闻志彬，莱孜提·库里库，张明理,3*

(1 中国科学院新疆生态与地理研究所 中国科学院干旱区生物地理与生物资源重点实验室，乌鲁木齐 830011；2 新疆师范大学 生命科学学院，乌鲁木齐 830054；3 中国科学院植物研究所，北京 100093)



干旱胁迫对3种不同光合类型荒漠植物叶绿体和线粒体超微结构的影响

闻志彬1，莱孜提·库里库2，张明理1,3*

(1 中国科学院新疆生态与地理研究所 中国科学院干旱区生物地理与生物资源重点实验室，乌鲁木齐 830011；2 新疆师范大学 生命科学学院，乌鲁木齐 830054；3 中国科学院植物研究所，北京 100093)

摘要:以荒漠木本C3植物天山猪毛菜、C3-C4中间型植物松叶猪毛菜、C4植物木本猪毛菜为研究对象，采用盆栽控水试验，设置正常供水和轻度、中度和重度干旱处理(土壤含水量分别为田间持水量的80%、60%、45%和35%)，研究不同程度干旱胁迫对3种不同光合类型荒漠植物叶片超微结构的影响。结果表明：(1)正常水分条件下，叶肉细胞中各细胞器结构完整。(2)轻度干旱胁迫下，3种植物叶片超微结构未受损伤，无明显变化。(3)中度干旱胁迫下，天山猪毛菜和松叶猪毛菜叶肉细胞壁界限不清晰，类囊体片层扩张且排列不紧密，不同之处在于，天山猪毛菜线粒体最先出现降解，内含物流失，而松叶猪毛菜线粒体外膜轮廓变形，嵴减少；木本猪毛菜线粒体无明显变化，叶绿体轻微扩张。(4)重度干旱胁迫下，天山猪毛菜和松叶猪毛菜叶绿体受损且结构混乱，线粒体出现降解；木本猪毛菜叶绿体出现膨胀，线粒体外膜轮廓模糊，嵴减少且结构模糊不清楚。研究认为，不同程度干旱胁迫下木本猪毛菜叶绿体和线粒体的受损程度都最低；干旱胁迫下天山猪毛菜和松叶猪毛菜叶绿体的受损程度大致相似；松叶猪毛菜和木本猪毛菜线粒体对干旱胁迫的耐受力要比叶绿体强。

关键词:干旱胁迫；叶绿体；线粒体；光合类型；荒漠植物；藜科

C3-C4中间型植物[1]存在于显花植物17个属中，自从被发现以来，就受到研究学者的广泛关注。与C3、C4植物相比，C3-C4中间型植物在叶片解剖、超微结构和光合生理生化方面具有很多中间型的特性，如具有更加明显、连续的维管束鞘细胞，介于C3和C4植物之间的叶肉细胞/维管束细胞的体积比、Rubisco(核酮糖-1,5二磷酸羧化加氧酶)/PEPC(磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶)活性比、CO2补偿点、光呼吸强度和δ13C值等[2-9]。一般认为，C3-C4中间型植物是从C3植物到C4植物进化的中间过渡类型[10]，是由C3植物降低光呼吸所消耗的CO2进化而来的，研究它们有助于了解C4植物的进化过程及其生态适应策略[11]。

荒漠地区处在水热因素极度失衡的生态地位，即水分收入极少而消耗强度极大，夏季炎热高温而冬季严寒[12-13]。水分亏缺是影响干旱区植物生长发育和导致生理生化响应的主要因子和限制植物生长的关键因素[14-16]。近年来在C3和C4植物对旱生环境的响应与适应方面进行了较多研究[17-21]。由于叶片的组织结构对环境变化的反应比较敏感[22]，所以在耐旱性研究中，研究最多的器官是叶片，重点是叶肉细胞中的叶绿体、线粒体以及其它细胞器等[23-25]。叶绿体和线粒体是植物光合作用和能量流动最为重要的细胞器[26]，其形态结构、数目和分布会因植物发育的不同阶段或在环境条件发生变化时而发生相应变化[27-28]。叶绿体和线粒体对逆境胁迫比较敏感，在逆境胁迫下它们的结构和生理功能会发生明显的变化，在一定程度上可作为表征植物对逆境条件耐受性的依据[23-25, 28]。因此，认识和理解干旱胁迫对植物叶绿体和线粒体结构和功能的影响是了解植物抗旱生理基础的重要手段。目前这些研究大多数是关于C3和C4植物，较少涉及C3-C4中间型植物叶片超微结构对干旱胁迫响应方面的报道，它们与C3、C4植物之间是否存在差异尚不清楚。

