and antitumor mechanism, summarized recent advances in biodiversity and its source of taxol-producing microorganisms. At last the paper also made a forecast of the future prospects on taxol-producing microorganism, which was expected to provide reference for research and development of taxol drug.

taxol-producing microorganism;Taxusendophytes; nonTaxusendophytic fungi; soil saprophytic fungi

2016-04-21; 接受日期：2016-05-11

教育部大学生创新训练计划项目(201310664002)资助。

马莉莉，一级教师，主要从事微生物资源研究。E-mail:malili303@163.com。*通信作者：宋培勇，教授，主要研究微生物资源与生态。 E-mail:py66song@126.com

10.3969/j.issn.2095-2341.2016.06.12