现已发现的许多C3-C4中间型植物都是荒漠植物[29]，比如藜科猪毛菜属的松叶猪毛菜(Salsolalaricifolia)[9]。猪毛菜属植物多生活在荒漠、半荒漠及盐碱地区[30]，长期进化过程中形成了适应旱生环境的形态特征和生理机制[31-32]。猪毛菜属植物中还同时存在C3和C4植物，这为我们研究C3、C3-C4中间型和C4等不同光合类型荒漠植物适应干旱环境的策略提供了很好的机会。本研究以猪毛菜属C3植物天山猪毛菜(Salsolajunatovii)、C3-C4中间型植物松叶猪毛菜[9]和C4植物木本猪毛菜(Salsolaarbuscula)[33-34]为对象，采用盆栽控水试验，研究干旱胁迫对3种不同光合类型荒漠植物叶片超微结构的影响，进一步了解其适应干旱环境的结构基础，以期为理解不同光合类型荒漠植物适应干旱逆境的生理生化机制提供一定的理论依据。

1材料和方法

1.1试验材料

试验材料天山猪毛菜、松叶猪毛菜和木本猪毛菜的种子分别于2014年9月采自新疆的拜城县、博乐市和乌鲁木齐达坂城区，4 ℃条件下保存。

1.2水分控制

试验所用塑料盆规格为30 cm(高)×26 cm(内径)，盆栽土壤采用3∶1(V∶V)混合的基质土与沙土(取自古尔班通古特沙漠)，田间持水量为24.5%。试验于2015年在中国科学院新疆生态与地理研究所进行，在5月份将供试材料的种子在室外播种，采取自然光照，盆栽苗上方设防雨棚，并对植物进行正常水分管理，确保植物植株生长良好。正式水分胁迫处理前1周进行定苗，每盆保留3株。待试验材料长至为10～12周，开始进行干旱胁迫试验。试验共设4个土壤水分处理，分别为田间持水量的80%(正常，CK)、60%(轻度干旱胁迫，T1)、45%(中度干旱胁迫，T2)和35%(重度干旱胁迫，T3)，每处理重复3次。正式处理期间，每天用称重法补充损失的水分，使其维持在各预定胁迫条件，处理5 d后于2015年8月6日上午12:00收集植株健康叶片，每一取样3次重复。

1.3观察与测定

取叶片中部2 mm×2 mm的叶样，迅速投入3%戊二醛固定液中固定，抽气直到材料下沉，固定24 h后用0.1 mol/L磷酸缓冲液冲洗3次，然后用1%锇酸固定3 h，0.1 mol/L磷酸缓冲液冲洗20 min。经过乙醇系列脱水，丙酮过渡，EPON812环氧树脂包埋，Leica Ultracutr切片机切片，经醋酸双氧铀和柠檬酸铅染色后，在日立H-600型透射电镜下观察，拍照。

2结果与分析

2.1正常水分条件下的叶片超微结构

正常水分条件下，3种植物叶肉细胞中的叶绿体都分布于细胞边缘，紧贴细胞壁，呈梭形，排列整齐且结构完整(图1，a、 d、 g)。叶肉细胞壁均匀，细胞膜清晰可见，同时类囊体片层垛叠整齐，膜系统结构清晰完整，未见有解体现象，内部含有少量的嗜锇颗粒(图1，b、 e、 h)。线粒体呈椭圆形或长椭圆形，双层被膜结构完整，内部嵴较丰富(图1，c、 f、 i)。

a～c. 天山猪毛菜; d～f. 松叶猪毛菜; g～i. 木本猪毛菜. BSC. 维管束鞘细胞; Chl. 叶绿体; CW. 细胞壁; M. 线粒体; MC. 叶肉细胞; OG. 嗜锇颗粒;下同；放大倍数: a. ×1 500; b. ×50 000; c. ×35 000; d. g. ×1 000; e. f. ×30 000; h. ×40 000; i. ×60 000图1　正常水分条件下3种植物叶肉细胞中叶绿体和线粒体的超微结构a-c. Salsola junatovii; d-f. S. laricifolia; g-i. S. arbuscula. BSC. Bundle sheath cell; Chl. Chloroplast; CW. Cell wall; M. Mitochondria; MC. Mesophyll cell; OG. Osmiophilic globule; The same as below; Magnification: a. ×1 500; b. ×50 000; c. ×35 000; d, g. ×1 000; e, f. ×30 000; h. ×40 000; i. ×60 000Fig. 1　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species at normal water state

2.2轻度干旱胁迫下的叶片超微结构

与正常水分条件下的叶片超微结构相比，轻度干旱胁迫下3种植物叶片的超微结构均没有明显的变化。叶肉细胞膜清晰，叶绿体贴细胞壁分布，未出现膨胀现象，同时类囊体片层排列紧密，未出现扩张现象，内含的嗜锇颗粒未见增大、增多(图2，a、 b、 e)；线粒体膜结构基本无变化，内部嵴较丰富(图2，a、 c、 f)。

2.3中度干旱胁迫下的叶片超微结构

天山猪毛菜叶肉细胞壁界限不清晰(图3，b、c)。叶绿体基本贴细胞壁分布，类囊体片层结构膨胀，有扩张，但叶绿体膨胀现象不明显，内含的嗜锇颗粒数量不多(图3，a)。线粒体外膜轮廓不清晰，内含物流失(图3，b)。

松叶猪毛菜叶肉细胞壁界限不清晰(图3，f)。叶绿体基本贴壁分布，类囊体片层有扩张，排列不紧密，叶绿体未出现膨胀现象，内含的嗜锇颗粒数量没有明显增多(图3，d、 f)。线粒体外膜轮廓变形，嵴减少且结构模糊不清楚(图3，e)。

木本猪毛菜叶肉细胞壁界限清晰(图3，g、i)。叶绿体贴壁分布，类囊体片层有轻微扩张，排列较紧密，叶绿体未出现膨胀现象，内含的嗜锇颗粒数目不多(图3，g)。线粒体外膜结构完整，轮廓清晰，内部嵴较丰富(图3，h)。

2.4重度干旱胁迫下的叶片超微结构

天山猪毛菜叶肉细胞胞壁界限不清晰。叶绿体及其他细胞器大多数发生质壁分离不贴壁分布。叶绿体外膜膨散，轮廓不清晰，内部结构混乱(图4，a)。线粒体轮廓模糊不清，开始降解(图4，b)。

松叶猪毛菜叶肉细胞壁界限不清晰。叶片细胞中发生比较轻微的质壁分离现象，叶绿体及其他细胞器部分贴壁分布。叶绿体外膜轮廓模糊，类囊体片层结构混乱，内含的嗜锇颗粒数目增多(图4，c)。线粒体外膜轮廓模糊不清，内含物流失(图4，d)。

木本猪毛菜叶肉细胞壁界限较清晰。叶绿体及其他细胞器发生较轻微的质壁分离，叶绿体及其他细胞器大部分贴壁分布。叶绿体出现膨胀现象，类囊体片层结构膨胀，排列不紧密，内含的嗜锇颗粒数目增多(图4，e)。线粒体外膜轮廓模糊，嵴减少且结构模糊不清楚(图4，f)。

a. 天山猪毛菜; b～d. 松叶猪毛菜; e～f. 木本猪毛菜； 放大倍数: a、 c、 f. ×40 000; b、d. ×50 000; e. ×35 000图2　轻度干旱胁迫下3种植物叶肉细胞中叶绿体和线粒体的超微结构a. Salsola junatovii; b-d. S. laricifolia; e-f. S. arbuscula. Magnification: a, c, f. ×40 000; b, d. ×50 000; e. ×35 000Fig. 2　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under slight drought stress

a～c. 天山猪毛菜; d～f. 松叶猪毛菜; g～i. 木本猪毛菜;放大倍数: a、 d、 h. ×80 000; b、g. ×40 000; c、e、f、i. ×50 000图3　中度干旱胁迫下3种植物叶肉细胞中叶绿体和线粒体的超微结构a-c. Salsola junatovii; d-f. S. laricifolia; g-i. S. arbuscula；Magnification: a, d, h. ×80 000; b, g. ×40 000; c, e, f, i. ×50 000Fig. 3　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under moderate drought stress

a～b. 天山猪毛菜; c～d. 松叶猪毛菜; e～f. 木本猪毛菜;倍数: a. ×50 000; b. ×60 000; c. ×30 000; d. ×100 000; e. ×40 000; f. ×80 000图4　重度干旱胁迫下3种植物叶肉细胞中叶绿体和线粒体的超微结构a-b. Salsola junatovii; c-d. S. laricifolia; e-f. S. arbuscula;Magnification: a. ×50 000; b. ×60 000; c. ×30 000; d. ×100 000; e. ×40 000; f. ×80 000Fig. 4　Ultramicrostructures of chloroplasts and mitochondria in mesophyll cells of three species under severe drought stress

3讨论

干旱对植物生长的影响主要表现在引起细胞膨压降低、代谢紊乱、膜透性增加以及植物细胞结构改变等方面[10]。在干旱胁迫下，植物叶片叶肉细胞的超微结构会发生明显的变化，其中叶绿体和线粒体对胁迫比较敏感且所担负功能较为重要的2个细胞器[23-25]。叶绿体是植物进行光合作用的场所，通过分解水提供电子传递，产生同化力ATP，缺水会直接影响光合作用光反应中电子的产生，从而引起植物对光能的吸收与转换[10]；叶绿体也是植物细胞产生活性氧的细胞器之一，正常情况下这些氧自由基的产生和清除是处于动态平衡的。当植物受到干旱胁迫后这种平衡遭到破坏，与此同时细胞体内会产生大量的活性氧(如O2-、H2O2)和膜脂过氧化物，导致膜脂过氧化水平提高、膜脂成分改变以及膜透性增加，从而引起叶绿体膜系统的紊乱和破坏[18,24, 28,35]。因此叶绿体结构的正常与否是判断植物细胞活性的一个重要指标[24]。本试验结果表明，干旱胁迫越严重，叶绿体结构受损越严重，但不同光合类型荒漠植物对干旱胁迫的反应不同。在轻度干旱胁迫下，3种植物叶绿体结构没有明显变化，表明它们对干旱胁迫存在一定的耐受性。中度干旱胁迫下，天山猪毛菜和松叶猪毛菜受损程度相似，叶肉细胞壁界限不清晰，类囊体片层有扩张且排列不紧密；木本猪毛菜叶绿体的受损程度轻微，仅有轻微扩张现象，所以在中度干旱胁迫过程中，受损程度大致为天山猪毛菜=松叶猪毛菜>木本猪毛菜。重度干旱胁迫下，天山猪毛菜和松叶猪毛菜受损程度最严重，且它们的受损程度大致相似，叶绿体外膜轮廓模糊，叶绿体受损且结构混乱。木本猪毛菜受损程度较轻，叶肉细胞壁界限较清晰，叶绿体出现膨胀现象。根据前人研究结果，叶绿体及类囊体膜对干旱胁迫最为敏感，可以作为判定植物抗旱性的依据，抗旱性强的植物，叶绿体结构受伤害程度较小[24, 28]。基于此，本试验可以依据叶绿体结构的受害程度来评价3种不同光合类型植物的耐旱能力，分别C4植物木本猪毛菜抗旱性相对较强，C3植物天山猪毛菜和C3-C4中间型植物松叶猪毛菜抗旱性相对较弱。

线粒体是细胞中制造能量的结构，是细胞进行呼吸作用的主要场所。正常条件下，线粒体呼吸释放的能量，透过膜转运到细胞的其他部位，提供各种代谢活动的需要[36]。当植物受到干旱胁迫后，线粒体膜结构的破坏以及嵴的减少、断裂甚至解体必将影响植物叶片正常的能量代谢[24]。线粒体作为细胞内另外一个较为重要的细胞器，它的结构变化也反映出植物对逆境的适应[28]。本试验结果表明，轻度干旱胁迫下，3种植物线粒体结构完整且无明显变化。中度干旱胁迫下，天山猪毛菜受损最严重，线粒体最先出现降解，内含物流失且线粒体外膜轮廓不清晰。松叶猪毛菜线粒体外膜轮廓变形，嵴减少。木本猪毛菜线粒体无明显变化，受损最轻。所以在中度干旱胁迫过程中，受损程度大致为天山猪毛菜>松叶猪毛菜>木本猪毛菜。重度干旱胁迫下，天山猪毛菜和松叶猪毛菜线粒体受损严重，出现降解。木本猪毛菜线粒体受损较轻，线粒体外膜轮廓模糊，嵴减少且结构模糊不清楚。前人研究表明，线粒体对干旱胁迫的耐受力要比叶绿体强，受损比叶绿体晚[28,37]，本试验中松叶猪毛菜和木本猪毛菜也出现类似结果，这表明细胞器对逆境反应的不同步性，线粒体损伤较晚，可以提供能量维持细胞正常的代谢水平[24, 28,37]。但是天山猪毛菜线粒体和叶绿体在中度干旱胁迫时都受到较严重的损伤，可能是其适应干旱环境的方式，这在朴树干旱胁迫中也有类似报道[24]。本试验依据线粒体结构的受损程度来评价3种不同光合类型植物的耐旱能力，即C4植物木本猪毛菜抗旱性相对较强，C3-C4中间型植物松叶猪毛菜抗旱性次之，C3植物天山猪毛菜抗旱性相对较弱。

综上所述，3种不同光合类型植物叶片超微结构对干旱胁迫的响应方面，既有相似之处，天山猪毛菜和松叶猪毛菜叶绿体在不同程度干旱胁迫下的受损程度大致相似；松叶猪毛菜和木本猪毛菜线粒体对干旱胁迫的耐受力要比叶绿体强；又有不同之处，天山猪毛菜线粒体和叶绿体在中度和重度干旱胁迫时都受到较严重的损伤；不同程度干旱胁迫下木本猪毛菜叶绿体和线粒体的受损程度都最低。相较于C3植物天山猪毛菜和C3-C4中间型植物松叶猪毛菜，不同程度干旱胁迫下C4植物木本猪毛菜叶片超微结构受损程度最低，这也从形态学超微结构的角度论证了具有C4光合作用机制的植物在逆境条件下具有竞争优势[11]。

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(编辑:潘新社)

文章编号:1000-4025(2016)06-1155-08

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.06.1155

收稿日期:2016-03-24;修改稿收到日期:2016-06-12

基金项目:国家自然科学基金(31300217)；中国科学院西部之光项目(XBBS201209)

作者简介:闻志彬(1983-)，女，博士，副研究员，主要从事藜科植物系统与进化方面的研究。E-mail: zhibinwen@ms.xjb.ac.cn *通信作者:张明理，博士，研究员，主要从事分子系统发育与进化方面的研究。E-mail: zhangml@ibcas.ac.cn

中图分类号:Q944.5;Q945.78

文献标志码:A

Effect of Soil Drought Stress on the Ultramicrostructures of Chloroplasts and Mitochondria in Three Desert Plants with Different Photosynthetic Types

WEN Zhibin1, LAZITI Kuliku2, ZHANG Mingli1,3*

(1 Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Key Laboratory of Biogeography and Bioresource in Arid Land, Urumqi 830011, China; 2 College of Life Science, Xinjiang Normal University, Urumqi 830054, China; 3 Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China)

Abstract:Three desert plants with different photosynthetic types, including C3 plant Salsola junatovii, C3-C4 plant S. laricifolia and C4 plant S. arbuscula, were used to investigate the effect of soil drought stress on the ultramicrostructure of mesophyll cells under pot culture condition using transmission electron microscope. The results showed that: (1) Under the normal water state, the organelles of mesophyll cells kept integrity. (2) Under the slight drought stress, the ultramicrostructure of three plants were not damaged. (3) Under the condition of moderate drought stress, for S. junatovii and S. laricifolia, wall boundary of mesophyll cells were not clear and the thylakoids expanded, but the differences between these two plants were that mitochondria of S. junatovii firstly appeared degradation, and its inclusions were partly lost. For S. laricifolia, the outer membrane of mitochondria was deformed and the ridges were reduced. The mitochondria of S. arbuscula remained normal, but the chloroplasts slightly expanded. (4) Under the severe drought stress, the chloroplasts of S. junatovii and S. laricifolia were damaged and mitochondria were degraded. For S. arbuscula, the chloroplasts expanded, the outer membrane of mitochondria was deformed and the ridges were reduced. These results have showed that the damage degree of S. arbuscula in chloroplasts and mitochondria under different degree of drought stress was the lowest; For S. junatovii and S. laricifolia, the damage degree of chloroplasts under drought stress was similar; the mitochondria had better tolerance to drought stress than chloroplasts in S. laricifolia and S. arbuscula.

Key words:soil drought stress; chloroplast; mitochondria; photosynthetic type; desert plant; Chenopodiaceae